Doi: http://dx.doi.org/10.15446/abc.v21n1.48845.

DETECCIÓN DE ANTICUERPOS ANTI-Leishmania (Trypanosomatidae) EN POBLACIONES CANINAS DEL DEPARTAMENTO DE SUCRE, COLOMBIA

Detection of Anti-Leishmania Antibodies (Trypanosomatidae) in Canine Populations in the Department of Sucre, Colombia

Luís Enrique PATERNINA TUIRÁN¹, Yirys Arleth DÍAZ-OLMOS¹, Margaret PATERNINA-GÓMEZ¹, Lina María CARRILLO-BONILLA^2,3, Iván Darío VÉLEZ², Eduar Elías BEJARANO¹.

¹ Laboratorio de Investigaciones Biomédicas, Universidad de Sucre. Cra 14 n°. 16B-32. Sincelejo, Colombia.
² Programa de Estudio y Control del Enfermedades Tropicales - PECET. Universidad de Antioquía. Calle 62 n°. 52-59. Medellín, Colombia.
³ Facultad de Ciencias Agrarias, Ciudadela de Robledo, Universidad de Antioquía. Carrera 75 n°. 65-87. Medellín, Colombia.
For correspondence. luispaterninat@gmail.com

Received: 3^rd February 2015, Returned for revision: 11^st June 2015, Accepted: 3^rd August 2015.
Associate Editor: Adriano Gomes da Silva.

Citation / Citar este artículo como: Paternina Tuirán LE, Díaz-Olmos YA, Paternina-Gómez M, Carrillo-Bonilla LM, Vélez ID, Bejarano EE. Detección de anticuerpos anti-Leishmania (Trypanosomatidae) en poblaciones caninas del departamento de Sucre, Colombia. Acta biol. Colomb. 2016;21(1):183-188. doi: http://dx.doi.org/10.15446/abc.v21n1.48845.

RESUMEN

El objetivo de la investigación fue determinar la prevalencia de anticuerpos anti-Leishmania en perros del departamento de Sucre, Colombia. Se analizaron 122 perros del área rural de los municipios de Ovejas, Sampués y Sincelejo, mediante la técnica de inmunofluorescencia indirecta (IFI). Anticuerpos anti-Leishmania fueron detectados en el 69,6 % (IC95 % = 61,1 - 78,2) de la población canina estudiada. En el municipio de Sincelejo la seropositividad fue del 72 % (IC95 % = 61,1 - 82,8), en el municipio de Sampués del 68,4 % (IC95 % = 52,3 - 84,5) y en el municipio de Ovejas del 55,5 % (IC95 % = 21,2 - 86,3). Los animales seropositivos fueron principalmente caninos jóvenes y adultos. El 17,6 % de los perros seropositivos mostró signos clínicos compatibles con leishmaniasis canina, entre los cuales la onicogrifosis, alopecia y caquexia fueron los más comunes. La alta frecuencia de caninos con anticuerpos a Leishmania detectada en el presente estudio, pone de manifiesto la hiperendemicidad de la leishmaniasis canina en esta zona del país, así como el alto riesgo de brotes epidémicos de la enfermedad.

Palabras clave: Colombia, epidemiología, Leishmaniasis, seroprevalencia.

ABSTRACT

The aim of this survey wasto determine prevalence of antibodies against Leishmania in dogs from Sucre, Colombia. We analyzed 122 dogs in rural areas from municipalities of Sampués, Ovejas and Sincelejo, by indirect immunofluorescence (IFA). Anti-Leishmania antibodies were detected in 69.6 % (95 % CI = 61.1 to 78.2) of the selected canine population. In the municipality of Sincelejo, Sampues and Ovejas, the seropositivities were 72 % (95 % CI = 61.1 to 82.8), 68.4 % (95 % CI = 52.3 to 84.5) and 55.5 % (95 % CI = 21.2 to 86.3) respectively. Seropositive animals were mainly young and adult dogs. The 17.6 % of seropositive dogs showed clinical signs compatible with canine leishmaniasis; onychogryphosis, alopecia and cachexia were the most common ones. The detected high frequency of canines with antibodies against Leishmania in the present study, highlights the hyperendemicity status of canine leishmaniasis in this area of ​​the country and the high risk of disease outbreaks.

Keywords: Colombia, epidemiology, Leishmaniasis, seroprevalence.

INTRODUCCIÓN

La leishmaniasis es una enfermedad ocasionada por parásitos protozoarios del género Leishmania, la cual se considera endémica en 98 países de cinco continentes. Colombia se encuentra entre los diez países que aportan del 70 al 75 % de nuevos casos de leishmaniasis cutánea a nivel global, que constituye la presentación clínica más frecuente de la enfermedad en el mundo (Alvar et al., 2012). El género Leishmania lo integran más de 21 especies médicamente importantes que realizan su ciclo de vida de manera heteroxénica, entre dípteros de la subfamilia Phlebotominae Rondani, 1840 y mamíferos, aunque también existen especies del género Leishmania o Sauroleishmania que infectan reptiles, sin importancia médica reportada hasta ahora (Croan et al., 1997; Raymond et al., 2012).

Varias especies del género Leishmania infectan al perro doméstico: L. infantum, que causa leishmaniasis visceral y cutánea, L. braziliensis, L. guyanensis, L. panamensis y L. mexicana, que producen infecciones cutáneas (Massunari et al., 2009; Santaella et al., 2011; Vélez et al., 2012; López-Céspedes et al., 2012). Sin embargo, la importancia de la leishmaniasis canina ha radicado en el papel del perro como principal reservorio doméstico de L. infantum (Dantas-Torres, 2007), que en Colombia tiene a las especies flebotomíneas Lutzomyia evansi y Lutzomyia longipalpis como vectores (Corredor et al., 1989; Travi et al., 1990).

En el Caribe colombiano se han detectado cuatro especies del género Leishmania: L. infantum, L. braziliensis, L. panamensis y L. guyanensis (Cochero, 2002; Martínez et al., 2010), pero no se descarta que también circulen especies del complejo L. mexicana, debido a la presencia de reconocidos reservorios del género Proechimys (Travi et al., 1998; Blanco et al., 2012) y de vectores potenciales de estas especies de parásitos en la región (Bejarano, 2006; Maroli et al., 2013).

Diferentes estudios han planteado el uso de caninos como bioindicadores de la circulación del parásito y del riesgo epidemiológico de leishmaniasis humana, considerando que los perros de cacería ingresan frecuentemente al hábitat de los vectores y que los perros de guardia descansan por fuera de las viviendas, por tanto se ven expuestos frecuentemente a la picadura por flebotomíneos infectados. La selección de técnicas serológicas para la detección de ese contacto es una alternativa apropiada, debido a que al ser generalmente una infección asintomática en estos animales, los métodos clínicos y parasitológicos pueden perder sensibilidad (Harith et al., 1989; Massunari et al., 2009). De este modo, ante la carencia de estudios serológicos recientes que estimen el grado de contacto entre caninos y parásitos del género Leishmania en el Caribe colombiano, el presente trabajo informa sobre una evaluación serológica de caninos de tres municipios del departamento de Sucre, como una forma de aproximación al estatus epidemiológico en la zona.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área y tipo de estudio

La zona de estudio correspondió a las siguientes áreas rurales del departamento de Sucre, vereda El Campín del municipio de Ovejas y los corregimientos Escobar Arriba y Sabanas del Potrero de los municipios de Sampués y Sincelejo, respectivamente. Entre los años 2006 y 2007 se registraron 23 casos de leishmaniasis visceral y 212 casos de leishmaniasis cutánea en humanos de estos municipios, que corresponden al 67 % de los casos de la enfermedad diagnosticados en el departamento de Sucre durante ese periodo (Secretaría de Salud de Sucre, datos no publicados). Aun cuando la mayoría de los casos provienen de ambientes rurales, en Sincelejo y Ovejas se ha evidenciado la ocurrencia de casos urbanos de la enfermedad (Bejarano et al., 2002). En ambos municipios están presentes las especies flebotomíneas Lu. evansi, Lu. panamensis, Lu. gomezi y Lu. c. cayennensis, que se encuentran asociadas a la transmisión de parásitos del género Leishmania y otros tripanosomatídeos aún no identificados (Travi et al., 1996; Cochero et al., 2007).

La búsqueda activa de caninos fue realizada mediante la visita de cada una de las viviendas de las localidades seleccionadas para la investigación. Se realizó una encuesta con la que se tomaron datos básicos como edad, sexo y raza, además se determinó la presencia de signos clínicos compatibles con leishmaniasis canina. Considerando la naturaleza del estudio, éste se clasifica como de tipo descriptivo y transversal para estimar seroprevalencia (Stevenson, 2008).

Obtención de suero sanguíneo

Mediante punción de la vena braquial de los perros, se obtuvo 5 mL de sangre periférica en tubos sin anticoagulante, a partir de las cuales se extrajo el suero por centrifugación, el cual fue almacenado a -20 °C hasta la realización de la prueba de inmunofluorescencia indirecta (IFI).

Detección de anticuerpos anti-Leishmania mediante inmunofluorescencia indirecta (IFI)

La prueba IFI se realizó usando como antígeno promastigotes de L. panamensis (MHOM/CO/UA140). Un volumen de 20 µL de los sueros de caninos (diluciones dobles seriadas 1:8 hasta 1:128) y sueros controles fue depositado sobre los pozos de las placas sensibilizadas con el antígeno. Se usó como conjugado anti-IgG de perro marcada con fluoresceína más azul de Evans y se incubó nuevamente. Después de lavar y secar las placas a temperatura ambiente, se examinaron bajo un microscopio de epifluorescencia. Se consideró positiva toda muestra de suero que presentó fluorescencia a una dilución mayor o igual a 1:32.

Análisis estadístico

Los datos obtenidos a través de la encuesta fueron tabulados para realizar un análisis descriptivo de la seropositividad a Leishmania en la población canina. Se calculó la seroprevalencia global y por municipalidad. Para cada resultado se calculó el respectivo intervalo de confianza, a un nivel de 95 %, con el programa EpiDat 3.1. Adicionalmente, se probó la hipótesis de independencia entre la seroprevalencia y variables como sexo, grupos de edad y localidad mediante un análisis de Chi cuadrado con un nivel de confianza de 95 %, y se evaluó si existían diferencias significativas entre las tres seroprevalencias encontradas. Este análisis fue realizado con el fin de evaluar posibles factores asociados a la seropositividad a Leishmania en la población de perros estudiados.

Aspectos éticos

Cada canino fue incluido en el estudio con previo consentimiento de sus propietarios y todos los procedimientos fueron avalados por el Comité de Investigación de la Facultad de Educación y Ciencias de la Universidad de Sucre.

RESULTADOS

Fueron encuestadas 68 viviendas, 44 en Sabanas del Potrero, 20 en Escobar Arriba y cuatro en El Campín. El número de perros por vivienda osciló entre uno y cuatro individuos. Un total de 122 animales de raza mestiza fueron evaluados, 75 pertenecientes al municipio de Sincelejo, 38 al municipio de Sampués y nueve al municipio de Ovejas. El 66 % de la población canina estudiada fueron machos, y el 66,4 % del total de animales correspondieron a las categorías de edad "jóvenes o adultos", con 44 y 37 individuos, respectivamente (Fig. 1).

Anticuerpos anti-Leishmania fueron detectados en el 69,6 % (IC95 % = 61,1 - 78,2) de la población canina analizada del departamento de Sucre. Discriminada por localidad, la seroprevalencia fue de 72 % (IC95 % = 61,1 - 82,8) en el municipio de Sincelejo, 68,4 % (IC95 % = 52,3 - 84,5) en el municipio de Sampués y 55,5 % (IC95 %= 21,2 - 86,3) en el municipio de Ovejas. No se encontraron diferencias significativas entre los índices de seropositividad de los tres municipios (p > 0,05). La mayoría de los animales seropositivos perteneció a las poblaciones caninas jóvenes y adultas (Fig. 1), y el 64,7 % de los perros seropositivos fueron machos. Sin embargo, no se encontraron diferencias estadísticas entre los grupos etarios antes mencionados como tampoco entre sexos (p > 0,05).

La distribución de la población de perros, de acuerdo al título de anticuerpos detectado, indica que 41 (48,2 %) individuos presentaron títulos de 1:32, 40 (47 %) títulos de 1:64 y 4 (4,7 %) títulos de 1:128 (Fig. 2). Del total de perros seropositivos, el 17,6 % mostró signos clínicos compatibles con leishmaniasis canina visceral, entre los cuales la caquexia (53,3 %), onicogrifosis (40 %) y alopecia (20 %) fueron los más comunes (Fig. 3).

DISCUSIÓN

Leishmania infantum es el principal agente etiológico de la leishmaniasis canina (Alvar, 2001), otras especies que causan infección cutánea también han sido halladas en estos animales (Llanos-Cuentas et al., 1999; Carrillo et al., 2006, Travi et al., 2006; Vásquez-Trujillo et al., 2008; Velasco-Castrejón et al., 2009; Santaella et al., 2011; Vélez et al., 2012; López-Céspedes et al., 2012). Sin embargo, no ha sido posible establecer con exactitud el papel de los perros como posibles reservorios de estas especies de Leishmania.

La alta seroprevalencia global a Leishmania detectada en el presente estudio, 69,6 %, corrobora la hiperendemicidad de la leishmaniasis en esta zona del país, previamente detectada por métodos moleculares (Rivero, 2003; Paternina-Gómez et al., 2013), así como el riesgo de brotes de la enfermedad en humanos, particularmente, si se considera que esta seroprevalencia es superior a la registrada en el departamento entre la década de los ochenta y noventa, que osciló entre el 1,9 % y 23 % (Le Pape, 1992; Bejarano y Rivera, 1996). Es importante destacar que el municipio de Sincelejo presentó un gran índice de seropositividad a Leishmania (72 %) comparable al encontrado en Sampués y Ovejas, a pesar que históricamente la incidencia de casos humanos de leishmaniasis ha sido mayor en estos dos últimos municipios (Secretaría de Salud de Sucre, datos no publicados).

Considerando la gran variedad de especies de Leishmania que puedan afectar a los caninos del departamento de Sucre (Martínez et al., 2010), las características ecológicas de la zona que propician la proliferación de flebotomíneos vectores, así como el frecuente avistamiento en el área de potenciales reservorios sinantrópicos de Leishmania como zarigüeyas y roedores, no es insospechado que la proporción de caninos seropositivos sea tan alta si se tiene en cuenta que la mayoría de estos animales descansa por fuera de la vivienda durante la noche, donde quedan expuestos a la picadura de vectores infectados, lo que favorecería la presencia de anticuerpos anti-Leishmania, sin que esto implique necesariamente el desarrollo de la enfermedad (Ferrer, 1999; Gallego, 2004), como lo demuestra el importante porcentaje de animales seropositivos que no mostraron signos clínicos sugestivos de leishmaniasis canina. El riesgo para los humanos radica en que estos caninos podrían actuar como reservorios de parásitos e infectar a flebotomíneos vectores presentes en la zona.

En la costa Caribe colombiana, zona en la que se presenta, anualmente, el mayor número de casos de leishmaniasis visceral humana del país, ha sido reportada una alta prevalencia de leishmaniasis en caninos, del 3,8 al 36 % empleando IFI, del 8,3 al 26,1 % por examen parasitológico directo y del 10 al 33,6 % por PCR (Vélez et al., 1995; Fernández et al., 2002; Rivero, 2003; Cortés, 2006, Paternina-Gómez et al., 2013). La enfermedad también presenta alta endemicidad en los departamentos de Huila y Tolima con seroprevalencias entre el 5,2 y el 28,1 % (Fernández et al., 2002; Fernández et al., 2006). Lo anterior contrasta con la elevada seroprevalencia a Leishmania aquí reportada, la cual constituye una de las más altas encontradas en el país y muestra la necesidad de implementar de manera urgente una campaña efectiva de control de la infección en los caninos, debido a la ineficacia de los métodos de control hasta ahora probados en la zona, entre los cuales está el sacrificio de perros seropositivos que solo sustenta el ciclo de transmisión del parásito con la introducción de nuevos individuos a la población canina existente (Courtenay et al., 2002; Moreira et al., 2004). En el área deberían evaluarse estrategias alternas como el uso de collares impregnados con insecticidas para evitar que los perros infectados sean picados por los vectores y se conviertan en fuente de diseminación del parásito a otros perros y a humanos.

CONCLUSIONES

En conclusión, los perros de las tres áreas estudiadas en el departamento de Sucre presentan una alta exposición (69,6 %) a parásitos del género Leishmania, y aunque la prueba serológica positiva no indica una enfermedad activa en los perros, puede ser considerada en este contexto como un estimador del riesgo de enfermedad para los humanos si tenemos en cuenta que el perro es el principal reservorio doméstico de L. infantum y que Lu. evansi no solo es el vector comprobado de este parásito, sino también el díptero más abundante en la comunidad flebotomínea de la región (Travi et al., 1996; Cochero, 2002).

AGRADECIMIENTOS

A la División de Investigación de la Universidad de Sucre (DIUS) y al Magíster Alveiro Pérez-Doria por su valioso apoyo en la recolección de muestras.

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