Fenologia, distribucion espacial y desarrollo de metodos de muestreo para Trialeurodes vaporariorum (Westwood) liptera: Aleyrodidae) en habichuela y frijol (Phaseolus vulgaris L.)

Phenology, spatial distribution and development of sampling methods for Trialeurodes vaporariorum (Westwood) (Hemiptera: Aleyrodidae) on snap beans and beans (Phaseolus vulgaris L.)

JUAN MIGUEL BUENO¹. CESAR CARDONA¹, PATRICIA CHACON²

¹ Autores para correspondencia: Centro Internacional de Agricultura Tropical CIAT. A. A. 6713. Cali. Autor para correspondencia: j.bueno@cgiar.org. Telefono: 4450000 exi. 3382. Fax: 4450073

² Universidad del Valle. Cali. pchacon@uniweb.net.co

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Resumen. Trialeurodes vaporariorum es una plaga de importancia economica y de muy dificil manejo en habichuela y frijol en Colombia. Para conocer la distribucion del insecto en la planta y el sitio de preferencia de alimentacion de los inmaduros y adultos, asi como para cuantificar un umbral de accion preestablecido por el CIAT y desarrollar metodos de muestreo, se hicieron seis ensayos de campo en la zona de Pradera (Valle). Tanto en habichuela como en frijol, los adultos colonizan y ovipositan las hojas jovenes, luego migran dentro de la planta a niveles superiores (estratos) a medida que aumenta la edad del cultivo, mientras que las ninfas y pupas se encontraron en estratos inferiores. Las poblaciones del insecto se ven afectadas por las precipitaciones. Se encontro un patron de distribucion agregado en las hojas para todos los estados de T. vaporariorum en los cultivos de habichuela y frijol. Para ninfas, se calculo un tamaño de muestra de 50 foliolos tornados al azaren hojas de estratos inferiores. Los patrones de muestreo recomendados son en forma de M o en forma de Z, con los cuales se recorren bien los bordes. Se desarrollo un plan de muestreo secuencial para ninfas de primer instar en habichuela basado en un umbral de accion de 12 ninfas/2.25cm2 por foliolo.

Palabras clave: Mosca blanca. Dinamica de poblacion. Muestreo secuencial. Tamaño de muestra.

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Summary. Trialeurodes vaporariorum is one of the most important and difficult to control pests ot snap beans and dry beans in Colombia. To understand the distribution of the insect on the plant and the preferred feeding sites of immatures and adults, to quantify an action threshold previously established by CIAT. and to develop sampling methods, six trials were conducted in the field in the area of Pradera (Valle). In both snap beans and dry beans, adults colonize and oviposit on the young leaves, then migrate within the plant to the upper levels (strata) as the crop ages, while the nymphs and pupae are found on lower plant strata. Populations of the insect are affected by rainfall. A pattern of clumped distribution on the leaves was found for all stages of T. vaporariorum on snap beans and dry beans. For nymphs, a sample size of 50 leaflets taken at random on lower strata leaves was calculated. The recommended sampling patterns are in the form of an "M" or "Z" that encompass the borders. A sequential sampling plan was developed for first instar nymphs on snap beans based on an action threshold of 12 nymphs/2.25cnr per leaflet.

Key words: Whitefly. Population dynamics. Sequential sampling. Sample size.

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Introduccion

En el mundo se han identificado cerca de 1200 especies de moscas blancas, principalmente por medio de caracteristicas morfologicas basadas en diferencias en el cuarto instar o pupa (Bink-Moenen y Mound 1990), dentro de estas se encuentra la mosca blanca de los invernaderos Trialeurodes vaporariorum (Westwood) (Hemiptera: Aleyrodidae). Esta especie tiene una distribucion cosmopolita y es polifaga con mas de cien plantas hospedantes registradas (Byrne et al. 1990). Otra de las moscas blancas mas importantes es la mosca blanca de la batata Betnisia Tabaci (Gennadius) (Hemiptera: Aleyrodidae), reconocida como una de las mas relevantes en algodon y otros cultivos en Arizona y el sur de California (Naranjo y Flint 1994). Actualmente, esta mosca blanca ha sido mas estudiada que T. vaporariorum con relacion a su distribucion espacial, dinamica de poblacion y metodos de muestreo. Cardona (1995), menciona que en 1984 la mosca blanca de los invernaderos T. vaporariorum hizo su aparicion en la Zona Andina como plaga importante de frijol y otros cultivos; la respuesta inmediata de los agricultores fue la utilizaciòn masiva de insecticidas como unica alternativo de control. El execsivo uso de agroquimicos, posiblemente en combinacion con otros factores ambientales favorables entre 1987 y 1991, origino una explosion masiva de las poblaciones del insecto (Cardona 1995).

En el Valle del Cauca, T. vaporariorum ha sido reportada como plaga principal en cultivos de solanaceas (tomato, tabaco, berenjena y pimenton), cucurbitaceas (zapallo y pepino), cruciferas (repollo y col), cilantro, geranio y leguminosas como frijol arveja y habichuela, en un rango de altitud de 828 hasta 2040 metros sobre el nivel del mar, lo cual evidencia su marcada polifagia y capacidad de adaptacion biologica (Rodriguez y Cardona 2001). Las poblaciones de este insecto han venido incrementandose a medida que aumenta el area sembrada en hortalizas en el Valle del Cauca, La mosca blanca, asociada con Thrips palmi Karny, puede ocasionar perdidas cercanas al 44.5% en habichuela (Rendon et al. 2001), ademas de incrementar los costos de produccion por el uso excesivo de plaguicidas utilizados para su control (Cardona et al. 1991).

La mosca blanca es un insecto con metamorfosis incompleta (hemimetabolo); su ciclo de vida incluye huevo, cuatro instares ninfales y adulto (Gerling 1992). Los huevos son depositados individualmente o en grupos en el enves de las hojas superiores. Los huevos pueden ser puestos por hembras fecundadas produciendose machos y hembras; igualmente pueden ser puestos por hembras virgenes (con partenogenesis del tipo arrenotoquia) donde solo se obtienen machos (Louise 1975). La ninfa efectua tres mudas del exoesqueleto. Cuando el adulto emerge, deja un orificio en forma de "T" en la exuvia. Generalmente la relacion de los sexos es 1:1 (Vet et al. 1980).

De la Cruz y colaboradores (1990) estudiaron el ciclo de vida de T. vaporariorum en condiciones de laboratorio en frijol. Encontraron que la duracion en dias de cada fase del ciclo de vida fue la siguiente: huevo (5.74 ± 2.16), primer instar (2.60 ± 2.16), segundo instar (3.10 ± 1.10),tercer instar(3.00± 1.27),cuarto instar (4.25 ± 1.47) y pupa (3.74 ± 1.99). Las hembras de T. vaporariorum tienen una longevidad de 5 a 28 dias, segun las condiciones ambientales en que se encuentre la cria (Vet et al. 1980). La fecundidad promedio por hembra a 19"C sobre ICA Pijao fue de 127 huevos en 36 dias (Manzano et al. 2000). La temperatura del medio y la planta hospedera ejercen una gran influencia en el tiempo de desarrollo de la mosca blanca. A temperaturas constantes entre 15 - 25°C, el desarrollo de los estados de T. vaporariorum no se ve afectado (Gerling 1990).

El tamaño de los cambios en las poblaciones de los insectos es el resultado de nacimientos, muertes y migraciones. Si estos procesos y los factores que influencian la dinamica de poblacion de un insecto plaga pudieran ser predichos, seria posible diseñar estrategias de manejo de plagas en los cultivos y proporcionaria un avance en la advertencia de epidemias (Lewis 1997).

La distribucion espacial de los organismos es una caracleristica biologica importante para muchos ecologos; las tres formas de distribucion son al azar, uniforme o agregada (Ricklefs 1998). Entender los patrones de agregacion de los organismos ha sido una tarea recurrente de la ecologa de poblaciones y por lo tanto, se han propuesto diferentes modelos matematicos para describir las distribuciones espaciales (Tonhasca et al. 1994).

Uno de los metodos para determinar la distribucion espacial es el de la Ley de Poder de Taylor, en donde el valor de b de la regresion entre el logaritmo de la media de adultos por foliolo y el logaritmo de la varianza de adultos por foliolo pueden considerarse como una medida de agregacion (Pedigo y Zeiss 1996). En consecuencia, si se obtiene una pendiente menor a 1, se entiende que el insecto esta disperso uniformemente; si es igual a 1, indica dispersion al azar y si la pendiente es mayor que 1, indica agregacion.

En cultivos ornamentales como poinsettia (Euphorbia pulcherrima) y crisantemo (Chrysantemum indicum), se encontro que los valores de b fueron significativamente mayores que uno (rango entre 1.5 - 2.5) para todos los estados de las dos especies de mosca blanca estudiadas (B. Tabaci y T. vaporariorum), indicando que estos insectos se encuentran de forma agregada (Liu et al. 1993). En tomate bajo invernadero, el conteo de adultos de T. vaporariorum en trampas amarillas con pegante, indico una distribucion agregada cuando estos conteos fueron analizados usando la Ley de Poder de Taylor (Jong-Kwan et al. 2001).

La determinacion de los patrones de distribucion en un hospedero en particular es un requisito fundamental para desarrollar una tecnica eficiente de muestreo de las poblaciones (Lynch y Simmons 1993).

Liu et al. (1993) observaron que en Crisantemo y Poinsettia, la mayoria de adultos, huevos y primeros instares ninfales de T. vaporariorum son encontrados en las hojas jovenes de los estratos superiores y en menor cantidad en las hojas totalmente abiertas. Las ninfas de segundo y tercer instar estan en las hojas mas desarrolladas, totalmente abiertas, menos tiernas, al igual que la mayoria de pupas. El porcentaje de cada estado varia dependiendo del numero de hojas de la planta.

En Poinsettia se encontro que, para B. Tabaci y T. vaporariorum, la unidad de muestreo puede reducirse a una revision en el enves de las hojas de los estratos superiores y medio, obteniendo asi un estimado para poblaciones dentro de la planta (Liu et al. 1993).

Para estimar poblaciones de insectos, se deben seleccionar unidades de muestreo. El numero de unidades de muestra tomadas en un programa es usualmente el resultado de un arreglo entre la precision, la destreza y el costo (Pedigo 1999). Cuando el patron de distribucion de una plaga es agregado, se necesitan mas muestras que cuando el insecto plaga esta distribuido uniformemente en el cultivo (Xu Rumei 1982).

Una herramienta de uso potencial en programas de manejo integrado de plagas es el muestreo secuencial o programa de decision secuencial. Cada programa esta basado en un patron de dispersion del insecto y en niveles economicos de decision, permitiendo dar acomodo a las poblaciones en una, dos o mas calegorias (Pedigo 1999). Con el muestreo secuencial, el numero total de muestras a ser tomadas en el campo es variable. Usando una grafica, se puede empezar a muestrear y continuar hasta que la poblacion pueda ser clasificada (Pedigo 1999) como de riesgo o no para tomar decisiones de control.

Dada la importancia economica del insecto y la necesidad de desarrollar planes de manejo para reducir su impacto economico, se hicieron siembras de habichuela y frijol en las cuales se trato de conocer como se desarrollaban las poblaciones de huevos, ninfas y adultos de T. vaporariorum en condiciones naturales de infestacion para de esta manera poder definir un metodo de muestreo. Se describio el daño ocasionado por el insecto a traves del periodo vegetativo y reproductivo del cultivo, sus patrones de dispersion espacial, y se calculo el tamaño optimo de muestra. Tambien se desarrollo un plan de muestreo secuencial en habichuela para ninfas y se identificaron las mejores formas de muestreo en campo.

Materiales y metodos

Los ensayos se hicieron bajo condiciones de infestacion natural de T. vaporariorum en la vereda la Floresta. Municipio de Pradera, Departamento del Valle del Cauca, a una altitud de 980 msnm, con una temperatura promedio de 23°C y 72% de HR. Se sembraron seis ensayos (tres en cada cultivo). Los dos primeros de cada cultivo se hicieron para identificar la forma de dispersion del insecto, establecer un tamaño de muestra y conocer la fluctuacion de poblacipn de los diferentes estados del insecto en los cultivos de habichuela y frijol. Cada cultivo se dividio en ocho cuadrantes imaginarios, tal como lo sugieren Pedigo y Zeiss (1996), siendo cada uno de ellos, una repeticion para efectos de muestreo. Con la segunda siembra, se logro determinar el mejor metodo de muestreo en cada cultivo y las dos siembras restantes fueron hechas para cuantificar el umbral de accion de mosca blanca y asi, con el tamaño de muestra, lograr establecer un modelo de muestreo secuencial.

Se uso la variedad de habichuela "Lago Azul" por ser la preferida por los agricultores de la zona y la variedad de frijol "ICA Pijao" por adaptarse bien al medio y ser tolerante a enfermedades. Las distancias de siembra (0.7 m entre surcos dobles y 0.45 m entre surcos sencillos para habichuela y 0.5 m entre surcos y 0.2m entre plantas, para frijol) y las practicas agronomicas, fueron iguales a las utilizadas por los agricultores de la zona. No se usaron insecticidas, pero se controlaron las enfermedades mediante la aplicacion frecuente de fungicidas.

Los recuentos de poblacion se hicieron semanalmente hasta cuando el cultivo llego al estado de soca. En habichuela, las poblaciones de adultos y huevos empezaron a contarse a los 7 dias despues de siembra (DDS), etapa V₁(cotiledones abiertos). Las ninfas se contaron a partir de los 14 DDS, etapa V₂ (primer trifolio abierto), mientras que las pupas se contaron a partir de los 35 DDS. Los conteos se hicieron en los cotiledones y en el enves de cada foliolo central de cada estrato (unidad de muestreo). Los adultos se regislraron por medio de observaciones directas en campo y los estados inmaduros fueron contados en el laboratorio bajo el estereoscopio para diferenciar entre huevos, ninfas y pupas en un area estandar preestablecida de 2.25 cm². La planta se dividio en cuatro estratos, por lo que el numero de muestras tomadas fue de diez foliolos centrales por estrato y por cuadrante.

En frijol, las evaluaciones tambien fueron semanales, comenzando el conteo de adultos a los 8 DDS (Etapa V₁ ), de ninfas a los 17DDS (Etapa V₂) y de pupas, a los 32 DDS. El numero de muestras tomadas fue de diez foliolos centrales por estrato y por cuadrante. Adicionalmente, para cada cultivo, se hizo un muestreo total que consistio en colectar cuatro plantas completas para registrar los diferentes estados de desarrollo del insecto en cada folfolo de la planta.

Para el analisis estadistico, los datos de recuentos de insectos obtenidos en campo se transformaron a log₁₀(x + 1). Para hacer el analisis de varianza se tomo la planta como parcela principal y los estratos como subparcelas. Para conocer el sitio de mayor ocurrencia de cada estado del insecto, se hizo separacion de medias por DMS al 5%. Se calculo el indice de dispersion del insecto por medio de dos metodos estadisticos; el primero, utilizando la ley de poder de Taylor que relaciona mediante una regresion el logaritmo de la varianza y el logaritmo de la media. Se interpreta el valor de b como indice de agregacion asi; si b > 1 el indice de dispersion es agregado, si b = 1, la dispersion es al azar, y si b < 1 los datos se ajustan a un patron de dispersion uniforme. El segundo metodo utiliza el programa ENSTAT (Pedigo y Zeiss 1996) para estimar el ajuste de la distribucion observada a diferentes tipos de distribucion teorica tales como binomial negativa.

El tamaño de muestra se calculo para diferentes margenes de error utilizando la formula citada por Bartels et al. (1997) en la cual se incluyen valores a y b obtenidos en la regresion lineal: n = (100/c)² t²axb^-2. En esta formula, n es el numero de muestras a tomar; c es el margen de error admitido y t es el valor aproximado de la distribucion de t. El plan de muestreo secuencial se calculo utilizando el programa ENSTAT, al igual que los valores obtenidos en la regresion lineal y en el programa de indice de dispersion de ENSTAT.

En la segunda siembra de cada cultivo, se utilizo un tamaño de muestra obtenido con el 15% de margen de error calculado con la formula de Bartels et al. (1997). Semanalmente se registraron las poblaciones de ninfas en cuatro formas de muestreo; Z, X, zigzag y M; se calculdo la variacion relativa (VR), la precision relativa neta (PRN), el coeficiente de variacion (CV) y el tiempo que demora en hacerse cada metodo de muestreo y asi definir la mejor forma de muestreo.

Se hizo una tercera siembra de habichuela y frijol para cuantificar el numero promedio de individuos existentes por foliolo cuando se utiliza el umbral de accion determinado por CIAT para el control de la mosca blanca (Cardona et al. 1993). Para esto se dispusieron cuatro tratamientos en un diseño de cuadrado latino 4 x 4. En todos los ensayos, cuando cada tratamiento llego a un nivel de infestacion predeterminado, se hizo control quimico con imidacloprid a la dosis de 0.21 kg i.a. por ha. Los niveles de infestacion, a los cuales se hicieron aplicaciones foliares, fueron:

a) Aplicacion de control cuando la mitad de los foliolos presentaran entre el 15% al 30% del area foliar ocupada por ninfas de primer instar

b) Aplicacion de control cuando la mitad de los foliolos presentaran entre el 30% al 50% del area foliar ocupada por ninfas de primer instar

c) Aplicacion de control cuando la mitad de los foliolos presentaran mas del 60% del area foliar por ninfas de primer instar

d) Testigo absoluto (no control)

Para ejercer un control oportuno en cada uno de los niveles de infestacion predeterminados, se hicieron recuentos de poblacidn desde la aparicion de las hojas primarias hasta cosecha. con intervalos de tres dias. Las ninfas de T. vaporariorum se contaron en el estereoscopio en un area de 2.25 cm² en cada foliolo de estratos inferiores y medios de doce plantas escogidas al azar por parcela, con el fin poder cuantificar el numero de ninfas que correspondia a cada porcentaje de infestacion. Este porcentaje se determino asi: si la mitad de los foliolos presentaba un porcentaje igual o superior al tratamiento asignado, se hacia una aplicacion. Se tomaron los rendimientos (estimados en kilogramos por hectarea) en los surcos centrales de cada parcela y estos se sometieron a analisis de varianza con el programa SAS (1989). Se registraron los gastos incurridos, para obtener los costos de produccion de la habichuela y el frijol, asi como su precio por kilogramo. Se hizo la regresion lineal del tipo y = a + b x entre niveles de infestacion y rendimientos con el programa Statistix (1998), lo que permitio calcular la funcion de daño y las perdidas a cada nivel en terminos de produccion y porcentaje por los metodos de Schwartz y Klassen (1981).

Con estos valores se procedio a calcular el umbral de accion (U.A.) empleando la formula sugerida por Mum ford y Norton (1987).(form1)

donde:

C = Costo total del control del insecto ($/ha)

P= Precio de la habichuela ($/kg)

b = Funcion de daño [perdida en rendimientos (kg/ha/ninfa/2.25cm²/foliolo), asociada con la densidad de poblacion del insecto]

EF= Eficiencia del control (%)

Resultados y discusion

Fluctuacion de poblaciones. En habichuela el recuento de poblaciones de adultos y huevos se inicio a los 7 DDS (etapa V₂). A los 29 DDS ocurrio la mayor incidencia de adultos (Fig. 1). Esto se reflejo en un alto volumen de oviposicion, posiblemente porque la precipitacion disminuyo. Siete dias despues (a los 14 DDS) de la colonizacion de los adultos, se registraron las ninfas de primer instar provenientes de la primera oviposicion. A los 21 DDS (etapa V₃), cuando la primera y segunda hoja trifoliada estaban totalmente abiertas y aparecio la tercera hoja, la poblacion de ninfas comenzo a incrementarse, sobre todo en las hojas cotiledonales. Las altas precipitaciones en los primeros 23 DDS pudieron ocasionar una disminucion en la tasa de colonizacion de adultos y en consecuencia, reduccion en la oviposicion y en la emergencia de ninfas (Fig. 1).

En frijol, el primer recuento de poblaciones se hizo a los 8 DDS (etapa V₂). En la Figura 1 se observa que a los 15 DDS se registro la mayor incidencia de adultos de T. vaporariorum, los cuales ovipositaron el mayor numero de huevos. La fuerte lluvia disminuyo el numero de adultos encontrados en campo y pudo posiblemente desprender gran cantidad de huevos, lo que ocasiono un descenso en la futura poblacion, confirmando que el clima, en especial las precipitaciones, juegan un papel importante en las tasas de natalidad y mortalidad de las poblaciones de mosca blanca. El recuento de ninfas empezo a los 21 DDS, cuando los trifolios primarios estaban totalmente abiertos (Fig. 1). En los dos cultivos ocurrio un descenso en las poblaciones al finalizar el ciclo del cultivo a causa de la migracion de los adultos a nuevos hospederos.

Distribucion en la planta. Para conocer la distribucion de los diferentes estados de desarrollo de la mosca blanca en los cuatro estratos de la planta, se hizo un analisis de separacion de medias, encontrandose que en habichuela, las poblaciones de adultos fueron significativamente mayores en las hojas de los estratos superiores a traves del ciclo del cultivo (Tabla 1). Se observo que los huevos se hallaron en el mismo sitio que los adultos, como consecuencia del patron de colonizacion y de oviposicion de estos sobre tejidos jovenes para asegurar el alimento a su descendencia. La poblacion de ninfas en cambio, fue significativamente mayor en los estratos inferiores (1 y 2) (Tabla 1) hasta los 50 DDS, etapa R₇. En las etapas siguientes, las ninfas aparecen con mayor frecuencia en el estrato tres a los 57 DDS y en el estrato cuatro a los 63 DDS. Esto se explica por el incremento previo en la oviposicion en esta parte de la planta. El numero de pupas registradas fue significativamente mayor en el estrato 1 a traves del ciclo de desarrollo de la planta hasta los 70 DDS epoca para la cual la poblacion fue uniforme a traves de los cuatro estratos (Tabla 1).

En frijol, los datos obtenidos en campo se analizaron por el metodo estadistico de prueba de t para detectar diferencias entre los dos estratos en que fue posible dividir la planta. Las poblaciones de adultos y huevos fueron significativamente mayores en los estratos superiores (Tabla 2) a traves del ciclo del cultivo. Estas poblaciones disminuyeron a partir de los 69 DDS a causa del daño presentado en las hojas por la fumagina y la madurez fisiologica de la planta. La poblacion de ninfas en el estrato inferior fue significativamente mayor, pues estas hojas fueron preferidas por el insecto para ovipositar en las primeras edades del cultivo. Despues de los 55 DDS (inicio de llenado de vainas), las ninfas se encontraron en mayor numero en el estrato 2, sitio en el cual ocurrieron las ultimas oviposiciones. A los 34 DDS (apertura de la tercera hoja trifoliada), aparecieron las primeras poblaciones de pupas, que fueron significativamente mayores en el estrato inferior hasta los 69 DDS, fecha en la cual la poblacion de pupas fue significativamente mayor en el estrato superior hasta los 91 DDS (cosecha).

Distribucion espacial. Para conocer como se encontraban distribuidos espacialmente los diferentes estados de desarrollo del insecto, se utilizaron dos metodos estadisticos: la Ley de Poder de Taylor y la prueba de bondad de ajuste a una distribucion Binomial Negativa. En las regresiones obtenidas por el primer metodo, se observo que la pendiente b en la mayoria de las evaluaciones fue mayor que 1, lo que permite decir que todos los estados de desarrollo del insecto estuvieron distribuidos de forma agregada durante casi todo el periodo de desarrollo del cultivo. Para esta seccion solo detallamos los resultados de adultos y ninfas en habichuela y frijol. En la Tabla 3 se observa que en el cultivo de habichuela los adultos en campo se distribuyen de forma agrupada (b >1). Al interpretar el calculo de las frecuencias, se confirma lo encontrado, ya que estas se ajustan a una distribucion binomial negativa, es decir, a un patron de agregacion. Para evaluar la poblacion de ninfas, se calculo la regresion entre el logaritmo de la media y el logaritmo de la varianza y se encontro que los datos tomados en campo mostraron una distribucion agregada debido a que los valores de la pendiente (b) fueron mayores que 1. Al confirmar la informacion con la ayuda del programa ENSTAT, se encontro que en el cultivo de habichuela, las poblaciones de ninfas de T. vaporariorum se ajustaron a una frecuencia de distribucion binomial negativa o agregada (Tabla 4).

En frijol, como en habichuela, los adultos se distribuyeron en forma agregada (Tabla 5). En esta regresion, se encontro quo todos los valores de la pendiente fueron mayores que 1. Cuando se interpretaron los patrones de dispersion por medio del calculo de frecuencias con la ayuda del programas ENSTAT; se observo que los datos se ajustaron a una distribucion binomial negativa, lo cual indica la agregacion de los adultos dentro de cada estrato de la planta de frijol. Las ninfas mostraron similar dispersion que los estadios anteriores. Cuando se confirma la informacion con la interpretacion de los patrones de dispersion por medio de las frecuencias, se observò que la poblacion de ninfas se ajusto a una frecuencia de dislribucion binomial negativa (Tabla 6). A los 62 DDS. algunas de las frecuencias no se ajustaron a esta distribucion. Esto posiblemente se debida una oviposicion no agregada que condujo al desarrollo de una poblacion dispersa de ninfas.

Refinamiento del umbral de accion. Para poder desarrollar sistemas de muestreo secuencial en los dos cultivos, primero se cuantifico el umbral de accion desarrollado por Cardona et al. (1993). A traves de dos ensayos en habichuela, se encontraron las equivalencias promedio entre la cstimacion visual del porcentaje de area cubierta por ninfas de primer instar y el numero promedio de ninfas de primer instar presentes a traves del ciclo del cultivo (Tabla 7).

En los dos ensayos, la relacion entre infestacion y rendimiento fue inversa (Fig. 2). Se calcularon las regresiones (Y = 18264 - 158.4X; r = -0.81) y (Y = 23827 - 258.1X; r = -0.70). Al comparar estadisticamente las pendientes (b) de las regresiones, se encontro que no hubo diferencia significativa entre ellas (P = 0.29). El umbral de accion (poblacion a la cual hay que ejercer control de la mosca blanca) calculado mediante la formula que involucra el valor b de las regresiones, se mantuvo alrededor de 12 ninfas/2.25cm²/foliolo. a pesar de que la funcion de daño (b) aumento como consecuencia en el incremento de la poblacion, el costo de la habichuela vario y el costo para ejercer control sobre el insecto se incremento. Este numero de 12 ninfas/ 2.25cm²/foliolo equivale a tener la mitad de las muestras tomadas con el 15% al 30% del area foliar ocupada con ninfas de primer instar (Tabla 7).

En cuanto a frijol, se intento cuantificar el promedio de individuos por foliolos e incorporar el umbral a un sistema de muestreo secuencial para tomar medidas de control de una manera mas facil. A diferencia de lo observado en habichuela, los rendimientos obtenidos en cada ensayo no guardaron proporcion con los diferentes niveles de infestacion resultantes del control ejercido a los niveles preestablecidos para cada tratamiento. Ninguna de las dos regresiones fue significativa (P> 0.2 y P>03). En consecuencia, se puede decir que a diferentes niveles de infestacion, el insecto no causo perdidas economicas significativas. Por esta razon, no se pudo calcular una clara funcion de daño y por consiguiente, no se debe calcular un umbral de accion. Con este resultado, no se puede desarrollar un plan de muestreo secuencial, debido a que para este calculo, una condicion es tener un valor limite, que para nuestro caso seria el umbral de accion.

Tamaño de muestra y muestreo secuencial. Se determino un tamaño de muestra para ninfas, tanto para habichuela como para frijol, de 50 foliolos en promedio por ha, calculado a partir de los parametros a y b obtenidos en la regresion cuando se utilizo la Ley de Poder de Taylor para determinar los indices de dispersion de ninfas. La figura 3 se interpreta de la siguiente forma: si en habichuela se desea encontrar 12 ninfas por foliolo, es necesario tomar 100 muestras con un margen de error del 10%, 50 con un margen de error del 15% y 20 con un margen del 20%. En frijol, si se desea encontrar 45 ninfas, es necesario tomar 90 muestras con un margen de error del 10%, 40 con un margen de error del 15% 20 con un error permitido del 20% (Fig. 3).

Se desarrollo un plan de muestreo secuencial en habichuela. Se ilustra parados etapas criticas del cultivo (Fig.4). El sistema permite clasificar las poblaciones de ninfas de T. vaporariorum con respecto al umbral de accion y determinar asi si causan daño y por lo tanto, se hace necesario o no realizar un tratamiento de control. En la Figura 4 las "lineas de decision" que dividen las dos categorias no son muy anchas y si las poblaciones caen en es la zona, es necesario continuar muestreando hasta que se puedan ubicar las poblaciones de ninfas en una de las dos categorias.

Por ejemplo (Fig. 4), si en 34 muestras colectadas el numero acumulado de ninfas es de 40, el cultivo no necesita ser aplicado. Por el contrario, si con el mismo numero de muestras, el acumulado es de 120 ninfas, se debe ejercer una medida de control de inmediato.

No se encontraron diferencias entre formas de muestreo en ninguno de los parametros estadisticos en los dos cultivos (Tabla 8). Como la mayoria de insectos plaga, T. vaporariorum coloniza por los bordes y luego se dispersa a todo el lote; se recomienda recorrer el lote en forma de M al inicio del cultivo y en forma de X despues de 19 DDS, para tener un registro confiable de las poblaciones.

El daño ocasionado en habichuela y frijol es de tipo mecanico. Ademas, ocasiona daños indirectos como la fumagina, este daño se proyecta a las vainas, disminuyendo su calidad para el comercio. En ambos cultivos, los adultos y los huevos fueron encontrados en los estratos superiores mientras que las ninfas y pupas se concentran en los estratos inferiores de la planta. Nuestros resultados muestran que, tanto en habichuela como en frijol, todos los estados de desarrollo del insecto se distribuyen de forma agregada a traves del periodo del cultivo. Esto influye en la determinacion de los tamaños de muestra y en la escogencia de metodos recomendados para el recuento de poblaciones.

Literatura citada

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Recibido: 14-dic-04 - Aceptado: 06-jul-05