ARTÍCULO ORIGINAL

¹ Laboratorio de Entomología Herman Lent, Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad de Los Andes, Mérida, República Bolivariana de Venezuela.

² Laboratorio de Enzimología de Parásitos, Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad de Los Andes, Mérida, República Bolivariana de Venezuela.

³ Unidad de Bioquímica y 4Unidad de Investigaciones en Parasitología Médica, Decanato de Medicina, Universidad Centroccidental Lisandro Alvarado, Barquisimeto, República Bolivariana de Venezuela.

⁴ Laboratorio de Inmunológica 215, Medicina Experimental, Facultad de Medicina, Universidad Central deVenezuela, Caracas, República Bolivariana de Venezuela.

Recibido: 29/07/10; aceptado:02/12/10

Introducción. En años recientes se han encontrado P. geniculatus infectados con Trypanosoma cruzi en ambientes rurales y urbanos de Caracas, Venezuela, lo que indica adaptaciones de dicha especie, considerada históricamente como silvestre, a ambientes artificiales.

Objetivo. Determinar la presencia de dimorfismo sexual como indicador de adaptación al domicilio.

Materiales y métodos. Mediante análisis generalizado de Procrustes y análisis elíptico de Fourier, se analizaron el tamaño isométrico y la conformación de alas, cabezas y pronotos de P. geniculatus capturados activa y pasivamente en domicilios en sectores urbanos de Altagracia y Petare de Caracas, y provenientes de ambientes rurales o silvestres de Sanare en el municipio Andrés Eloy Blanco en el estado Lara.

Resultados. Se observó dimorfismo sexual al considerar el tamaño de las alas en los especímenes capturados en Sanare, las cuales fueron mayores en las hembras que los machos. Asimismo, las alas y cabezas de las hembras capturadas en Caracas fueron más pequeñas comparadas con las de las hembras provenientes de Sanare. No se encontraron diferencias significativas en cuanto a la conformación del pronoto.

Conclusiones. Con base en el supuesto de que, por dimorfismo sexual, el tamaño es más reducido en triatominos domiciliados que en los silvestres, se concluye que P. geniculatus de Caracas están adaptados al domicilio, lo que constituye un factor de riesgo en la transmisión de la enfermedad de Chagas en dicha ciudad.

Palabras clave: enfermedad de Chagas, tamaño isométrico, conformación, contorno.

Morphometric analysis of Panstrongylus geniculatus (Heteroptera: Reduviidae) from Caracas City, Venezuela

Introduction. In recent years, the assassin bug, Panstrongylus  geniculatus, has been found infected with Trypanosoma cruzi in rural and urban areas of Caracas, Venezuela.  Although historically this insect has been considered a forest species, it has become adapted to more urban artificial environments.

Objective. The presence of sexual dimorphism was determined as an indicator of adaptation to domicilies.

Material and methods. By Generalized Procrustes Analysis (GPA) and Elliptical Fourier Analysis (EFA), the isometric size and shape of wings, head and pronotums of P. geniculatus was assessed for actively and passively captured specimens. These were collected within domiciles in urban areas of Petare and Altagracia in Caracas City, and from rural or wild environments of Sanare in Andres Eloy Blanco in the state of Lara.

Results. Sexual dimorphism was observed in the Sanare specimens, with female wings consistently larger than male wings. Similarly, female wings and heads from bugs captured in Caracas were smaller than those of female bugs captured in Sanare. No significative differences in the conformation of the pronotum were found between male and female bugs.

Conclusions. Based on the assumption that the sexual dimorphism of bugs is reflected by smaller size in domesticated triatomines than in wild bugs, the conclusion is that Caracas P. geniculatus has become adapted to living indoors. This represents an additional risk factor for the Chagas disease transmission in Caracas.

Key words: Chagas disease, isometric size, shape, outline.

Cova-García y Suárez (1) encontraron Panstrongylus geniculatus distribuido ampliamente en la mayoría de los estados del país, asociado a cuevas de armadillos y no asociado a los domicilios. Estos autores señalaron que la presencia de P. geniculatus en Venezuela fue mencionada por primera vez por F. Walker en 1873. Esta especie ha sido encontrada en los medios rurales de casi todos los estados del país e infectada naturalmente por Trypanosoma cruzi, agente etiológico de la enfermedad de Chagas(2).

Panstrongylus geniculatus se conoce como una especie que vive preferencialmente en cuevas en el hábitat silvestre y se asocia con desdentados, didélfidos y roedores (3-6). Sin embargo, en Venezuela en años recientes se han encontrado formas adultas e inmaduras infectadas por T. cruzi en los domicilios, tanto del medio rural: Hoyo de la Puerta, estado Miranda (7), El Guamito, estado Lara (8), como en el medio urbano de Caracas y sus alrededores (9).

Estos hallazgos dan cuenta de la adaptación a ambientes artificiales de dicha especie. Se ha propuesto la reducción del tamaño de la hembra y la consecuente reducción del dimorfismo sexual, como marcador de la domiciliación de los triatominos, al encontrarse mediante morfometría tradicional en Triatoma infestans y Rhodnius domesticus domiciliarios (o colonias de laboratorio), la reducción del tamaño de la cabeza de las hembras (10).

En este trabajo analizamos morfométricamente por sexo, la forma y el tamaño de las alas, las cabezas y los pronotos de P. geniculatus capturados en los sectores de Petare y Altagracia de Caracas, con el fin de revelar si P. geniculatus está adaptado al domicilio en estos sectores o si, por el contrario, su presencia obedece a sucesivas reinfestaciones del domicilio desde algún hábitat extradomiciliario. La importancia de esta información reside en que el riesgo de transmisión vectorial de la enfermedad de Chagas y la estrategia de control o eliminación del vector depende de si la presencia de los insectos en los domicilios se debe a reinfestaciones o a la domiciliación del vector.

Materiales y métodos

Material entomológico

En el marco del Programa Nacional de la Enfermedad de Chagas, los habitantes de Petare (10° 28´7 06" latitud norte, 66° 48´ 44,7 longitud oeste) y Altagracia (10° 30´ 66,2 latitud norte, 66° 55´ 16,76 longitud oeste) capturaron activa y pasivamente P. geniculatus, entre septiembre de 2008 y mayo de 2009. La identificación de los triatominos se hizo según la clave de Lent y Wygodzinsky (3); se analizaron alas izquierdas, cabezas y pronotos, de 57 machos y 45 hembras.

Asimismo, en el marco del Programa de Pasantías Rurales de la Escuela de Medicina de la Universidad Centro Occidental “Lisandro Alvarado, se visitó la localidad de Sanare (09°44´40,00 latitud norte, 69°39´34,04 longitud oeste) en el municipio Andrés Eloy Blanco. Mediante capturas pasivas y activas conjuntamente con las comunidades, se recolectaron los triatominos en ambientes silvestres. Se analizaron alas izquierdas, cabezas y pronotos de 40 machos y 39 hembras. Estos P. geniculatus, por haber sido capturados en ambientes silvestres, se usaron como grupo control, es decir, en ellos se esperaba que hubiera dimorfismo sexual en cuanto al tamaño de las estructuras analizadas, con base en la propuesta del dimorfismo sexual como marcador de la domiciliación de los triatominos (10).

Imágenes

Una vez disecadas las alas, las cabezas y los pronotos, se tomaron las imágenes con una lupa Leica S6D conectada a una cámara digital Canon Power Shot A590 IS a 2 aumentos para las alas, 3 aumentos para las cabezas y 2,4 aumentos para los pronotos.

Análisis generalizado de Procrustes

La morfometría de alas, cabezas y pronotos se realizó mediante análisis generalizado de Procrustes. Las imágenes de cabezas consistían en fotos digitalizadas con los puntos anatómicos de referencia. Se seleccionaron siete puntos anatómicos de referencia, tanto para alas como para cabezas, y cuatro para los pronotos. Según sus categorías (11), en las alas todos los puntos anatómicos de referencia son de tipo 1; en las cabezas, los puntos 1, 3, 5 y 7 son de tipo 1, el 4 es de tipo 2, y los 2 y 6 son de tipo 3; en los pronotos, los puntos 1 y 2 son de tipo 3, y los 3 y 4 son de tipo 2 (figura 1).

Los puntos anatómicos de referencia se digitalizaron utilizando el programa tpsDig, versión 1.18 (12). Posteriormente, mediante el programa MOG, versión 0.71 (13), se eliminó el tamaño isométrico y se crearon las variables de conformación morfológica mediante el análisis generalizado de Procrustes. Se hizo directamente un análisis discriminador sobre las variables de conformación, el cual incluyó un análisis multivariado de varianza (MANDEVA) para evaluar la igualdad de las conformaciones medias.

Se compararon los tamaños decabezas, alas y tórax detriatominos de sexos diferentes y de un mismo hábitat, y las conformaciones de insectos de un mismo sexo y de diferentes hábitats. El análisis estadístico del tamaño y de la conformación se llevó a cabo con el programa Past, versión 1,64 (14). Por último, se reconocieron los cambios de conformación que resultaron de los cambios de tamaño, es decir, la alometría, mediante el programa Padwin, versión 82 (15). Los efectos alométricos se examinaron con este mismo programa mediante análisis de regresión lineal simple, en el cual las variables de conformación actuaron como variables dependientes, y el tamaño y la localidad de procedencia de los triatominos, como variables independientes. Para el análisis del tamaño, se empleó el estadístico no paramétrico de Kruskal-Wallis con corrección de Bonferroni. Se tomó 0,01 como valor de p.

Análisis elíptico de Fourier

El análisis elíptico de Fourier se realizó exclusivamente en pronotos. Las imágenes fueron digitalizadas con el Adobe Photoshop CS3® (2007, Adobe Systems, Incorporate Systems Ltd.), con el cual se obtuvieron las siluetas de los pronotos de P. geniculatus (figura 2).Luego de obtener los contornos, se usó el tpsDig, versión 1.18 (12), para determinar las coordenadas y la cantidad de puntos que describirían los contornos; se tomaron 300 puntos para describir cada contorno. Luego se usó el programa EFAWIN para Windows (http://life.bio.sunysb.edu/morph/) para generar los coeficientes de Fourier de cada armónico o contorno. Se hicieron las normalizaciones de tamaño, rotación y del primer punto digitalizado. Se compararon las conformaciones de los pronotos de triatominos del mismo sexo de localidades diferentes. La serie de armónicos fue interrumpida en el armónico 11, debido a que visualmente se observó el ajuste del contorno a las siluetas de los pronotos. Las matrices de coeficientes de los 11 armónicos para los grupos analizados obtenidas en el EFAWIN, se trasladaron al programa Past, versión 1,64 (14), para realizar un test de multinormalidad (Mardia) y, dado que no se detectó, se procedió a analizar mediante un MANOVA no paramétrico (euclidiano).

Resultados

Análisis generalizado de Procrustes

Análisis del tamaño isométrico

Alas. La figura 3 muestra la variación de los tamaños isométricos de las alas de machos y hembras recolectados en Caracas y Sanare. Se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre los sexos de Sanare (p<0,01); en el macho fueron más pequeñas, pero no se encontraron diferencias entre las hembras y los machos de Caracas (p≥0,01), es decir, se detectó dimorfismo sexual en cuanto al tamaño isométrico de alas en especímenes de Sanare, pero no de Caracas. Al comparar triatominos del mismo sexo de distintas localidades, sólo se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre las hembras (p<0,01), y las de Caracas tendían a ser más pequeñas.

Cabeza. La figura 4 muestra la variación de los tamaños isométricos de las cabezas de machos y hembras recolectados en Caracas y Sanare. No se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre hembras y machos de Sanare ni de Caracas (p≥0,01). Al comparar triatominos del mismo sexo de distintas localidades, sólo se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre las hembras y las de Caracas tendían a ser más pequeñas (p<0,01).

Pronoto. La figura 5 muestra la variación de los tamaños isométricos de los pronotos de machos y hembras recolectados en Caracas y Sanare. No se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre las hembras y los machos, ni de Sanare ni de Caracas (p≥0,01). Al comparar insectos del mismo sexo de distintas localidades, no se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre hembras ni entre machos (p≥0,01).

Análisis de la conformación

Alas. La figura 6 muestra la variación de las conformaciones de las alas de machos y hembras recolectados en Caracas y Sanare. No se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre las hembras ni entre los machos de Sanare y Caracas (p≥0,01). El único factor discriminante aporta el 100% de la variación.

Cabeza. La figura 7 muestra las variaciones de las conformaciones de las cabezas de machos y hembras recolectadas en Caracas y Sanare. No se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre las hembras ni entre los machos de Sanare y Caracas (p≥0,01). El único factor discriminante aporta el 100% de la variación.

Pronoto. La figura 8 muestra las variaciones de las conformaciones de los pronotos de machos y hembras colectadas en Caracas y Sanare. No se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre las hembras ni entre los machos de Sanare y Caracas (p≥0,01). El único factor discriminante aporta el 100% de la variación.

Alometría. No se detectó alometría en los análisis de las cabezas, las alas y los pronotos, ni en machos ni en hembras, tal como lo muestran los valores bajos de los coeficientes de determinación (R2) (cuadro 1).

Análisis elíptico de Fourier

El análisis elíptico de Fourier del contorno del pronoto reveló que no había diferencias estadísticamente significativas al comparar los contornos de hembras y machos de Sanare y Caracas (p≥0,01).

Discusión

La transmisión vectorial de la enfermedad de Chagas tanto en Venezuela como en el resto de los países latinoamericanos, ha estado asociada a los ambientes rurales en condiciones socioeconómicas precarias y a especies de triatominos de acentuada característica antropofílica. Sin embargo, se han reportado hallazgos de colonización del domicilio en áreas urbanas por parte de especies asociadas a ambientes del medio rural.

Así, por ejemplo, T. infestans se ha encontrado domiciliado en casas de adobe en Lima (Perú) (16); T. sordida se ha hallado en viviendas consolidadas y palomares en ecótopos urbanos de Corrientes (Argentina) (17); en San Juan, también en Argentina, en un sector urbano de 768 apartamentos, descubrieron T. infestans tanto en los apartamentos como en los palomares localizados en las torres de dichos apartamentos (18) También, se han encontrado indicios de la tendencia a la colonización del domicilio por T. sordida y P. geniculatus, en la provincia de Corrientes en Argentina (19) y de P. geniculatus, en Brasil (20). En Bolivia se encontró T. infestans infectado por T. cruzi e infestando los domicilios construidos con barro en áreas urbanas en Cochabamba (21). En Venezuela también se ha observado en años recientes la colonización de domicilios, tanto en áreas rurales como urbanas, por especies de triatominos asociadas a ambientes silvestres y consideradas vectores secundarios en la transmisión de la enfermedad de Chagas. Triatoma maculata se ha encontrado infectada por T. cruzi y colonizando el domicilio en la localidad de Xaguas, en el medio rural del centro-occidente del país (22).

En cuanto a P. geniculatus, especie asociada al ambiente silvestre y a los armadillos como fuente alimenticia, se ha encontrado en los últimos años colonizando el domicilio y alimentada de otras fuentes sanguíneas. Se ha observado a P. geniculatus infectado por T. cruzi y asociado a ratas, en Hoyo de la Puerta en el estado Miranda (23). Por otra parte, otros autores han descrito también señales de domiciliación, infección por T. cruzi y alimentación sobre humano, respectivamente, en los ambientes rurales de El Guamito en el centro-occidente del país y en Caracas y sus adyacencias urbanas (8,9).

Más recientemente, en el centro-norte de Venezuela, se encontró que la presencia de P. geniculatus en los domicilios estaba asociada a la cobertura vegetal, la temperatura (24-26 °C), la humedad relativa (50 a 80 %), el número de animales en la vivienda (más de 5) y al número de personas y otros animales en la vivienda (13 o más) (7). Las zonas estudiadas en dicho trabajo incluyeron la ciudad de Caracas y los estados Aragua, Miranda y Vargas, sin discriminar entre las zonas urbanas, rurales y silvestres. La comparación de dichos resultados con la presencia de P. geniculatus en Petare y Altagracia, descrita en el presente trabajo, se ve limitada por el hecho que estos últimos se refieren estrictamente a zonas urbanas de la Gran Caracas; sin embargo, es de destacar la emergencia de P. geniculatus como vector de la enfermedad de Chagas en el centro-norte de Venezuela (9,23).

En el marco del Programa Nacional de Enfermedad de Chagas, se han encontrado formas inmaduras y adultos de P. geniculatus en los domicilios de los sectores Altagracia y Petare en Caracas. El análisis morfológico de estos insectos se hizo sobre el supuesto que, de ser morfológicamente diferentes a los capturados en condiciones silvestres, entonces P. geniculatus de Caracas habría desarrollado adaptaciones a este ambiente urbano y no se trataría de reinfestaciones desde algún hábitat extradomiciliario, lo cual es de gran interés para el desarrollo de políticas de control o eliminación del vector.

Uno de los aspectos analizados fue el dimorfismo sexual del tamaño isométrico, ya que este carácter ha sido propuesto como marcador de colonización del domicilio, al encontrarse que las diferencias de tamaño de la cabeza entre el macho y la hembra, son menores cuando los insectos colonizan el domicilio (10).

En el presente trabajo se encontró, mediante el análisis generalizado de Procrustes, que hay diferencias significativas en el tamaño isométrico del ala al comparar machos y hembras de P. geniculatus capturados en el ambiente silvestre de Sanare en el estado Lara, mientras que no se encontró dimorfismo sexual del tamaño isométrico de alas, cabezas ni pronotos en P. geniculatus de los sectores de Caracas. Esto se podría interpretar como que P. geniculatus de Petare y Altagracia ha desarrollado adaptaciones a las condiciones particulares de estos ambientes. Una de ellas podrían ser las fuente sanguíneas, que suponemos sean ratas, perros y humanos, considerando que éstos son abundantes en el medio urbano y que se han reportado hallazgos de alimentación sobre ratas de los P. geniculatus capturados en el estado Miranda (23).

En un estudio reciente se propone que la convivencia de P. geniculatus con el hombre en Caracas, está permitiendo la contaminación fecal de alimentos por parte de los insectos, emergiendo así una nueva realidad epidemiológica, como es la transmisión oral de T. cruzi (24).

Según la propuesta de la reducción del dimorfismo sexual como marcador de domiciliación en triatominos (10), se esperaría que la talla de los insectos domiciliados fuera menor que la de los capturados en condiciones silvestres; esto fue lo encontrado en el presente trabajo, ya que las alas y las cabezas de hembras de P. geniculatus de Caracas, son significativamente más pequeñas que las de P. geniculatus capturados en Sanare.

La diferencia de la conformación en una población está sujeta a las variaciones de adaptación a diferentes exigencias medioambientales, pudiendo ser el subproducto del crecimiento individual, es decir, alometría (25). Según estos autores, las diferencias de conformación libres de alometría indican que las diferencias genéticas son estables y fijadas después de adaptaciones prolongadas a ecosistemas diferentes.

En el presente trabajo no encontramos diferencias de conformación al comparar cualquiera de las estructuras analizadas, ni entre machos ni entre hembras; sólo se encontraron diferencias de tamaño isométrico de alas y cabezas entre las hembras y dimorfismo sexual sólo en los individuos procedentes de Caracas, por lo que, con base en lo señalado por otros autores (25), consideramos que es probable que tales diferencias (tamaño isométrico de hembras y reducción del dimorfismo sexual) sean de fijación reciente y probablemente no hayan pasado por un proceso de adaptación prolongado al nuevo ecosistema urbano, como son en este caso, los domicilios de Petare y Altagracia de la Gran Caracas.

El hecho de que no se haya encontrado efecto alométrico en las alas, cabezas y pronotos, ni diferencias de conformación entre hembras ni entre machos de Sanare y Caracas, podría ser interpretado como que hay una misma manera de crecer en los insectos capturados en Sanare y en Caracas, que ha conducido a diferentes tamaños, es decir que tal diferencia de tamaño sería de origen fisiológico como respuesta a condiciones ecológicas locales diferentes, como se ha sugerido en trabajos previos (26).

Sin embargo, en el presente trabajo sí se encontró reducción del dimorfismo sexual en los insectos domiciliados, lo que permite considerar que las diferencias de tamaño son de origen genético y no ambiental. Alternativamente, se podría también interpretar que las diferencias de tamaño entre P. geniculatus de Sanare y Caracas son explicables por el fenómeno de norma de reacción, es decir que el patrón de expresión fenotípica que compromete al tamaño depende de una variedad de condiciones ambientales.

Dado que el análisis elíptico de Fourier del contorno de los pronotos en otros grupos de insectos, como los coleópteros, ha revelado diferencias entre poblaciones de una misma especie (27) o entre especies estrechamente relacionadas filogenéticamente (28), se compararon los contornos entre un mismo sexo de los P. geniculatus de Sanare y Caracas. No se encontraron diferencias estadísticamente significativas al comparar las hembras o los machos de ambas localidades.

En resumen, se puede decir que P. geniculatus de Caracas son diferentes a los de un ambiente silvestre y rural del país, como lo es Sanare en el municipio Andrés Eloy Blanco del estado Lara, y que aquellos están adaptados al domicilio, lo cual supone un factor de riesgo en la transmisión de la enfermedad de Chagas en estos sectores de Caracas. Vale destacar que, hace aproximadamente 50 años, P. geniculatus había sido señalada como una especie silvestre, asociada a las cuevas de los armadillos y no asociada a los domicilios, en los sectores de Catia, El Calvario, El Valle y Pro-Patria de Caracas (1); es decir que la presencia de P. geniculatus en Caracas no es un hecho reciente, pero sí lo es la colonización de los domicilios.

Agradecimientos

A las comunidades de Sanare y Caracas que participaron en la recolección del material entomológico.

Conflicto de intereses

Los autores declaramos que no hay conflicto de intereses.

Financiación

Proyecto financiado por el Ministerio del Poder Popular para la Salud, Dirección de Investigación y Educación, Proyecto N° 490088000 Acción 490088009, y por el Vicerrectorado Académico de la Universidad Centro-Occidental “Lisandro Alvarado (Barquisimeto, Venezuela) en el marco de los Proyectos Integrales.

Correspondencia: Elis Aldana, Laboratorio de Entomología "Herman Lent", Departamento de Biología, Núcleo "Pedro Rincón Gutiérrez", Edificio "A", Facultad de Ciencias, La Hechicera, Mérida 5101, República Bolivariana de Venezuela. Teléfono Laboratorio: +58 274 2401312. Fax: +58 274 2401293. aldana@ula.ve

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