INTRODUCCIÓN

En el cultivo del frijol existen diversas especies de insectos que pueden ocasionar perjuicios a la sanidad vegetal y a la productividad. Para controlarlos, se aplican plaguicidas que causan resistencia, contaminan aguas subterráneas, ríos y otros ambientes (Boiça et al., 2015). Por lo anterior, cuantificar los insectos plaga y enemigos naturales en distintos genotipos de frijol posibilita crear estrategias e implementar tácticas de manejo para mantener las poblaciones en equilibrio.

Entre las plagas que atacan el frijol se encuentran las chinches Euschistus heros (Fabricius, 1794), Nezara viridula (Linnaeus, 1758) y Edessa meditabunda (Fabricius, 1794) (Hemiptera: Pentatomidae) que se alimentan de granos y frutos inmaduros. Para ello, introducen sus estiletes para remover el contenido celular y succionar la savia, lo que ocasiona anormal desarrollo de las semillas en formación, vainas vanas y vacías, reducen su poder germinativo y transmiten agentes patógenos a la semilla (^{Panizzi et al., 2012}).

Los coleópteros deshojadores Diabrotica speciosa (Germar, 1824) y Cerotoma arcuata (Olivier, 1791) (Coleoptera: Chrysomelidae) son insectos polífagos, cuyas larvas atacan el sistema radicular, mientras los adultos se alimentan de las hojas (Boiça et al., 2015). Otros insectos asociados al cultivo del frijol son el coleóptero Lagria villosa (Fabricius, 1781) (Coleoptera: Lagriidae) que se alimenta de material vegetal en descomposición (Milenaez, 1983; ^{Stüpp et al., 2012}), el gorgojo del tallo de la soja Sternechus subsignatus Boheman, 1836 (Curculionidae: Sternechini) altamente dañino, ya que tanto las larvas como los adultos provocan daños a las plantas (da ^{Silva et al., 1998}; ^{Socías et al., 2017}) y enemigos naturales como el depredador Cycloneda sanguínea (Linnaeus, 1763) (Coleoptera: Coccinellidae) (^{Fernandes et al., 2010}).

En este contexto, el conocimiento de la entomofauna asociada al cultivo del frijol es fundamental para perfeccionar tácticas de manejo de plagas y obtener información acerca de aquellos insectos que desempeñan diversas funciones ecológicas importantes para la sostenibilidad de los sistemas agrícolas, lo que motivó la realización del presente estudio. El objetivo fue evaluar la entomofauna asociada a 20 genotipos de frijol y correlacionar la interacción entre los insectos utilizando análisis multivariado.

MATERIALES Y MÉTODOS

RESULTADOS

A lo largo de la zafra del frijol analizada, se contaron e identificaron en total 1447 insectos, muestreados por medio del paño vertical. La especie más abundante en el ciclo fue la "chinche marrón" (E. heros), que alcanzó el 33 % del total, seguida de L. villosa (22 %). La "vaquita de San Antonio" (D. speciosa) y el "picudo de la soja" (S. subsignatus) también fueron abundantes durante los muestreos y totalizaron el 19 % y el 15 %, respectivamente. Se constataron también otras especies menos abundantes durante el ciclo del frijol, como las chinches N. viridula (7 %) y E. meditabunda (1 %), la vaquita C. arcuata (1 %) y C. sanguínea (2 %) (Fig. 1).

Figura 1 Porcentaje de insectos muestreados por el método paño vertical en el área total de frijol, identificados por especie, en Dourados, Mato Grosso do Sul, Brasil. 

De forma general, se encontraron pocas diferencias significativas en el número promedio de insectos por cada genotipo estudiado. Sin embargo, se observó el mayor número de individuos de la vaquita D. speciosa en el genotipo 11, con 7,3 vaquitas en promedio. La otra vaquita, C. arcuata, estuvo presente en mayor número (0,7 insectos) en el material 9 y el depredador C. sanguínea (2,3 insectos) en el genotipo 10. El mayor número de individuos de "vaquitas doradas" (L. vilosa) se encontró en el genotipo IAC Alvorada, con un promedio de 10,0 insectos. Por otra parte, las chinches marrones (E. heros) fueron más abundantes en el material 7 (11,7 individuos). La chinche N. viridula se encontró mayoritariamente en el genotipo 10 (3,0 chinches en promedio) y E. meditabunda en los genotipos 7 y 10 (0,7 chinches). El picudo de la soja (S. subsignatus) fue significativamente más abundante en el genotipo 7 (24,3) (Tabla 1).

Tabla 1 Número promedio de individuos por genotipo de frijol estudiado en la estancia experimental de la Universidad Federal da Grande Dourados en Dourados, Mato Grosso do Sul, Brasil durante la zafra del 15/08/2018 al 7/11/2018. 

Medias que no comparten la misma letra en la columna son significativamente diferentes por el test de Tukey al 95 % de confianza.

El análisis de grupos por el método jerárquico (dendrograma) hizo posible la formación de tres distintos grupos, que representan las especies de insectos más similares. Según la agrupación, las especies más similares o que presentaron menor distancia Euclidiana en cada conjunto fueron: para el grupo 1 D. speciosa, E. heros y S. subgnatus, en el grupo 2 C. arcuata y L. villosa y en el grupo 3 C. sanguinea, N. viridula y E. meditabunda (Fig. 2).

Figura 2 Dendrograma que representa la jerarquía de grupos de especies de insectos muestreadas resultante del análisis de agrupamiento por el método jerárquico y la relación de grupos por el método de Ward. 

El "Scree plot" representa el número de componentes principales a retenerse, de manera tal que las diferencias entre auto-valores consecutivos sean cada vez menores (^{Khattree y Naik, 2018}). Siendo así, se propone considerar los primeros cuatro componentes principales en el presente estudio (Fig. 3).

Figura 3 "Scree plot" que representa los componentes principales a retenerse, siendo estos los que se encuentran a la izquierda del declive. 

Los primeros cuatro componentes principales generados corresponden al 64,9 % (20 % en CP1, 17,1 % en CP2, 14,8 % en CP3 y 13 % en CP4) de la variabilidad contenida en el conjunto de variables originales (Tabla 2). Al primer componente principal, que es el de mayor de importancia ya que presenta los coeficientes de correlación más altos, se asocian las especies S. subsignatus (0,58), E. heros (0,55) y D. speciosa (0,51), resultado análogo al obtenido en el dendrograma (Fig. 2).

Tabla 2 Correlación entre cada variable y cada componente principal. 

^*Valor correspondiente al porcentaje de variabilidad del conjunto original de datos retenido por los respectivos componentes principales. Las correlaciones en negrita (>0,50 en valor absoluto) se consideraron en la interpretación del componente principal.

Al segundo componente principal, que de forma análoga al primero es el segundo en orden de importancia, se inscriben las especies C. arcuata (-0,53) y E. meditabunda (0,52). En este caso, correlacionadas de forma inversa por poseer signos opuestos. En el tercer y cuarto componentes principales, las especies de mayor importancia son N. viridula (0,62) y C. arcuata (0,52), respectivamente, sin que tengan correlaciones mayores a 0,50 con otras especies dentro de cada componente principal.

En el gráfico biplot se visualizan las proyecciones representadas por los vectores de cada especie (Fig. 4). Se puede observar la misma formación de grupos que en el dendrograma (Fig. 2). Los dos tipos de análisis multivariados se complementan y se refuerzan.

Figura 4 Gráfico biplot del análisis de componentes principales CP1 y CP2 que contienen las especies de insectos muestreadas. 

DISCUSIÓN

La especie más abundante en el ciclo, representada por el 33 % del total de los insectos estudiados, fue la "chinche marrón" (E. heros). Actualmente esa especie es la principal plaga en cultivos de soja (^{Castellanos et al., 2019}); es un insecto polífago que además de causar daños al cultivo de soja, también lo hace en cultivos de importancia económica como frijol, maíz, tabaco y algodón (^{Smaniotto y Panizzi, 2015}). Por otra parte, la segunda especie encontrada en mayor abundancia, L. villosa (22 %), se alimenta de material vegetal en descomposición y no hay evidencias de que cause daño económico real a los cultivos de frijol (^{Milanez, 1983}).

La "vaquita de San Antonio" (D. speciosa) y el "picudo de la soja" (S. subsignatus) también fueron abundantes durante los muestreos, con el 19 % y 15 % respectivamente. Se considera a la "vaquita de San Antonio" como una de las plagas agrícolas más importantes de América Latina, ya que ataca varias especies de plantas frutales, hortalizas, cucurbitáceas, dicotiledóneas y gramíneas; sin embargo, trabajos recientes apuntan a que el frijol común es el alimento preferencial para adultos de D. speciosa (^{Ávila et al., 2019}).

Se constataron también otras especies menos abundantes durante el ciclo del frijol, tales como las chinches N. viridula (7 %) y E. meditabunda (1 %), cuyos daños al cultivo de frijol son semejantes a los ocasionados por E. heros. La vaquita C. arcuata (1 %) causa daños similares a lo que produce D. speciosa; y C. sanguínea (2 %), que, a diferencia de las demás especies relacionadas en este trabajo, es un depredador de otros insectos plaga (^{de Sena Fernandes et al., 2019}) y ayuda al control biológico natural y a equilibrar el agrosistema.

La mayoría de los genotipos de frijol analizados en este estudio son pre-comerciales, en proceso de ser lanzados al mercado, por lo que se debe tener en cuenta si algún material posee capacidad de atraer o repeler insectos plaga o enemigos naturales. En general se encontraron pocas diferencias significativas en el número promedio de insectos por cada genotipo estudiado.

No hubo diferencias significativas en el número promedio de vaquitas D. speciosa y C. arcuata ni de chinches E. heros; N. viridula y E. meditabunda. Se observó diferencia en el número del depredador C. sanguinea, el genótipo 10 tuvo mayor abundancia de ese insecto benéfico y los genotipos 9, 12, 13, 15 e IAC Alvorada no contaron con su presencia, tornándolos más susceptibles al ataque de otros insectos no benéficos. La "vaquita dorada" (L. vilosa) se encontró con más abundancia en el genotipo IAC Alvorada, sugiriendo que ese genotipo es más susceptible a L. vilosa, por otra parte, el genotipo 10 fue el menos atacado por ese insecto. El picudo de la soja (5. subsignatus) fue significativamente más abundante en el genotipo 7, probablemente ese genotipo sea más susceptible a 5. subsignatus, ya el genotipo 14 fue el menos atacado por ese insecto, pues no se constató su presencia en el material.

Como se mencionó, los primeros cuatro componentes principales generados corresponden al 64,9 % de la variabilidad contenida en el conjunto de variables originales. En el primer componente principal se encuentran las especies 5. subsignatus, E. heros y D. speciosa, las cuales están asociadas de manera directa por poseer el mismo signo positivo. Es decir, a medida que los insectos de una especie aumentan en el cultivo de frijol, los insectos de las otras especies también aumentan, y por el contrario, cuando los insectos de una especie disminuyen en el área, los otros también lo hacen.

Probablemente eso ocurra porque hay recursos suficientes en el área de cultivo para las tres especies o que estas no compiten por los mismos recursos. De hecho, E. heros ataca preferentemente vainas y granos (^{Panizzi et al., 2012}), mientras que 5. subsignatus ataca tallos y peciolos (^{Hoffmann-Campo et al., 1990}) y D. speciosa ataca preferentemente hojas de frijol (^{Oliveira y Ramos et al., 2012}).

En el segundo componente principal se encuentran las especies C. arcuata y E. meditabunda, en este caso correlacionadas de forma inversa por poseer signos opuestos. Esto quiere decir que hay una relación antagónica entre ellas, a saber, cuando una especie aumenta en el cultivo, la otra disminuye y viceversa. Se sabe que C. arcuata se alimenta de hojas de frijol (De Macedo et al., 2013) y E. meditabunda de vainas y granos (^{Panizzi et al., 2012}), por lo cual, si existe competición entre estas especies esta no se debería al hábito alimentario. Las interacciones de las diferentes especies en el mismo ambiente son muy complejas y en este caso, es difícil afirmar el motivo de tal interacción.

En el tercer y cuarto componente principal, la especie de mayor importancia es N. viridula (0,52 y 0,62 respectivamente), sin que muestre correlaciones mayores a 0,50 con otras especies dentro de cada componente principal. Por otra parte, se puede proponer la hipótesis de que el depredador C. sanguínea, dentro del grupo de insectos en estudio, se alimenta de fases inmaduras de N. viridula y E. meditabunda debido a que esos tres insectos comparten signos negativos en el primer componente principal.

Existe una gran complejidad entre las relaciones e interacciones entre las especies de insectos, plagas o enemigos naturales, y el ambiente en el cultivo del frijol. Esas relaciones dependen de muchas variables y por eso el análisis multivariado proporciona una visión más global de los datos analizados.

Se sugiere realizar estudios como el presente por varias zafras, en diferentes localidades, con el fin de responder preguntas como: ¿la abundancia e interacción entre los insectos está afectada por factores climáticos inherentes a distintas estaciones?, ¿se constatan las mismas especies en las diferentes zafras y localidades?, ¿diferentes cultivos como soja y maíz cercanos al frijol pueden afectar la entomofauna del mismo? Pensando en la diversidad de la entomofauna constatada en cada material de frijol ¿qué genotipo es el más adecuado para la zafra y la localidad?

Es importante que se realicen más estudios en esta área para obtener información sobre los insectos presentes en el cultivo del frijol y en los distintos genotipos, ya que a la fecha aún son escasos los estudios con este enfoque. De esa forma, se podrá perfeccionar su manejo integrado y consecuentemente disminuir los costos económicos y ambientales por el uso de pesticidas agrícolas.

CONCLUSIONES

Las especies más abundantes en el sistema estudiado fueron Euschistus heros (Hemiptera: Pentatomidae), Sternechus subsignatus (Curculionidae: Sternechini) y Diabrotica speciosa (Coleoptera: Chrysomelidae). Las tres especies presentaron correlación directa entre sí. El cultivo del frijol en estudio presentó tres especies de chinches consideradas plagas importantes (E. heros, N. viridula y E. meditabunda). Las especies Cerotoma arcuata (Coleoptera: Chrysomelidae) y Edessa meditabunda meditabunda (Hemiptera: Pentatomidae) presentaron correlación inversa entre sí. En general, no hubo diferencias en la entomofauna asociada a los genotipos estudiados.