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Introducción
Ormyridae es una familia pequeña de la superfamilia Chalcidoidea del orden Hymenoptera. Se encuentra representada en todos los continentes a nivel mundial y se han descrito cerca de 140 especies en tres géneros (Nieves-Aldrey et al. 2007; Lotfalizadeh et al. 2012; Gómez et al. 2017; Noyes 2017). Los géneros EubeckerellaNarendran, 1999 y Ormyrulus Boucek, 1986, descritos de Malasia e India, respectivamente, constan de una sola especie cada uno (monotípicos), mientras que Ormyrus Westwood, 1832 de distribución cosmopolita posee las restantes especies descritas.
La mayoría de las especies de Ormyridae, en su forma larvaria se alimentan de manera solitaria como idiobiontes ectoparasitoides de diversos insectos inductores de agallas o cecidias, mientras que en algunos casos se comportan como hiperparasitoides (Hanson 1992; Gómez et al. 2017). En el Neártico y en las pocas especies que se conocen del Neotrópico, la familia está asociada principalmente con agallas de Cynipidae (Hanson 1992). Mientras que en otras regiones zoogeográficas, además, se asocian a agallas de Cecidomyiidae, Agromyzidae y Tephritidae (Diptera) (Askew 1984; Zerova y Seryogina 1998, 2006), así como con inductores de agallas de los órdenes Coleoptera y Thysanoptera (Narendran 1999; Yao y Yang 2004; Noyes 2017). En África se han obtenido especies de Ormyrus en agallas de Agaonidae en árboles del género Ficus (Boucek et al. 1981), mientras que otras especies también son parasitoides de especies fitófagas de Eurytomidae que atacan semillas (Lotfalizadeh et al. 2012).
Las especies de la familia Ormyridae comparten algunos caracteres morfológicos con Torymidae (Hymenoptera: Chalcidoidea), entre ellos el aspecto de la coxa posterior, la coloración azul o verde metálica y la venación alar. Sin embargo, pueden ser fácilmente diferenciados porque las especies de Ormyridae presentan el metasoma muy esclerotizado y profusamente esculpido, por lo general con dos hileras transversales de fóveas muy grandes en la parte basal de los tergos medios, seguida de una hilera de setas grandes que da un aspecto de borde ondulado (Nieves-Aldrey et al. 2007; Noyes 2017).
La familia es poco conocida y estudiada en el Neotrópico con solo cuatro especies citadas; Ormyrus unifasciatipennis Girault, 1917, O. venustusHanson, 1992, O. thymus Girault, 1917 y O. brasiliensis Ashmead, 1904 (Hanson y Gauld 2006; Nieves-Aldrey et al. 2007). Debido a su estrecha relación con las agallas de Cynipidae, y a que este grupo de insectos apenas había sido estudiado en Panamá, ninguna especie de Ormyridae había sido citada hasta ahora de este país. Sin embargo, estudios recientes (ver Medianero y Nieves-Aldrey 2011) han señalado la presencia de una fauna rica de, aproximadamente, 65 agallas inducidas por especies de la familia Cynipidae en los bosques nubosos de Panamá, lo que hace suponer la presencia de especies de Ormyridae parasitando estas agallas.
En este estudio se identifican las especies de Ormyridae asociadas a las agallas inducidas por especies de la familia Cynipidae (Hymenoptera: Cynipoidea) reportadas en los bosques nubosos de Panamá.
Materiales y métodos
El área de estudio forma parte de la Cordillera Central en la provincia de Chiriquí (8°46’36.8”N y 82°31’39.9”O). Los muestreos se realizaron en 13 sitios de las siguientes localidades: Parque Nacional Volcán Barú, Parque Internacional la Amistad, así como las comunidades de Boquete, Renacimientos, Cerro Punta y Volcán. Las localidades muestreadas se encuentran entre 1.000 y 3.100 msnm. La cordillera Central es una prolongación de la Cordillera de Talamanca, situada en el sureste de Costa Rica, está cubierta por bosque tropical muy húmedo, bosques nubosos, bosques de robles, bosques montanos y páramos. El clima es tropical muy húmedo y con precipitaciones de 2.000-5.000 mm anuales (ANAM 2012).
El material utilizado para este estudio se encuentra preservado en viales con alcohol en la colección de insectos del Programa Centroamericano de Maestría en Entomología de la Universidad de Panamá (MEUP). Estos especímenes corresponden a parasitoides emergidos de cecidias recolectadas mensualmente entre enero de 2008 y diciembre de 2010, sobre árboles del género Quercus (Fagaceae). Las recolectas se realizaban durante 10 días del mes, el tiempo de recolecta por sitio variaba entre cuatro y seis horas. Estos tiempos de muestreos en cada sitio dependían del tamaño de la población de árboles del género Quercus que había para revisar. Con la ayuda de tijeras y una vara podadora de cuatro metros y medio de extensión, se cortaron las ramas más elevadas de las plantas. Las recolectas de las cecidias correspondían a diferentes fases de desarrollo, aunque preferiblemente maduras, poco antes de que se produjeran las primeras emergencias de insectos. En un cuaderno de campo y en etiquetas se anotaron todos los datos relevantes asociados a las muestras obtenidas (fecha, localidad, altitud e información ecológica). Las cecidias se fotografiaron “in situ” con una cámara digital Canon G9, colectadas y llevadas al laboratorio en bolsas de papel o plástico dependiendo de la época del año (lluviosa o seca). En el laboratorio se colocaron las agallas en cámaras de emergencia para su revisión cada dos días por un periodo de seis meses hasta que ocurriera la emergencia de los adultos (inductor, inquilino o parasitoide).
Los adultos de Ormyridae, emergidos se identificaron hasta especie utilizando la clave de Hanson (1992), así como por comparación con las colecciones de referencia disponibles.
Para la observación precisa de los caracteres morfológicos se utilizaron técnicas y protocolos de microscopia electrónica de barrido (SEM) desarrolladas por Hernández-Nieves (2007). Para las fotos de los habitus, así como las características de venación en las alas de las especies estudiadas, se utilizó un esteromicroscopio Zeiss Stemi 2000-C con una cámara digital (AxionCan ERc5s) incorporado al mismo. Las alas eran previamente montadas en euparal sobre portaobjetos. Para obtener las fotografías de microscopio electrónico se utilizó un Evo 40 Zeiss ubicado en las instalaciones del Instituto Smithsonian de Investigaciones Tropicales (STRI), con el cual se aplicaron dos técnicas dependiendo del número de ejemplares disponible para disección, una fue la de alto vacío con material diseccionado (revestido con oro u oro-paladium, 40-60%) y la otra fue la técnica de bajo vacío con ejemplares enteros (sin diseccionar ni metalizar). Para este trabajo se siguió la terminología morfológica de Hanson (1992), donde T es la abreviatura de tergito metasomal.
Resultados
Se obtuvieron 143 individuos de tres especies de Ormyridae, todas pertenecientes al género Ormyrus. Se identificó a Ormyrus venustusHanson, 1992 (Fig. 1C) como la especie con mayor número de individuos (113) y un amplio rango de hospedadores (13), seguida de O. unifasciatipennis Girault, 1917 (Fig. 1B) con 27 individuos emergidos de tres hospedadores, mientras que se cita por primera vez para el Neotrópico O. hegeli Girault, 1917, con tres individuos emergidos de un solo hospedador (Fig. 1A y Tabla 1).
Figura 1 Especies de la familia Ormyridae identificadas para Panamá. A. Ormyrus hegeli. B. O. unifasciatipennis. C. O. venustus. D. Ala de O. hegeli. E. Ala de O. venustus. F. Ala de O. unifasciatipennis.
Tabla 1 Especies de Ormyrus y de agallas de cinípidos parasitadas en los bosques nubosos de la Cordillera Central de Panamá.
| Epecies de Ormyrus | Individuos de Ormyrus | Cinípidos inductores | * Tipo de agalla |
|---|---|---|---|
| O. venustus | 1 | Amphibolips castroviejoi | E/P |
| O. venustus | 5 | Amphibolips aliciae | E/P |
| O. venustus | 20 | Género no determinado | E/H |
| O. venustus | 3 | Inductor no identificado | E/H |
| O. venustus | 1 | Callirhytis cameroni. | E/P |
| O. venustus | 13 | Barucynips panamensis | E/P |
| O. venustus | 1 | Género no determinado | E/H |
| O. hegeli | 3 | Disholcaspis bisethiae | E/P |
| O. unifasciatipennis | 1 | D. bisethiae | E/P |
| O. venustus | 5 | D. bisethiae | E/P |
| O. venustus | 2 | D. bettyanne | E/P |
| O. venustus | 1 | Dryocosmus sp. | E/H |
| O. venustus | 21 | Neuroterus pulchrigalla** | E/H |
| O. venustus | 15 | Neuroterus sp.2 | E/H |
| O. unifasciatipennis | 25 | Neuroterus sp.3 | E/H |
| O. venustus | 25 | Neuroterus sp.4 | E/H |
| O. unifasciatipennis | 1 | Inductor no identificado | E/H |
*Tipo de agalla E/P = Expuesta formada en peciolo, E/H = Expuesta formada en hojas. ** Medianero & Nieves-Aldrey (2017).
Las especies estudiadas del género Ormyrus emergieron de 15 de las 65 morfotipos de agallas inducidas por especies de la familia Cynipidae recolectadas en Panamá. Las especies inductoras de agallas, de las cuales emergieron las especies parasitoides de Ormyrus, pertenecen a los géneros de Cynipidae: Amphibolips Reinhard, Barucynips Nieves-Aldrey y Medianero, Callirhytis Förster, Disholcaspis Dalla Torre & Kieffer, Dryocosmus Giraud y Neuroterus Hartig (Tabla 1).
Características morfológicas de las especies del género Ormyrus obtenidas de agallas inducidas en plantas del género Quercus por especies de la familia Cynipidae:
Ormyrus hegeli (Girault, 1917)
(Figs. 1A, 1D y 2)
Material examinado
2♀. PANAMÁ. Chiriquí, Renacimiento 8°49’58.7”N 82°44’44.5”O 1270 m. 22-ene-2009 Medianero E. [MEUP]. 1♀. PANAMÁ. Chiriquí Renacimiento 8°49’58.7”N 82°44’44.5”O 1270 m. 26-nov-2009 Medianero E. [MEUP].
Diagnosis
Esta especie y O. crassusHanson 1992, son las únicas especies del género identificadas del Neártico que poseen solo un artejo en anillo en las antenas. En O. hegeli las alas anteriores tienen setas en la celda basal (Fig. 1D), mientras que en O. crassus la celda basal es glabra.
Breve descripción
(n = 3): Longitud 3,0 -3,5 mm; coloración oscura, bronce-violeta con verde metálico; escapo antenal, tégula y fémur verde; tibia marrón oscuro a verde. Cabeza (Fig. 2A): Flagelo antenal subfiliforme, con un anellum (Fig. 2B), segmentos funiculares ligeramente alargados a cuadrados.
Mesosoma (Fig. 2C-F): escutelo transversalmente estriado, con líneas e intersticios reducidos y brillantes, el ápice se extiende más allá del metanoto. Propodeo perpendicular al scutellum, carinas submedias divergen posteriormente, área media con esculturaciones gruesas. Ala delantera con celda basal setosa. Coxa posterior reticulada. Metasoma (Fig. 2G): moderadamente comprimido; T IV al VI con fóveas profundas, bordes imbricados.
Biología
Los registros mejor documentados en el Neártico fueron en agallas tuberosas de las especies Andricus ruginosus Bassett y A. wheeleri Beutenmüller; ambas agallas son grandes y se forman en ramas de árboles. En Panamá (Tabla 1) la especie fue obtenida de agallas inducidas por Disholcaspis bisethiae Medianero & Nieves-Aldrey en Quercus lancifolia.
Distribución
Estados del este de Estados Unidos (Connecticut y Florida a Michigan y Missouri), estados del suroeste, California y México (Sur de Oaxaca) (Hanson 1992). La mayoría de los registros son de los estados del suroeste y de México. Con este estudio se cita por primera vez esta especie para el Neotrópico.
Ormyrus unifasciatipennis Girault, 1917
(Figs. 1B, 1F, 3 y 4)
Material examinado
3♀. PANAMÁ. Chiriquí Renacimiento 8°49’58.7”N 82°44’44.5”O 1270 m. 24-nov-2008 Medianero E. [MEUP].
Diagnosis
Al igual que O. unimaculatipennis Girault, 1916 esta especie tiene la coxa posterior reticulada, las alas anteriores con manchas infuscadas y una hilera de setas en la celda costal; sin embargo O. unifasciatipennis posee el fémur posterior de color verde-azulado en lugar de amarillo anaranjado y el T7 recurvado hacia arriba.
Breve descripción
(n = 3). Longitud 1,3 a 2,8 mm. Color azul-verdoso, incluyendo la tégula y fémures, escapo amarillo o verde, tibia marrón, algunas veces con algo de verde. Alas anteriores con una mancha infuscada debajo de la vena estigmal. Cabeza (Figs. 3A-C): Área frente al ocelo medio regularmente y transversalmente estrigulada. Flagelo antenal clavado (Fig. 3D), con dos artejos en anillo, segmentos funiculares ligeramente alargados y cuadrados apicalmente (Fig. 3F). Mesosoma (Figs. 3E y 4A-B): escutelo transverso y diagonalmente estrigulado, el ápice no se extiende más allá del metanoto. Ala anterior con una hilera incompleta de setas en la celda costal, celda basal y espéculo sin setas, espéculo abierto abajo (Fig. 1F). Coxa posterior reticulada. Metasoma (Figs. 4C-E): sub cilíndrico; T IV y T VI con carena longitudinal media débil o ausente, fóvea sombreada, borde crenulado y débilmente imbricado. Longitud del T VIII subigual o menor que su altura.
Figura 3 Ormyrus unifasciatipennis. A. Vista dorsal de la cabeza. B. Vista anterior de la cabeza. C. Vista posterior de la cabeza. D y F. Antena. E. Vista lateral del mesosoma.
Biología
Existen pocos hospederos conocidos para esta especie, incluyen agallas de yemas y hojas. También hay registros de emergencias de agallas de especies no identificada que se forma en las bellotas, yemas y ramas de Q. prinoides, Q. lobata y Q. alba, respectivamente. En Panamá esta especie fue recolectada en el corregimiento de Renacimiento a 1270 msnm. Emergió de agallas inducidas por Disholcaspis bisethiae, de Neuroterus sp.3 y de un inductor no identificado.
Distribución
Canada (Quebec), Estados Unidos (desde Florida, Oregon y California), México y Costa Rica (Hanson, 1992). La recolecta de esta especie representa la primera cita para Panamá.
Ormyrus venustus Hanson, 1992
Material examinado
4♀,1♂. PANAMÁ. Chiriquí Volcán Barú 8°47’50.8”N 82°29’35.9”O 1800 m. 8-may-2008 Medianero E. leg. [MEUP]. 2♀. PANAMÁ. Chiriquí Volcán Barú 8°47’50.8”N 82°29’35.9”O 1800 m. 30-ene-2008 Medianero, E. [MEUP].
Diagnosis
El ala anterior posee dos o tres setas en el ápice de la celda basal y una hilera completa de setas en la superficie inferior de la celda costal.
Breve descripción
(n = 7). Cabeza (Figs. 5A-C): frente regularmente y transversalmente estrigulada, continuando lateralmente hacia el interior de la órbita. Flagelo antenal subfiliforme, con dos anelli (Fig. 5E), segmentos funiculares ligeramente alargados y cuadrados (Fig. 5D). Mesosoma (Figs. 5F-G, 6A): escutelo transversalmente estrigulado (Fig. 6A) con extensos intersticios brillantes, el ápice se extiende ligeramente más allá del metanoto. Ala anterior con celda basal setosa apicalmente, especulo sin setas y cerrado abajo por setas de la vena cubital. Coxa posterior reticulada. Metasoma (Figs. 6B-D): comprimido a sub cilíndrico en especies más pequeñas, T IV y T VI con fóveas ligeramente profundas, bordes crenulados e imbricados, y ligeramente elevados, ápice reducido e imbricado posteriormente; T VII ligeramente más ancho que alto.
Figura 5 Ormyrus venustus. A. Vista dorsal de la cabeza. B. Vista anterior de la cabeza. C. Vista posterior de la cabeza. D y E. Antena. F. Mesosoma vista lateral. G. Mesosoma Vista dorsal.
Biología
En el Neártico recolectada en una variedad de agallas de Cynipidae en Quercus, especialmente en agallas de yemas, amentos y hojas (también en bellotas y ramas). Existen muchos más registros de Kinsey (1937) de México, pero las identidades de los Cynipidae y los Quercus son cuestionables. En Panamá ha sido recuperado de agallas de diferentes géneros de Cynipidae (Tabla 1).
Distribución
Canadá (Ontario) y Estados Unidos (Washington) y Costa Rica (Hanson, 1992). En Panamá es la especie más común (Tabla 1) y fue recolectada en diferentes sitios: Boquete, Renacimiento, Volcán Barú, entre los 1200 a 2070 msnm. Representa el primer reporte para Panamá.
Clave para la diferenciación de especies de Ormyrus de Panamá
(modificada deHanson 1992)
1 Flagelo antenal con un artejo en anillo (Fig. 2B); color predominante bronce-violeta; en las hembras los T4 al T6 con punteado en el margen posterior (Fig. 2G) ………………… O. hegeli
• Flagelo antenal con dos o más artejos en anillo (Fig. 5E); color predominante azul o verde; T4 al T6 con ápice distintivo (Figs. 4D y 6C), imbricado posteriormente …………...….……………. 2
2 Ala anterior con manchas oscuras debajo de la vena estigmal (Fig. 1F), celda costal con una hilera incompleta de setas en el lado interno; margen posterior del escutelo no sobrepasando el metanoto (Fig. 3E); área anterior del vértex, entre el ocelo medio y el margen dorsal de la depresión escrobal, con escultura transversal estrigosa poco marcada (Fig. 3A). ……............ …………………………………………………………………………….. O. unifasciatipennis
•Ala anterior hialina, sin manchas oscuras, celda costal usualmente con una hilera completa de setas en el lado interno (Fig. 1E); margen posterior del escutelo en vista lateral sobrepasando claramente el metanoto (Fig. 5F); área anterior del vértex, entre el ocelo medio y el margen dorsal de la depresión escrobal, con escultura transversal estrigosa bien marcada (Fig. 5A) … …………………………………………………………………………….………… O. venustus
Comentarios
Los resultados de este estudio amplían los registros de familia la Ormyridae en América, los cuales incluyen Norteamerica, Costa Rica, Colombia, Brasil (Hanson 2007) y ahora Panamá. También se amplían el rango de géneros de la familia Cynipidae que son parasitados por especies del género Ormyrus. Se aumenta a cinco las especies reportadas para la región neotropical y el número de especies encontradas en Panamá representan el 19 % de las conocidas en el Neartico. Se fortalece la idea de que la ausencia de reportes de muchos grupos de insectos en los bosques neotropicales se debe a la falta o escasez de muestro en sus diferentes áreas (Medianero y Nieves-Aldrey 2011). Los resultados confirman que el desarrollo de inventarios de diversidad biológica de los diferentes grupos de insectos debería ser una prioridad regional. Este tipo de investigación sirve para conocer la composición de las comunidades tropicales (Basset et al. 2012) y como línea base para posteriores investigaciones que intenten explicar las interacciones dentro de los bosques tropicales, lo que permitirá dar mantenimiento de la diversidad local a través de programas de conservación y manejo de los diversos ecosistemas (Parker et al. 1992).
Conclusiones
Con base a las recolectas realizadas en los bosques nubosos en Panamá (< 600 mnsn), se identificaron tres especies del género Ormyrus. Se reporta por primera vez, la presencia de O. hegeli en el Neotrópico, lo que extiende significativamente su distribución ya que solo era conocida restringida a Norteamerica. Los resultados indican que en los bosques de las tierras altas de Panamá existe una particular fauna de insectos aún por conocer y estudiar sus relaciones bióticas.
