INTRODUCCIÓN

Los ríos de alta montaña tropical se caracterizan por su gran diversidad y riqueza de taxones (^{Cuadrado et al., 2019}). En estos ambientes las comunidades de macroinvertebrados acuáticos se han propuesto como bioindicadores con el fin de evaluar la calidad del agua (^{Lenat, 1993}). Dentro de los macroinvertebrados, el orden Diptera presenta la mayor abundancia y densidad en las muestras de ríos andinos (^{Forero et al., 2013}), lo cual se debe a la amplia distribución de estos organismos y a su gran adaptabilidad a diferentes condiciones ambientales (^{Gutiérrez et al., 2014}). Para el río Bogotá se ha estudiado la comunidad de macroinvertebrados a nivel de familia (^{Riss et al., 2002a}, 2002b; Gutiérrez et al., 2004; ^{Ramírez et al., 2013}; López y Talero, 2014) y se han generado aportes significativos para entender la relación entre los invertebrados acuáticos y su entorno. No obstante, el reconocimiento de los dípteros al nivel de género y especie es complejo, en especial en las zonas con altitudes mayores a 2000 m. s. n. m. ^{Roldán (2016)} resalta la importancia de profundizar en el estudio de los anélidos, los moluscos y los dípteros, especialmente de la familia Chironomidae, ya que aún se desconoce en gran medida la relación que puede existir entre las variables fisicoquímicas de los ríos y la presencia y abundancia de los géneros de dípteros, así como sus variaciones en las épocas de lluvia y sequía en los Andes colombianos.

Los dípteros de las familias Chironomidae y Simuliidae tienen importancia ecológica y tienden a ser muy abundantes en aguas eutroficadas, en áreas de cultivos de arroz, en lugares turísticos y en general, en todos los ecosistemas acuáticos continentales (^{Failla et al., 2015}). Además, la familia Simuliidae juega un papel importante en los ambientes lóticos porque sus estadios inmaduros hacen parte de la red trófica, pero también porque convierten el material particulado en pellets de mayor tamaño (^{Wotton et al., 1998}), los cuales pueden ser consumidos por la ictiofauna de las corrientes donde se encuentran. Por otra parte, los adultos tienen un rol significativo en la transmisión de agentes patógenos para el hombre y los animales (^{Lotta et al., 2016}). Por todo lo anterior, es importante comprender las dinámicas ecológicas de estos dípteros y su interacción con el ambiente, a fin de prevenir los probables efectos indeseados, especialmente en los ríos andinos de alta montaña en los que se ha concentrado la población colombiana. Como lo plantean ^{Chapmant et al. (2016)}, estos ríos son ecosistemas frágiles que están sometidos a diferentes estresores antropogénicos.

Dada la importancia ecológica y sanitaria que tienen los taxones acuáticos del orden Díptera, el objetivo del presente trabajo fue analizar las respuestas en las abundancias, la riqueza y la diversidad de estos organismos, identificados a nivel de género, en las cuencas altas de dos ríos andinos, tanto en el periodo de lluvias como en la época seca.

MATERIALES Y MÉTODOS

Colecta de Dípteros

Con el propósito de muestrear la mayor cantidad de hábitats y obtener la mayor riqueza de taxones, se utilizaron tres métodos cuantitativos adaptados de Domínguez y Fernández (2009):

Colecta con red Surber: se usó una red sorber de 30x30 cm (0,09 m²) con lona impermeable y una red de monofilamento PEET (politereftalato de etileno) con ojo de malla de 500 μm. La red se ubicó a contracorriente a una profundidad de 30 a 40 cm, removiendo el sustrato durante tres minutos, de tal manera que la mayor cantidad de fauna bentónica fuese retenida en la malla. Este procedimiento se realizó tres veces para obtener un área total de 0,27 m² en cada tramo de muestreo.

Colecta con red de mano: consistió en el uso de una red rectangular de 10x15 cm (0,015 m²) de mango corto provisto de una red de monofi lamento PEET con ojo de malla de 500 μm. Esta red se utilizó en rocas grandes del borde del río. Se realizó un raspado de las rocas en un recorrido de tres metros durante un total de cinco minutos, para obtener un área total de 0,30 m2 en cada tramo de muestreo.

Lavado de rocas: en cada tramo se recolectaron cinco rocas de tamaño mediano, las cuales se seleccionaron de manera aleatoria. Se colocaron sobre bandejas esmaltadas y se realizó un lavado con etanol al 70 %. Todos los organismos se guardaron en frascos plásticos debidamente etiquetados. Una vez finalizado el lavado, las rocas se envolvieron en papel aluminio eliminando los traslapes, para posteriormente determinar su área total (m²), con respecto al peso de un trozo de papel aluminio de área conocida.

Tabla 1 Ubicación y fechas de los muéstreos realizados en los los sectores altos de ríos Fucha y Bogotá. En el tramo alto del río Fucha el sitio seleccionado correspondió a uno de sus tributarios principales (quebrada La Upata). 

Conservación, Separación y Determinación del Material

Las muestras se conservaron en etanol al 70 % en frascos plásticos herméticos hasta su trasporte al Laboratorio de Entomología Médica (LEMUN) de la facultad de Medicina de la Universidad Nacional de Colombia Sede Bogotá. Una vez separados, los dípteros se identificaron en lo posible al nivel de género con base en caracteres morfológicos, para lo cual se usó un estereoscopio Olympus SZ61. Para la familia Chironomidae se utilizó la técnica descrita por ^{Ospina et al. (1999)}. Para la determinación de las familias y géneros se emplearon las claves de ^{Roldán (1988)}, ^{Ospina et al. (1999)}, ^{Ruiz-Moreno et al. (2000a};b), Domínguez y Fernández (2009), ^{Prat et al. (2014)}, ^{Fusari (2018)} y ^{Prat et al. (2018)}. Todos los ejemplares colectados se depositaron en la colección del LEMUN.

Variables Físicas, Químicas, Hidrológicas y Bacteriológicas

Paralelamente a la colecta de dípteros, en cada tramo de muestreo se midieron in situ las variables pH, conductividad, sólidos disueltos totales, temperatura, oxígeno disuelto, porcentaje de saturación de oxígeno y potencial de oxidorreducción con una sonda multiparamétrica HACH-HQ40d. La velocidad del agua se midió con un correntómetro de hélices Global Water. Para las variables ex situ (coliformes fecales, nitritos, nitratos, amonio, nitrógeno total, ortofosfatos, fósforo total, sulfatos, demanda biológica de oxígeno y demanda química de oxígeno) se colectó agua en frascos color ámbar de 250 ml para su análisis en un laboratorio certificado; para el muestreo de las bacterias los frascos se esterilizaron previamente. En todos los casos se siguieron las metodologías estándar para el análisis de aguas (^{APHA et al., 2012}).

RESULTADOS

Características Ambientales

En la tabla S1 (material suplementario) se registran las variables ambientales de los ecosistemas estudiados. Sobresalieron la temperatura baja (promedio 12,9 °C) y la concentración y saturación de oxígeno altas. En concordancia con estas variables, el potencial rédox indicó condiciones oxidadas. El pH (promedio 6,2) señaló aguas ligeramente ácidas. Los dos ríos fueron de aguas desmineralizadas (especialmente el Bogotá en su tramo alto), con bajas concentraciones de nutrientes y cargas mínimas de materia orgánica. Todas estas variables tuvieron variaciones en general reducidas entre épocas y entre sistemas fluviales. En cambio, el caudal, que en promedio fue bajo, se redujo en un 56,4 % para el periodo de estiaje. Las coliformes fecales no fueron altas, pero aumentaron para la época de sequía, con registros mayores en los tramos bajos de los dos ríos. El ACP (Fig. 1) mostró que las variables con mayor peso en el componente 1 fueron los nitratos, los nitritos, la conductividad y las coliformes fecales, mientras que para el componente 2 los factores determinantes fueron las demandas biológica y química de oxígeno y el nitrógeno total. Hacia estos extremos de mayor contaminación de los dos ejes se ubicaron los tramos del río Fucha.

Figura 1 Biplot del ordenamiento del ACP de las variables físicas, químicas y bacteriológicas en los ríos Fucha y Bogotá para las dos épocas de muestreo Fu: río Fucha; Bo: río Bogotá; Al: tramo alto; Me: tramo medio; Bj: tramo bajo; Ll: aguas altas; Se: aguas bajas. 

Índices de Diversidad

En general, la dominancia de Simpson fue baja (Fig. 2a), con registros mayores (0,56) en el tramo bajo del río Bogotá en la época de aguas altas, donde el género no identificado de la subamilia Orthocladiinae presentó 2804 individuos. La diversidad de Shannon (Fig. 2b) también fue reducida; el valor más alto (1,93) correspondió al río Bogotá en su tramo alto, en época de aguas altas. Por su parte, la equitatividad fue, en general, de moderada a alta (Fig. 2c), en especial en el tramo alto del río Bogotá en la época de aguas altas. Este sitio presentó la mayor diversidad y la menor dominancia.

Figura 2 Variaciones de los índices de diversidad de la comunidad de dípteros en los ríos Fucha y Bogotá. a. Dominancia de Simpson (D), b. Diversidad de Shannon (H) c. Equitatividad de Pielou (J) 

Análisis de Correspondencia Canónica (ACC)

En las figuras 3 a5 se presentan los ordenamientos del ACC para los tres niveles taxonómicos de los dípteros considerados en el presente estudio (familias, géneros de todas las familias excepto Chironomidae y géneros solo de la familia Chironomidae). La figura 3 muestra la segregación de las familias del orden; para este análisis se consideraron de manera independiente las subfamilias de Chironomidae debido a la gran abundancia y complejidad de este gran clado. Es notoria la separación de algunas familias en el río Fucha, mientras que en el río Bogotá no es tan evidente dicha separación (todos los puntos de este río se concentran hacia el origen del ordenamiento).

Figura 3 Triplot del ordenamiento del ACC de las familias de Diptera y las subfamilias de Chironomidae en los ríos Fucha y Bogotá para las dos épocas de muestreo. El número 1 corresponde a la época de aguas altas y el número 2 al periodo seco. 

Cuando se observa el ordenamiento de todos los géneros de dípteros sin incluir los de la familia Chironomidae (Fig. 4), así como el ordenamiento solo de los géneros de esta familia (Fig. 5), el patrón de segregación de los taxones en el río Fucha y la concentración de los puntos del río Bogotá parece mantenerse, pero se hace más evidente el alejamiento de los puntos correspondientes al río Fucha del centro de estos ordenamientos. Es decir, la estructura general de los ensamblajes de la comunidad de dípteros aparentemente es semejante en los dos ríos (un poco más dispersa en el Fucha y algo más concentrada en el Bogotá), cuando se pasa de niveles taxonómicos gruesos a jerarquías más finas. También es notoria cierta propensión a una mayor mezcla de los sitios de ambos ríos en el ordenamiento de géneros de Chironomidae (Fig. 5).

Figura 4 Triplot del ordenamiento del ACC para los géneros de Díptera (excepto Chironomidae) en los ríos Fucha y Bogotá para las dos épocas de muestreo. El número 1 corresponde a la época de aguas altas y el número 2 al periodo seco. 

Figura 5 Triplot del ordenamiento del ACC de los géneros de la familia Chironomidae en los ríos Fucha y Bogotá para las dos épocas de muestreo. El número 1 corresponde a la época de aguas altas y el número 2 al periodo seco. 

DISCUSIÓN

El ACP mostró que el río Bogotá tiende a tener en general condiciones de aguas más limpias, mientras que el río Fucha fue claramente más contaminado. Sobresalen las altas concentraciones de oxígeno, mayores a 7,0 mg/L y con saturaciones cercanas al 100 % o superiores; sin embargo, la cantidad de oxígeno en el tramo bajo del río Bogotá, ubicado antes de la población de Villapinzón, fue menor en las dos épocas, lo que posiblemente se asocia con la presencia de material orgánico e inorgánico, proveniente de las actividades agrícolas en la parte media y de los aportes locales en este tramo del río. Acorde con la concentración de oxígeno, el potencial rédox de todos los tramos también indicó condiciones oxidantes, lo que favorece los procesos de degradación de materia orgánica y la autodepuración de estos ríos (^{Vagnetti et al., 2003}). A pesar de la mayor contaminación por coliformes fecales en los tramos bajos (tabla S1), el porcentaje de saturación de oxígeno en estos lugares fue relativamente alto, lo que explicaría la presencia de géneros considerados reofílicos, como es el caso de los representantes de la familia Simulidae (^{Cuadrado et al., 2019}).

De los tres tramos del río Bogotá, la mayor polución se registró en la zona baja en época de aguas altas. Este fenómeno puede deberse a los aportes locales y al arrastre de contaminantes derivados del uso agropecuario en el tramo medio, lo que causa modificaciones en los ensamblajes de especies de invertebrados acuáticos. Sin embargo, debe considerarse que los resultados de este estudio tienen el sesgo de ser parciales por no tener en cuenta los individuos de otras familias de macroinvertebrados. ^{Brett et al. (2017)} señalan que el carbono que ingresa a los ríos debido al uso de la tierra influye en la presencia de invertebrados de varias maneras, entre ellas por los cambios que provoca en la captación de la luz, en la distribución de los productores primarios y en la presencia de macroinvertebrados raspadores, asi como en otras condiciones abióticas tales como la absorción de calor y la concentración de oxígeno.

Los nutrientes provienen no solo de los minerales disueltos, sino además del aporte de materia orgánica que ha sido adquirida de diferentes fuentes, como la vegetación riparia, la presencia de otros organismos vertebrados e invertebrados y la distribución de los sustratos en el lecho del río, entre otros factores (Vannote et al., 1980; ^{Martins et al., 2018}). En el tramo medio del río Bogotá hubo una disminución moderada de la calidad de agua, lo que se asocia con la reducción de la vegetación riparia, la cual se ha considerado como un elemento que contribuye a reducir los efectos de los vertimientos de agroquímicos al suelo (^{Villamarín et al., 2013}). La disminución del caudal y el incremento de la temperatura en la época de aguas bajas posiblemente lleve a un aumento de las condiciones de contaminación, lo cual puede fomentar la dominancia de algunos géneros de la familia Chironomidae, considerada como típica de los ambientes más poluídos (^{Da Silva et al., 2019}).

En concordancia con lo hallado por ^{Quinn y Hickey (1990)}, ni el pH ni el oxígeno disuelto mostraron asociación con la presencia de los géneros de Diptera. Las familias Chironomidae y Simuliidae se encontraron en todos los puntos y en las dos épocas; aunque sus abundancias se vieron afectadas por la variación temporal, las dos familias aumentaron considerablemente en el periodo de aguas bajas. Es muy probable que las lluvias en la temporada de aguas altas arrastre gran cantidad de individuos del sustrato o que las larvas deriven hacia nichos más favorables, mientras que en aguas bajas las poblaciones se mantienen más estables, aferradas a los sustratos. Por otro lado, el incremento del género Simulium en la época seca en el río Bogotá puede deberse a un aumento en los nutrientes por concentración de los mismos, mientras que el género Gigantodax disminuye, posiblemente por ser menos tolerante que las especie de Simulium presentes en este tramo del río. No obstante, en el tramo bajo del río Fucha, donde se detectó el mayor grado de contaminación (tabla S1), se observó la respuesta opuesta, ya que desaparecieron los individuos del género Simulium y solo quedó una especie del género Gigantodax; es probable entonces que estas diferencias entre los ríos obedezcan a que sus especies son distintas y tienen tolerancias diferentes, respuestas que quedan enmascaradas cuando se analizan los datos en la jerarquía de género.

^{González et al. (2014)} interpretan el índice de diversidad de Shannon de la siguiente manera: valores superiores a tres indican aguas limpias, entre uno y tres, aguas más o menos contaminadas y menores a uno, aguas muy contaminadas. Al tomar este índice como indicador de contaminación basado solo en los géneros, parecería que dicha contaminación fue media en todos los sitios del río Fucha, a excepción de los tramos bajos en la época de aguas bajas, en los que la contaminación se incrementó y la diversidad se redujo. Según ^{González et al. (2014)}, la disminución de la diversidad se puede deber a la reducción del cauce y a la posible concentración de materiales contaminantes. En el río Fucha la diversidad y la abundancia aumentaron en época de aguas bajas; en el río Bogotá solo la abundancia se incrementó en ese periodo, pero la diversidad se redujo. Esto es similar a lo encontrado por ^{Rojas et al. (2018)}, quienes reportaron los mayores valores de riqueza y abundancia para la época seca, indicativo de la fácil adaptación de la comunidad de dípteros a los cambios fisicoquímicos ocasionados por la estacionalidad climática. Teniendo en cuenta solamente el índice de Shannon, los puntos altos de los dos ríos, en los que la vegetación ribereña es abundante, tuvieron una calidad del agua moderada, aun estando en zonas protegidas. Al parecer, la función filtradora y retenedora de la vegetación riparia en estos tramos no impide los aportes de nutrientes y materia orgánica producida por otros organismos acuáticos y terrestres (^{Wandscheer et al., 2017}; ^{Da Silva et al., 2019}).

En los dos ríos estudiados la subfamilia Orthocladiinae fue la más diversa con diez géneros. ^{Acosta y Prat (2010)} reportan resultados similares para un río de alta montaña en Perú; sin embargo, en corrientes de zonas bajas de Colombia y de otras latitudes, la subfamilia Chironominae se había reportado como la más diversa, con siete géneros, tanto en el río Opia (Tolima) como en el río Matanza (Argentina) (^{Oviedo-Machado y Reinoso-Flórez, 2018}; ^{Cortese et al., 2019}). A diferencia de esos dos ríos (localizados a baja elevación el primero y en zona templada el segundo), ambos con influencia urbana y con contaminación alta, en el presente estudio se encontró a la subfamilia Podonominae, que es característica de sistemas fluviales de alta montaña (^{Acosta y Prat, 2018}) y presumiblemente con baja contaminación.

En el ACC que incluye a las familias del orden Diptera y a las subfamilias de Chironomidae (Fig. 3), las familias Psychodidae, Limoniidae y Blephariceridae tendieron a asociarse a mayores valores de nitrógeno total y de DQO en el punto "1Fuchaalto", posiblemente por aportes importantes de materia orgánica de la vegetación boscosa como hojas, ramas y troncos (^{Collantes et al., 2014}). En el punto "2Fuchaalto", las subfamilias de chironómidos Tanypodinae y Chironominae fueron las más representativas, asociadas con aguas de mayor conductividad (^{Navarrete et al., 2004}; ^{Oviedo-Machado y Reinoso-Flórez, 2018}) debido probablemente al poco caudal y a la gran cantidad de sólidos disueltos en la época de aguas bajas. Todos los demás puntos, en especial los del río Bogotá, se encuentran hacia el centro del ordenamiento, lo que parece indicar que las variables fisicoquímicas e hidrológicas no tuvieron mayor efecto en la organización de las familias de dípteros en este río.

A pesar de la aparente semejanza con el ACC de las familias, en el ACC de los géneros (excluyendo a los de la familia Chironomidae, Fig. 4) se observa una respuesta mucho más clara y definida. En el punto "2Fuchabajo" es notable la asociación muy fuerte de las variables de contaminación (coliformes fecales, conductividad y nutrientes como nitrógeno amoniacal, nitritos y ortofosfatos) con los géneros Clogmia y Limnophora de las familias Psychodidae y Muscidae respectivamente, siendo buenos indicadores de un mayor grado de deterioro de la calidad del agua (^{Reddy y Rao, 1991}; ^{Posada, 2008}). Otra agrupación ocurre con géneros como Molophilus, Maruina, Limonicola, Culicoides y Paltostoma, relacionados con mayores contenidos de nitrógeno total y mayor demanda química de oxígeno en el punto "1Fuchaalto"; estos géneros no son habituales en aguas muy contaminadas, pero si con mayor carga orgánica (Mosquera y Mosquera, 2017; ^{Martin et al., 2019}).

De igual manera que en el ordenamiento de familias, en el ordenamiento de géneros fue notable la ubicación de todos los tramos del río Bogotá en el centro del triplot de la figura 4, lo cual refuerza la idea de que los géneros preponderantes en este sistema (Bezia, Chelifera, Hexatoma, Simulium y Atrichopogon) no parecen estar afectados por alguna variable ambiental en particular. Nuevamente, es importante tener presente que los resultados corresponden a muy pocos muestreos y solo a dos ríos, por lo que deben tomarse con la debida precaución. Aun así, el análisis deja ver algunas tendencias claras que deberán corroborarse con estudios más extensivos espacialmente, e intensivos temporalmente.

Es importante evaluar la respuesta ecológica de los géneros de la familia Chironomidae, ya que tradicionalmente se ha considerado que todos los integrantes de este gran taxón habitan en aguas contaminadas. El ACC de los géneros de esta familia (Fig. 5) deja ver que lo anterior no es totalmente cierto, puesto que existen géneros de chironómidos que no están claramente asociados al eje de mayor contaminación que muestra el ordenamiento (vectores relacionados con ortofosfatos y coliformes fecales); solamente los taxones Corynoneura y Cardiclaudius parecen tener cierto grado de asociación a estas variables. A las condiciones de mayores valores de nitrógeno total y de DQO del punto "1Fuchaalto" se asocian los géneros Parametriocnemus, Larsia, Parochlus y Podonumus. Estos géneros podrían indicar aguas con más materia orgánica, pero posiblemente originada en la vegetación ribereña y no debido a actividades humanas. En el punto "2Fuchaalto" ocurre un comportamiento similar de los géneros Djalmabatista, Thienemanniella, Riethia y Tanytarsus con respecto a la conductividad; estos taxones podrían abundar en la parte alta del río Fucha durante la época en que se incrementan los iones disueltos en el agua debido a los cambios del periodo climático. También parece ser que estos resultados muestran la predominancia de algunos géneros cosmopolitas como Cricotopus, cuyos incrementos pueden deberse al desarrollo de ciertas etapas de sus ciclos de vida.

En el ordenamiento de los géneros de chironómidos se repite la escasa variabilidad de los puntos sobre el río Bogotá, los cuales se ubican hacia el centro de la figura y se mezclan con varios sitios del río Fucha. Parece razonable pensar que el río Bogotá presenta condiciones más limpias y estables en su fisicoquímica a lo largo de los tres tramos muestreados, en comparación con el río Fucha, en el que se presentaron cambios notables entre cambiar por: el tramo alto y el tramo bajo.

CONCLUSIONES

Los resultados hallados en este trabajo permiten deducir que las características de la estructura de las comunidades de organismos acuáticos podrían ser una herramienta importante para monitorear la calidad del agua. Se resalta el hecho de que la estructura de las comunidades de dípteros fue semejante en las dos corrientes, aunque el patrón fue más disperso en el río Fucha y menos variable en el río Bogotá. No obstante, estos acercamientos basados en los ensamblajes comunitarios deben hacerse a escala local y con taxones definidos en lo posible a nivel de especie. En términos generales, para las familias no hubo una respuesta clara y contundente de la organización biótica de los dípteros en el conjunto de variables ambientales de los ríos estudiados. Es decir, las familias no parecen asociarse visiblemente a una o varias características abióticas de estos sistemas fluviales. Esta respuesta tan poco explícita se debe probablemente al bajo número de muestreos espaciales y temporales, pero también a la jerarquía taxonómica amplia, como lo es el nivel de familia. En principio, los resultados sugieren que llevar la identificación al menos hasta el nivel de género brinda respuestas más coherentes, ya que de esta manera se incluye la diversidad de respuestas ecológicas de los miembros de una misma familia. El ejemplo más claro ocurre con la familia Chironomidae, que presenta géneros que viven tanto en aguas contaminadas como en aguas limpias. Cuando se utilizaron niveles taxonómicos más detallados (géneros) en los ríos estudiados, hubo una mejor asociación entre las variables y la dinámica de las poblaciones, tanto en las épocas de aguas altas como en los periodos de aguas bajas.