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1 Introducción
El género Scleroderma Pers., comprende un grupo de hongos gasteroides de la familia Sclerodermataceae Corda, suborden Sclerodermatineae Binder & Bresinsky, orden Boletales E.J. Gilbert, 1-5.
Este género descrito por Persoon en 18016 y revisado por Guzmán 7. contiene especies comúnmente conocidas como bejines, hongos polvera o bolas de tierra 8,9. Estas se caracterizan por poseer basidiomas globosos, subglobosos o piriformes; sésiles, pseudostipitados o con estípite bien desarrollado; de hábito epígeo a subepígeo, raramente hipógeo y con basidiosporas globosas reticuladas o equinuladas 7,10-15.
De acuerdo con Guzmán et al.15, la ornamentación de las basidiosporas y la presencia o ausencia de fíbulas permite dividir al género en tres secciones: Reticulatae (esporas reticuladas), Scleroderma (esporas equinuladas) y Sclerangium (esporas subreticuladas). Esta clasificación ha sido validada por los estudios moleculares de Phosri et al.16) y Rusevska et al (17.
Scleroderma contiene aproximadamente 25 especies ectomicorrízicas (ECM) 4,10,18 por lo que se consideran de gran relevancia en el mantenimiento y función de los ecosistemas forestales ( 8. Son capaces de proteger de lesiones de patógenos y de enfermedades a las raíces de los árboles 19,20 y permiten el desarrollo y crecimiento de algunas especies arbóreas de Eucalyptus L'Hér., y Pinus L., 8,21-30.
Si bien, el grupo posee una distribución amplia en todo el mundo, desarrollándose en ecosistemas templados, tropicales y subtropicales 15,31,32, en Colombia, según 33 ) solo se reconocen tres especies: Scleroderma albidum Pat. & Trab., hallada en el departamento de Cundinamarca 34; Scleroderma areolatum Ehrenb., descrita para los departamentos de Antioquia, Boyacá y Scleroderma citrinum Pers., reportada para el departamento del Caquetá 33. Hasta la fecha, no se conoce nueva información sobre la diversidad y distribución geográfica del género. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo es presentar, por primera vez para Colombia, a S. verrucosum (Bull.) Pers., a partir de basidiomas colectados en los Cerros Orientales de la ciudad de Bogotá.
2 Materiales y métodos
2.1 Área de estudio
Se realizaron dos exploraciones micológicas el 5 julio y el 15 octubre del año 2016 en la quebrada La Vieja, un ecosistema forestal que se localiza a 2761 m.s.n.m., en los Cerros Orientales, noreste de Bogotá, departamento de Cundinamarca, coordenadas 4º 38' 49.78" N y 74º 02' 43.95" W (Figura 1).
Figura 1 Localidad donde se recolecto a S. verrucosum. A. Colombia, departamento de Cundinamarca (●). B. Ubicación de la quebrada La Vieja, Bogotá (●). C. Zona de recolección.
De acuerdo con la clasificación de las zonas de vidas de Holdridge et al.35 el área muestreada corresponde a un bosque húmedo montañoso bajo (bh-MB), cuya temperatura promedio anual y precipitación promedio anual es de 1100 mm y 14 °C, respectivamente, con un régimen de distribución bimodal ( 36, en el cual los meses de abril y octubre presentan las mayores precipitaciones, mientras que enero y julio, las menores ( 37.
El bosque posee suelos ácidos, poco fértiles, pobres en nutrientes, pero con un buen desarrollo de la vegetación 38, que de acuerdo con Pinzón-Osorio et al. (2017) ( 37 ) está representada por los géneros Barnadesia (Asteraceae), Cavendishia (Ericaceae), Clusia (Clusiaceae), Drimys (Winteraceae), Eucalyptus (Myrtaceae), Miconia (Melastomataceae), Ophrys (Orchidaceae), Oreopanax (Araliaceae), Palicourea (Rubiaceae), Passiflora (Passifloraceae), Siparuna (Monimiaceae) y Weinmannia (Cunoniaceae).
2.2 Recolección y determinación
Se recolectaron y describieron macroscópicamente cuatro basidiomas maduros siguiendo lo propuesto por Brundrett et al.39, teniendo en cuenta el tamaño, la forma, el color y la textura de la superficie del basidioma. La citación de los colores se basó en el atlas de Kornerup y Wanscher ( 40 ) . El análisis microscópico se realizó con un microscopio de luz Olympus CX31 y DMS 653 (sistema digital) donde las muestras se acompañaron de KOH al 5%, rojo Congo al 1% y azul de lactofenol 13 , 15 , 41. Se midieron mínimo 25 basidiosporas por basidioma, incluyendo la ornamentación. La estadística de las basidiosporas incluyó las siguientes abreviaturas: (n) que correspondió al número de esporas medidas al azar, (x) media, (±) desviación estándar del diámetro y altura de las basidiosporas, (Qm) cociente de la longitud/anchura media. Para la determinación del espécimen, se revisaron los trabajos de Guzmán 7, Sims et al.10, Nouhra et al.13 y Guzmán et al.15 Cunningham 42, Domínguez de Toledo 43. La citación del nombre científico correspondió a la información aportada por el sistema de clasificación Index Fungorum (http://www.indexfungorum.org) 44. El material estudiado fue depositado en el Herbario de la Universidad Pedagógica Nacional (HUPN), sede Bogotá, acompañado de los datos de localidad, fecha, colector y número de colección.
3 Resultados
Scleroderma verrucosum (Bull.) Pers., Syn. meth. fung. (Göttingen) 1: 154 (1801) (Figura 2) = Lycoperdon errucosum Bull., Hist. Champ. Fr. (Paris) 1: 24 (1791)
Basidioma: 2.2-3.3 cm de diámetro, 1.9-3.1 cm de alto, epígeo, globoso, subgloboso a piriforme, carnoso a ligeramente duro, con algunas grietas en la parte superior, quebradizo cuando seco, con pseudoestipite corto. Peridio: menor a 0.1 cm de grosor, delgado, coriáceo a membranoso, color marrón amarillento (2A4) a marrón oscuro, recubierto por pequeñas escamas conspicuas, planas, irregulares, menores a 0.1 cm de diámetro, color marrón oscuro (6E8) a negruzcas. Dehiscencia: de forma irregular por la parte apical. Gleba: carnosa, marrón grisáceo (5E3), consistencia polvorienta, con filamentos delgados blanquecinos. Contexto: ligeramente rubescente. Pseudoestipite: 1.0-1.7 cm de longitud, rugosos longitudinalmente, corto, solido, carnoso, bien desarrollado, color marrón amarillento (2A4), con una pequeña masa de micelio color blanco amarillento. Basidiosporas: (8.1-) 9.6-11.9 (-14.2) µm de diámetro incluyendo ornamentación [x = 10.2 ± 0.5 x 11.1 ± 0.5 μm, Qm= 1.1, n= 141], globosas, equinuladas, color marrón amarillentas en KOH, espinas de 0.7-1.5 µm de largo. Basidios: no observados. Peridio: compuesto por dos capas; capa externa con hifas entretejidas, marrón amarillentas a ligeramente rojizas, lisas, no fibuladas, 3.4-7.0 µm de diámetro; capa interna con hifas entretejidas, hialinas, lisas, no fibuladas, pared ligeramente gruesa, 3.1-6.8 µm de diámetro.
Figura 2 S. verrucosum. A. Basidioma maduro con detalle del peridio. B. Basidioma maduro con detalle de la gleba. C. Basidiosporas. Líneas A, B= 3.0 cm. C= 10 µm. Fotografías realizadas por César Pinzón-Osorio.
3.1 Material examinado
COLOMBIA, Cundinamarca. Bogotá D.C. Quebrada La Vieja. 4º 38' 49.78" N, 74º 02' 43.95" W, 2789 m, 5 Jul. 2016, C. Pinzón-O. 205 (HUPN). 04º 38' 54.79" N, 74º 02' 47.14" W, 2754 m, 5 Jul. 2016, C. Pinzón-O. 206 (HUPN). 04º 38' 53.51" N, 74º 02' 45.79" W, 2765 m, 15 Oct. 2016, C. Pinzón-O. 207 (HUPN). 04º 38' 55.21" N, 74º 02' 45.41" W, 2755 m, 15 Oct. 2016, C. Pinzón-O. 210 (HUPN).
3.2 Hábito y hábitat
Solitario a gregario sobre tierra húmeda, próximo a vegetación de Eucalyptus lo que indicaría la posible asociación simbiótica con esta especie, aspecto que ya ha sido confirmada por los estudios de Marx y Bryan 19, Trappe 21, Chu-Chou 22, Richter y Bruhn 23, Dell et al.24, Lu et al.25, Chen et al.26, Rincón et al.27 . Malajczuk et al. 45, Garbaye et al. 46, Burgess et al. 47,
3.2 Uso tradicional o práctico
La mayoría de las especies del género Scleroderma al ser ectomicorrízas (ECM), posibilitan el desarrollo y crecimiento de algunas especies arbóreas (8,28-30, por lo tanto, son utilizadas a nivel comercial como inóculo en plantaciones de Eucalyptus y Pinus19,21-27.
S. verrucosum puede prosperar en bosques deciduos, jardines y parques (9 creciendo como ectomicorriza debajo de plántulas de Pseudoglessula acutissima Verdcourt, Quercus acutissima Carruth (17,48, Eucaliptos globulus Labill. 49, Pinus22, Afzelia Sm. (50, Fagus L., Cornus L., Corylus L., Castanea Mill., y Carpinus L. 17 y ha sido usada como inoculo en explotaciones forestales comerciales de Eucalyptus ya que mejora significativamente el crecimiento de los arboles con los que se asocia (42-44. Si bien, para Colombia no se reporta el uso de este grupo de hongos gasteroides, no se descarta que a futuro sean utilizados en el sector agro-productivo.
De acuerdo con Robles et al.51S. verrucosum es comestible y tiene propiedades medicinales al ser un buen cicatrizante de heridas, disminuyendo el sangrado cuando se deposita el polvo del hongo sobre las partes afectadas. No obstante, Wright y Albertó (9 consideran a S. verrucosum una especie toxica, por lo que no se recomienda su ingesta.
3.3 Distribución
S. verrucosum tiene una distribución cosmopolita 7, no obstante, predomina en bosques hacia el sur de Europa y zonas tropicales (Sims et al. 1995). En África se registró en Burkina Faso 52. En Asía se halló en China 53 e India (De y Debasmita 2007) ( 54. Se ha observado en Europa 55. En Norteamérica se ha descrito para Hawaii 55 y México ( 7,56-64. En Suramérica se ha observado en Brasil 7,12,65--67 ) y Argentina 9. Este es el primer reporte de la especie para Colombia con basidiomas colectados en los cerros orientales de Bogotá, departamento de Cundinamarca.
4 Discusión
S. verrucosum fue descrito inicialmente como Lycoperdon verrucosum por Pierre Bulliard en 1791 68. No obstante, fue transferido al género Scleroderma en 1801 por Christian Hendrik Persoon con el epíteto verrucosum que significa "verrugas" 62,69,70) .
Los caracteres taxonómicos diagnósticos, que delimitan y diferencian a esta especie de otras, son la presencia de un basidioma con un pseudoestipite bien desarrollado; peridio delgado (menor a 0.5 cm de grosor), con escamas pequeñas, irregulares a piramidales, color marrón oscuro; basidiosporas equinuladas de 9-11 μm de diámetro y un sistema hifal efibulado (7,15.
S. verrucosum podría confundirse con S. areolatum Ehrenb., S. albidum Pat., y S. nitidum Berk debido a sus similitudes morfológicas macroscópicas y microscópicas. Sin embargo, el tamaño de las basidiosporas es el carácter que permite separar a las tres especies de S. verrucosum, ya que para esta última, las basidiosporas tienen dimensiones que oscilan entre (8-) 9-12 (-14) μm, siendo más pequeñas con respecto a S. areolatum (9-) 10-15 (-18) μm 9,15, (10-) 11-16 (-17) μm 13 o 11-15 (-16) μm 17 y S. albidum con dimensiones de (10-) 13-17 (-19) μm 15 o (10.5-) 12-14.5 (-16.5) 13.
Para el caso de S. nitidum, las basidiosporas son más pequeñas (6-) 7-11 (-12) μm 15 que en S. verrucosum. Adicionalmente, Cortez et al.12 indica que las pequeñas escamas del peridio de S. verrucosum pueden confundirla con S. citrinum Pers., pero esta última posee basidiosporas reticuladas y no equinuladas como S. verrucosum70.
Las descripciones y las medidas de las estructuras macroscópicas y microscópicas de los basidiomas colombianos concuerdan muy bien con las realizadas por Wright y Albertó 9 y Guzmán et al.34 para Argentina y México, respectivamente. No obstante, las basidiosporas del nuevo registro son superiores (9.6-11.9 μm) a las señalas por Wright y Albertó 9 (7-12 μm). Aun así, las dimensiones de éstas se encuentran dentro de los rangos señalados por Guzmán et al.34.
5 Conclusión
Para concluir, este trabajo reporta por primera vez a S. verrucosum e incrementa a cuatro el número de especies que representan al género en Colombia (S. albidum, S. areolatum, S. citrinum y S. verrucosum). Se espera que el número de especies de Scleroderma sea mayor en la medida en que aumenten las exploraciones micológicas.
Clave de identificación taxonómica para las especies del género Scleroderma, reportadas en Colombia.
Tomada y adaptada de Guzmán (7), Nouhra et al. (13) y Guzmán et al. (15).
1. Basidiosporas con ornamentación equinulada……...…..…...……..................3
2. Basidiosporas con ornamentación reticulada.................................................7
3. Basidiosporas de (10-) 11-16 (-17) μm de diámetro ....................................4
3´ Basidiosporas de (10.5-) 12-14.5 (-16.5) μm de diámetro................…....5
3* Basidiosporas de (8) 9-12 (-14) μm de diâmetro .....................................6
4. Basidioma 2-4 cm de diámetro, subgloboso a piriforme, sin pseudoestipite. Peridio delgado (menor a 0.5 cm de grosor), membranoso y escamoso, color blanco amarillento a amarillo vivo, pálido al madurar. Escamas poligonales. Color marrón a ligeramente oscuras...........................................S. areolatum
5. Basidioma 2-6 cm de diámetro, globoso a subgloboso, en algunas ocasiones con pseudoestipite bien desarrollado. Peridio grueso (mayor a 0.5 cm de grosor), escamosa a agrietada en la parte apical. Color marrón amarillento, pálido, con áreas marrón rojiza. Escamas irregulares, mayores a 6 mm de diámetro.…......................................................................................S. albidum
6. Basidiomas 2.2-3.3 cm de diámetro, pseudoestipite bien desarrollado. Peridio delgado (menor a 0.5 cm de grosor), con escamas pequeñas, irregulares a piramidales. Color marrón oscuro. Basidiosporas equinuladas y sistema hifal efibulado………….……………….………………………………..S. verrucosum
7. Basidiomas de 2-8 cm diámetro, globosos a subglobosos, algunas veces aplanados en la parte apical superior. Sésiles, raramente con pseudoestipe bien desarrollado. Peridio liso, escamoso a agrietado. Escamas irregulares a triangulares, agrupadas o individuales. Color amarillo pálido, amarillo vivo a marrón. Basidiosporas con ornamentación reticular poco intrincado, con espinas……...…………………………………….…...…………..........S. citrinum
