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Introducción
La investigación mundial sobre la enfermedad de los cítricos conocida como Huanglongbing (HLB) y su vector Diaphorina citri Kuwayama 1908 (Hemiptera: Liviidae) ha estado en constante evolución en la última década, se ha adquirido gran experiencia en su manejo dada la cantidad de referencias encontradas en la literatura técnica-científica; no obstante, sigue siendo una amenaza para la citricultura y permanecen aún los retos para su manejo efectivo (Ferrarezi et al. 2020). El agente causal de HLB es una bacteria gram-negativa cuya clasificación taxonómica actual es aún indefinida, se le conoce como Candidatus Liberibacter asiaticus. Se cree que también otras dos especies de bacterias se asocian a síntomas de HLB, siendo estas Candidatus Liberibacter africanus y Candidatus Liberibacter americanus (NAS 2018). El insecto vector de HLB es el psílido asiático de los cítricos (PAC), originario de India y otras regiones de Asia. Ha estado presente en América desde hace varios años y su distribución incluye desde el sur de Estados Unidos (de Este a Oeste), Islas Hawaianas, México, Centro América, Sudamérica e Islas del Caribe (Halbert y Manjunath 2004; Halbert y Núñez 2004). De amplia distribución y adaptación, D. citri se alimenta de especies de cítricos nativos en áreas urbanas y cultivadas y en raras ocasiones llega a ser considerada una plaga de importancia si se consideran los daños directos al hospedante; la importancia de esta especie radica en su capacidad de transmitir de forma persistente diferentes especies de bacterias asociadas a HLB-Ca. Liberibacter spp. (Yang et al. 2006).
El manejo actual de HLB se realiza principalmente mediante el control de su vector D. citri con el uso de insecticidas (Hernández et al. 2012). Ante la detección de HLB en México en 2009, la presencia previa del psílido en el país (López et al. 2009; SENASICA 2009) y los riesgos que esto implica para la citricultura, se implementó a partir de entonces un programa de manejo sanitario para contener el avance de la enfermedad y manejo de su vector (DOF 2010). En México, la citricultura representa una actividad agrícola importante, actualmente se cultivan alrededor de 590 mil hectáreas, con una producción de 8,1 millones de toneladas, cuyo valor asciende a 29,3 billones de pesos mexicanos (SIAP 2019). En un estudio realizado en México sobre el impacto potencial del HLB, Salcedo et al. (2010) señalan que las pérdidas, en un escenario moderado y con una distribución amplia de HLB, podrían ser de 2,35 millones de toneladas (29 % del rendimiento nacional). En Nayarit, México, donde se detectó el HLB en 2009, se cultivan 2.959 ha de cítricos, con una producción de 24.937 t, y un valor anual de 121,4 millones de pesos; del total de la superficie cultivada, el 96 % son de lima persa (C. latifolia) y se cultivan principalmente en la región centro-sur del estado (SIAP 2019).
Una de las actividades principales en el manejo de D. citri consiste en monitorear su fluctuación poblacional para decidir implementar alguna medida de control con base en un umbral (número de adultos D. citri/trampa), la recomendación de control con la aplicación de insecticidas puede ser regional, local o “control de focos de infestación” según las recomendaciones del Manual Operativo de la Campaña Contra HLB (SENASICA 2016). El control regional o en grandes áreas (a nivel estatal o regiones geográficas con condiciones climáticas similares) contrasta con el control a nivel parcelario básicamente en la superficie y en la sincronía de las acciones implementadas considerando la fluctuación estacional de la plaga objetivo, lo anterior es con la premisa de que este control regional es más efectivo con un esfuerzo coordinado (Knipling 1978; Knipling y Stadelbacker 1983). La fluctuación estacional y espacial de insectos está influenciada por factores bióticos y abióticos que afectan su crecimiento y tasa de desarrollo (Southwood 1978). Hernández et al. (2014) reportaron la fluctuación estacional a nivel parcelario de D. citri con diferencias importantes en cada área de estudio en Nayarit. El objetivo de esta investigación fue conocer la distribución espacial y poblacional de D. citri bajo el programa de manejo regional implementado en los últimos 10 años en lima persa en Nayarit y estimar su relación con temperatura y precipitación pluvial para contar con información que ayude a lograr un manejo más eficiente de este insecto y la enfermedad que trasmite.
Materiales y métodos
El trabajo se realizó en el estado de Nayarit, región Occidente de México, donde el Comité Estatal de Sanidad Vegetal del Estado de Nayarit (CESAVENAY) tiene implementado un Programa de manejo fitosanitario contra el HLB en 1,100 hectáreas de lima persa, distribuidas en dos tipos de clima de acuerdo con García (2004) e INEGI (2000): cálido subhúmedo con lluvias en verano Aw 1 que corresponde a los municipios de San Blas, Santiago Ixcuintla y Rosa Morada, y semicálido subhúmedo con lluvias en verano A(C)w 1 en los municipios de Tepic, San Pedro Lagunillas, Amatlán de Cañas y Santa María del Oro (Tablas 1 y 2). El periodo de trabajo fue agosto de 2018 a julio de 2020.
Fluctuación temporal y distribución espacial de adultos de D. citri.
Se utilizaron las rutas y sitios de trampeo definidas por el CESAVENAY con base en el Manual Operativo de la Campaña Contra HLB (SENASICA 2016). Este manual también se usó para determinar el número de trampas a partir de la superficie de lima persa en cada municipio. En total se utilizaron 2.041 trampas (Tabla 1) de color amarillo (L*C*h: 92,08*81,69*99,62) (Chroma Meter CR-400. Konica Minolta®), cuyas dimensiones son: 14 x 21 cm, impregnadas con pegamento Stikem (goma de poliisobuteno) para la captura del insecto, se colocaron en la parte media del lado norte de la copa del árbol. Las trampas se revisaron cada 15 días y se anotó el número de adultos de D. citri observados en cada una de ellas. Los datos presentados en este estudio resultan de promediar los meses correspondientes de cada año durante el periodo de observación; es decir, agosto de 2018 con agosto de 2019, septiembre de 2018 con septiembre de 2019, y así sucesivamente.
El análisis de distribución espacial se realizó a nivel municipal para obtener los valores mensuales promedio. También se hizo una comparación de la distribución temporal de adultos de D. citri entre las zonas climáticas muestreadas. Se obtuvo análisis de varianza (ANOVA) y comparación de medias de adultos del psílido con Tukey (α = 0,05) para cada municipio. En la comparación del promedio de adultos entre las dos zonas climáticas (Tabla 1) se utilizó una prueba entre dos medias con t-test mediante el programa SAS versión 9.3 (2010). Antes del ANOVA, debido a que hubo fechas con cero insectos capturados, los datos de cada muestreo fueron transformados con la siguiente formula: x = √ (y + 0,5; donde y = valor medio observado en cada fecha de muestreo, para normalizar esos datos e independizar la varianza de la media de acuerdo con lo sugerido por Little y Hills (2008) .
Tabla 1 Ubicación geográfica de las zonas de muestreo de adultos de D. citri en lima persa.
| Ambiente | Municipio | Coordenadas geográficas Latitud Norte Longitud Oeste | Altitud (msnm) | Número de trampas | |
|---|---|---|---|---|---|
| Cálido subhúmedo con lluvias en verano Aw 1 | San Blas | 21,47865 | -105,124 | 547 | 120 |
| 21,48908 | -105,116 | 585 | |||
| 21,49305 | -105,126 | 578 | |||
| Santiago Ixcuintla | 21,85301 | -105,031 | 42 | 80 | |
| 21,72551 | -105,011 | 41 | |||
| Rosamorada | 22,04368 | -105,279 | 11 | 40 | |
| 22,05071 | -105,269 | 9 | |||
| Semicálido subhúmedo con lluvias en verano A(C)w 1 | Tepic | 21,56605 | -104,979 | 697 | 961 |
| 21,50645 | -104,854 | 944 | |||
| 21,5571 | -104,856 | 819 | |||
| 21,59905 | -104,996 | 581 | |||
| 21,55779 | -104,854 | 794 | |||
| 21,51825 | -104,969 | 1072 | |||
| 21,55663 | -104,966 | 809 | |||
| San Pedro Lagunillas | 21,20506 | -104,771 | 1281 | 200 | |
| 21,18296 | -104,673 | 1003 | |||
| 21,19163 | -104,653 | 888 | |||
| 21,18438 | -104,648 | 869 | |||
| Amatlán de Cañas | 20,83816 | -104,441 | 845 | 80 | |
| 20,87924 | -104,502 | 787 | |||
| Santa María del Oro | 21,33489 | -104,67 | 1145 | 560 | |
| 21,18473 | -104,632 | 864 | |||
| 21,358 | -104,625 | 991 | |||
| 21,24794 | -104,644 | 1210 | |||
| 21,34239 | -104,527 | 764 | |||
| 21,17568 | -104,616 | 891 | |||
| 21,36958 | -104,724 | 1063 | |||
Fluctuación temporal de D. citri y su relación con temperatura (t) y precipitación pluvial (P.P.).
Los datos de humedad relativa, temperatura y precipitación pluvial durante el periodo de muestreo del insecto (Promedio de los meses comunes del periodo agosto de 2018 a julio de 2020) fueron obtenidos de la red de estaciones meteorológicas de la Comisión Nacional de Agua-Servicio Meteorológico Nacional (CNA-SMN) (Tabla 2) (https://smn.conagua.gob.mx/es/). El coeficiente de regresión (β) y el índice de correlación de Pearson (r) se calcularon con el modelo de regresión lineal simple (Daniel 2011). El método de mínimos cuadrados se utilizó para determinar la relación de la fluctuación poblacional de D. citri (variable dependiente aleatoria) entre la temperatura (temp.), precipitación pluvial (P. P.) (variables independientes aleatorias) y la interacción de éstas (Temp*P. P.) (Daniel 2011). Para determinar la significancia estadística de la linealidad (r) entre la variable observada, se realizó la prueba estadística Fisher (F) para comprobar H0: β = 0, HA: β≠0 con α = 0,05 (Martínez 1988; Daniel 2011). El programa de análisis estadístico utilizado fue SAS® versión 9.3 (2010). La ruta de trampeo, así como la ubicación de los sitios de muestreo y estaciones climáticas se presentan en la Figura 1.
Tabla 2 Ubicación geográfica de estaciones climáticas.
| Clasificación climática (García 2004) de la región de muestreo | Coordenadas geográficas | |
|---|---|---|
| Latitud Norte | Longitud Oeste | |
| Cálido subhúmedo (Aw 1 ) | 21°49′52″ | -105°06′45″ |
| 22°07′11″ | -105°12′42″ | |
| 22°13′16″ | -105°19′50″ | |
| Semicálido subhúmedo (A(C)w 1 ) | 21°29′22″ | -104°53′31″ |
| 21°29′21″ | -104°53′35″ | |
| 21°24′58″ | -104°36′36″ | |
Resultados
Fluctuación temporal y distribución espacial.
En los municipios que comprenden el clima cálido subhúmedo, la captura de adultos fue mayor durante los meses de junio a septiembre (Tabla 3). Los valores promedio no mostraron diferencias significativas entre municipios (F = 0,1979, gl = 33, P≤ = 0,05) (Tabla 3). Así como tampoco las hubo entre los municipios localizados en el clima semicálido subhúmedo (F = 0,2644, gl = 99, P< = 0,05) (Tabla 4).
Tabla 3 Fluctuación temporal y distribución espacial de adultos de D. citri. Clima cálido subhúmedo. Nayarit, México. Promedio de los meses comunes entre agosto de 2018 a julio de 2020.
| Adultos de D. citri/trampa* | |||||||||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Municipio | Ago | Sept | Oct | Nov | Dic | Ene | Feb | Mar | Abr | May | Jun | Jul | Media anual ± EE* |
| Rosamorada | 7,44 | 1,3 | 0,12 | 0,08 | 0,15 | 0,35 | 1,24 | 0,4 | 0,05 | 0,06 | 0,06 | 0,93 | 1,04±0,62 a |
| Santiago Ixcuintla | 1,28 | 0,43 | 0,34 | 0,11 | 0,29 | 0,04 | 0,39 | 0,14 | 0,09 | 0,22 | 0,36 | 1,98 | 0,5±0,16 a |
| San Blas | 0,14 | 0,63 | 0,2 | 0,04 | 0,06 | 0,07 | 0,16 | 0,23 | 0,05 | 0,12 | 0,19 | 0,20 | 0,2±0,04 a |
*Valores de la media con la misma letra no son significativamente diferentes. EE = error estándar. Tukey, α = 0,05; Pr > F= 0,1979.
Sin embargo, el análisis de varianza de los datos promedio mensual de todos los huertos localizados en cada una de las zonas climáticas mostró diferencias significativas en la captura de adultos del psílido; ocurriendo el mayor registro en julio y agosto en el clima cálido subhúmedo, en tanto que en el clima semicálido subhúmedo sucedió en febrero-marzo y agosto (Tabla 5). Por otra parte, numéricamente fue mayor la población de adultos del PAC en la zona climática cálida en comparación con la zona semicálida, pero las diferencias no fueron estadísticamente diferentes (t = 0,88, Pr > t = 0,3951) (Tabla 5).
Poblaciones de adultos de D. citri y su asociación con precipitación pluvial (P. P.).
En los huertos establecidos en los municipios de la zona climática cálida subhúmeda, contrastan los meses de julio a octubre con alta precipitación pluvial, mientras que en el resto de los meses no hubo lluvias o éstas fueron escasas (Tabla 5). En ésta misma zona climática se detectó una relación lineal positiva y significativa entre adultos del insecto por trampa y cantidad de lluvia (F = 0,0006, P≤ = 0,05, β = 0,71). El coeficiente de correlación de Pearson en este caso fue, r = 0,84 (Fig. 4) siendo una correlación fuerte de acuerdo con los rangos de la magnitud de correlación (Hernández et al. 2018). En los huertos ubicados en la zona climática semicálida subhúmeda, se obtuvo una relación lineal positiva no significativa entre adultos por trampa y la precipitación pluvial, con valores de F = 0,3116, P≤ = 0,05, β = 0,10. El coeficiente de correlación de Pearson r = 0,31 (Fig. 5), resulto débil de acuerdo con los rangos de la magnitud de correlación (Hernández et al. 2018).
Correlación entre temperatura (temp.) y precipitación pluvial (P. P.). En clima cálido subhúmedo, se detectó correlación positiva, no significativa entre temperatura y precipitación pluvial, con valores de F = 0,5956, P≤ = 0,05, y de β = 0,74. También en clima semicálido subhúmedo, la interacción fue positiva, no significativa entre ambas variables. Los valores fueron: F = 0,07266, P≤ = 0,05 y un valor de β = 0,27
Tabla 4 Fluctuación temporal y distribución espacial de adultos de D. citri. Clima semicálido subhúmedo. Nayarit, México. Promedio de los meses comunes entre agosto de 2018 a julio de 2020.
| Adultos D. citri/trampa*. | |||||||||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Municipio | Ago | Sept | Oct | Nov | Dic | Ene | Feb | Mar | Abr | May | Jun | Jul | Media anual±EE* |
| Tepic | 1,20 | 0,29 | 0,29 | 0,34 | 0,21 | 0,47 | 0,5 | 0,42 | 0,17 | 0,23 | 0,29 | 0,46 | 0,4±0,07 a |
| San Pedro Lagunillas | 0,27 | 0,34 | 0,24 | 0,23 | 0,12 | 0,09 | 0,39 | 0,44 | 0,19 | 0,2 | 0,22 | 0,41 | 0,3±0,03 a |
| Amatlán de Cañas | 0,3 | 0,43 | 0,33 | 0,04 | 0,1 | 0,19 | 1,06 | 1,08 | 0,11 | 0,2 | 0,29 | 0,42 | 0,4±0,09 a |
| Santa María del Oro | 0,23 | 0,26 | 0,18 | 0,16 | 0,14 | 0,55 | 0,52 | 0,31 | 0,06 | 0,09 | 0,13 | 0,35 | 0,4±0,04 a |
* Valores de la media con la misma letra no son significativamente diferentes. EE = error estándar. Tukey, α = 0,05; Pr > F= 0,2644.
Poblaciones de adultos de D. citri y su asociación con temperatura (temp.).
El promedio de temperatura en clima cálido subhúmedo, fue superior a 25 °C de abril a noviembre, mientras que, en clima semicálido subhúmedo, ocurrió de junio a septiembre (Tabla 5). En los huertos con clima cálido subhúmedo, resultó una relación lineal positiva y no significativa entre captura de adultos del psílido por trampa y la temperatura, con valores de F= 0,1325, P≤ = 0,05, β = 0,21 y un coeficiente de correlación de Pearson de r = 0,46 (Fig. 2), lo cual confirma una correlación más bien moderada de acuerdo con los rangos de la magnitud de correlación (Hernández et al. 2018). En los huertos ubicados en clima semicálido subhúmedo, se obtuvo una relación lineal negativa no significativa entre captura de adultos por trampa y la temperatura (F = 0,7914, P≤ = 0,05, β = 0,0079. El coeficiente de correlación de Pearson r = -0,08 (Fig. 3), lo cual indica una correlación nula de acuerdo con los rangos de la magnitud de correlación. Una situación similar de no correlación significativa de D. citri en lima persa con la temperatura observaron Moreno et al. (2008).
Tabla 5 Temperatura (temp.), Precipitación pluvial (P.P.) mensual y capturas de adultos de D. citri en dos zonas climáticas. Nayarit, México. Promedio de los meses comunes entre agosto de 2018 a julio de 2020.
| Cálido subhúmedo | Semicálido subhúmedo | |||||
|---|---|---|---|---|---|---|
| Mes | Temp. (°C) | P. P. (mm) | Adultos/trampa | Temp. (°C) | P. P. (mm) | Adultos/trampa |
| Ago | 28,9 | 418,4 | 3,05±1,93 a | 25,9 | 311,7 | 0,50±0,23 abc |
| Sept | 28,8 | 338,0 | 0,79±0,21 b | 25,5 | 304,0 | 0,33±0,04 abcd |
| Oct | 28,2 | 192,1 | 0,22±0,05 b | 24,9 | 150,4 | 0,26±0,03 dc |
| Nov | 26,3 | 9,7 | 0,08±0,02 b | 22,9 | 45,5 | 0,19±0,06 d |
| Dic | 24,4 | 1,4 | 0,17±0,05 b | 21,6 | 7,5 | 0,14±0,02 d |
| Ene | 23,2 | 17,0 | 0,15±0,08 b | 20,8 | 29,0 | 0,33±0,11 bcd |
| Feb | 23,5 | 15,2 | 0,60±0,27 b | 20,9 | 40,8 | 0,62±0,15 a |
| Mar | 24,5 | 0,0 | 0,26±0,06 b | 22,6 | 0,2 | 0,56±0,17 ab |
| Abr | 25,3 | 0,0 | 0,06±0,01 b | 23,2 | 0,0 | 0,13±0,03 d |
| May | 26,7 | 0,7 | 0,13±0,04 b | 24,5 | 12,6 | 0,18±0,03 d |
| Jun | 29,6 | 6,6 | 0,20±0,07 b | 26,8 | 68,9 | 0,23±0,04 dc |
| Jul | 29,9 | 307,9 | 1,04±0,42 ab | 26,2 | 263,8 | 0,41±0,02 abcd |
| Media anual* | 26,6 | 108,9 | 0,56±0,24 a* | 23,8 | 102,9 | 0,32±0,04 a* |
Valores verticales por mes con la misma letra no son significativamente diferentes (Tukey, 0,05).
*Valores de la media anual de adultos de D. citri por zona climática con la misma letra no son significativamente diferentes (t-student = 0,88, Pr > t = 0,3951).
Figura 2 Poblaciones de adultos de D. citri en relación con temperatura en zona de clima cálido subhúmedo. Nayarit, México. Promedio de los meses comunes entre agosto de 2018 a julio de 2020.
Figura 3 Poblaciones de adultos de D. citri en relación con temperatura en zona de clima semicálido subhúmedo. Nayarit, México. Promedio de los meses comunes entre agosto de 2018 a julio de 2020.
Figura 4 Poblaciones de adultos de D. citri en relación con precipitación pluvial en zona de clima cálido subhúmedo. Nayarit, México. Promedio de los meses comunes entre agosto de 2018 a julio de 2020.
Discusión
Con base en el análisis del promedio de psílidos de todos los huertos en clima cálido subhúmedo y considerando el criterio de capturas promedio de 0,5 adultos/trampa utilizada en la campaña para el manejo de D. citri por parte del CESAVENAY, se requeriría controlar a este insecto en el periodo de julio a noviembre. Por otra parte, en el clima semicálido subhúmedo, se necesitaría aplicar medidas de control del psílido durante los meses de febrero, marzo y agosto, si se considera el criterio de CESAVENAY. En ambos casos esta recomendación no se debe tomar como definitiva, sino considerarla como una alerta para los meses de mayor riesgo, esto es porque que las condiciones bióticas y abióticas pueden variar año con año, por lo que el criterio para adoptar medidas de control del psílido debe corroborarse y con base en el resultado del muestreo que se hace cada año para tal fin. Las diferencias que se obtuvieron en este estudio en la presencia anual de adultos del PAC podrían ser por las variaciones de temperatura y la de brotes vegetativos tiernos del cultivo durante el año, esto es porque se ha observado que las altas poblaciones del psílido son normalmente mayores cuando existen temperaturas elevadas (Cabrera et al. 2010; Ortega et al. 2013) y presencia de brotes vegetativos nuevos (Cortés et al. 2010; Urías et al. 2011; Velázquez et al. 2011; Ortega et al. 2013) que son indispensables para la reproducción y desarrollo del insecto.
Otro factor para considerar es el manejo agronómico del cultivo como poda, riego, nutrición y aplicación de plaguicidas entre cada uno de los municipios y ambientes de muestreo, el cual incidirá directamente en la emisión de brotes vegetativos y presencia de D. citri. La distribución de éste a nivel de huerto y en grandes áreas es en forma de agregados (Costa et al. 2010; Barrera et al. 2012; Díaz et al. 2021; Yzquierdo et al. 2021), siendo importante considerar este aspecto para establecer un programa de manejo regional. En cuanto a la población de adultos del PAC, como ocurrió en este estudio, no se esperarían diferencias significativas entre municipios de una misma zona climática, condiciones similares de temperatura y precipitación pluvial, este último factor como otro posible indicador clave en la regulación de la población (Hernández et al. 2014). No obstante, la diferencia estriba en la fluctuación temporal del psílido, lo que tendría implicaciones para su manejo regional, es decir, éste debe ser diferenciado con base en la fluctuación poblacional, enfocándose en las acciones de control a nivel de focos o en áreas más reducidas.
Se esperaría que las poblaciones fueran más altas en el clima cálido que en el semicálido, lo anterior debido a que los resultados de la temperatura indican promedios más elevados durante el año. No obstante, el análisis de correlación indica una asociación más bien débil o nula con la temperatura, siendo influenciada la población de D. citri principalmente por la precipitación pluvial. Este resultado podría tener su explicación porque dentro del manejo de los de huertos de clima semicálido, normalmente incluyen riegos que propician el desarrollo de brotes vegetativos nuevos que representan mayor fuente de alimento y consecuentemente contribuyen al incremento de las poblaciones del psílido, tal como lo han documentado otros investigadores (Cortes et al. 2010; Urías et al. 2011; Velázquez et al. 2011; Ortega et al. 2013). Al respecto se ha discutido que un factor determinante en la regulación de la población de D. citri podría tener menos impacto ante la presencia de otro factor de regulación diferente (Hernández et al. 2014).
En lo que respecta a la asociación de adultos de D. citri con la temperatura y precipitación pluvial, en varios trabajos de investigación se ha documentado la presencia de altas poblaciones del insecto durante periodos de altas temperaturas, en contraste con bajas poblaciones en periodos de escasa o nula precipitación pluvial (Ortega et al. 2013; Hernández et al. 2014). Sin embargo, en este estudio no se detectó relación positiva significativa entre poblaciones de adultos de D. citri con la temperatura, ni correlación negativa con mayor precipitación pluvial. Debe considerarse que, en los dos climas, las altas temperaturas coinciden con el periodo de lluvias, resultando en una relación positiva entre temperatura y precipitación pluvial. Si esto ocurrió, el efecto de ambos factores sobre las poblaciones del psílido de alguna manera se anularían, lo que podría dar lugar a que en ese momento otro factor tenga mayor importancia en la regulación de la población, como podría ser el desarrollo de brotes vegetativos tiernos del hospedero que significan alimento para la plaga, como lo sugirieron Hernández et al. (2014). Con una mejor precisión sobre la distribución y fluctuación estacional del psílido asiático de los cítricos el manejo regional del mismo tendrá mayor impacto y se hará un uso más eficiente de los recursos, ya que como lo señalaron Prokopy y Lewis (1993) sin una estimación exacta de estas variables la intervención del humano en el sistema plaga-hospedante tendrá menor impacto.
Conclusiones
Las poblaciones promedio de adultos de D. citri fueron estadísticamente similares entre huertos de una misma zona climática. No obstante, tanto en el clima cálido subhúmedo como en el clima semicálido subhúmedo se detectó diferencia significativa de poblaciones de D. citri entre los meses del año, por lo que el manejo regional de este insecto debería ser diferenciado, es decir, no hacer una aplicación regional para controlarlo al mismo tiempo en toda el área muestreada sino hacerlo de acuerdo con los meses y los sitios de muestreo donde se detecte la mayor población, y con los umbrales definidos por el grupo técnico contra el psílido asiático de los cítricos.
En clima cálido subhúmedo de Nayarit, las poblaciones más altas de adultos de D. citri se registraron en julio y agosto, pero conforme al índice de capturas para fines de manejo en lima persa en Nayarit (0,5 adultos/trampa), la plaga requeriría de control durante los meses de julio a noviembre.
En clima semicálido subhúmedo, las poblaciones significativamente más altas de adultos del psílido ocurrieron en febrero, marzo y agosto, mismas que coinciden conforme al índice para fines de manejo.
Se detectó correlación significativa entre poblaciones de D. citri con la precipitación pluvial en clima cálido subhúmedo.
