Introducción

Los refugios diurnos son componentes fundamentales de la historia de vida de los murciélagos. Estos mamíferos pasan una considerable parte del tiempo en los refugios, descansando y desarrollando actividades relacionadas con la reproducción, crianza, y alimentación (Ortíz et al., 2006; Rodríguez et al., 2008; ^{Ruczynski y Bogdanowicz, 2008}). Además, los refugios brindan protección contra adversidades climáticas y depredadores (^{Patterson et al., 2007}). El uso y selección de refugios por murciélagos depende de factores biológicos como el riesgo de depredación, las necesidades metabólicas, la organización social y factores asociados a la selección sexual (^{Kunz, 1982}). Condiciones como la forma, la altura, el flujo de aire, la intensidad de luz, la proximidad a áreas de forrajeo, así como la abundancia y disponibilidad de sitios para refugiarse, también pueden afectar la selección de refugios (Kunz, 1982; Ruczynski y Bogdanowicz, 2005; Torres y López, 2010). La preferencia por diferentes tipos de refugios varía entre especies, y por ejemplo, algunas prefieren sitios expuestos, mientras que otras prefieren espacios cubiertos (^{Aguirre et al, 2003}; Suárez y Lizcano, 2011).

En Colombia hay pocas publicaciones sobre el uso de refugios por parte de los murciélagos. Hay una descripción de un refugio usado por Phyllostomus hastatus (Pallas, 1767) en la Serranía del Perijá, Guajira (Cortés y Jiménez, 2014); y en Norte de Santander se encontró que variables como la temperatura, humedad relativa, velocidad del viento, luz, altura de percha y del refugio, se relacionaban con la abundancia de tres especies de Phyllostomidae (^{Suárez-Payares y Lizcano, 2011}). En ambientes urbanos de Cali, Valle del Cauca, se examinó el conflicto con los humanos relacionado con la presencia de murciélagos en casas (^{Alberico et al., 2005}), y un ejercicio similar, pero enfocado específicamente a Molossus molossus (Pallas, 1766), se realizó en Sincelejo, Córdoba (Sampedro et al., 2008). Otro estudio analizó algunas características micrometeorológicas de las edificaciones usadas por murciélagos en Cali (Valle del Cauca), y la posibilidad de usar refugios artificiales (Alberico et al., 2004). También se ha determinado el uso de refugios asociados a un campus universitario en Montería, Córdoba (Chacón et al., 2017). Para el piedemonte llanero, hay un trabajo realizado en Restrepo, Meta, que relaciona la actividad de tres especies de murciélagos insectívoros habitantes de un edificio, con la hora del atardecer y amanecer (^{Erkert, 1978}). Por otro lado, en San Martín, Meta, se ha evaluado el establecimiento de refugios artificiales en potreros abandonados como herramienta para la restauración ecológica en bosques neotropicales (^{Casallas-Pabón, 2016}). En este trabajo se evaluaron factores de ocupación de los refugios a lo largo del tiempo y su relación con la humedad, temperatura y ubicación espacial en el paisaje, encontrando que los refugios más usados fueron aquellos con menos humedad y con menores temperaturas del aire.

Dada la importancia de los refugios para los murciélagos, y la limitada información sobre su uso en Colombia, y particularmente en la Orinoquia, en el presente estudio reportamos el uso de edificios como refugios en el campus de la Universidad de los Llanos en Villavicencio, Meta. Particularmente proponemos contestar las siguientes preguntas: 1) ¿qué especies de murciélagos utilizan los edificios del campus?, 2) ¿hay relación entre el número de individuos en un refugio y la altura al sitio de percha, la cobertura del dosel alrededor y/o la proximidad a postes de luz? Se escogieron estas variables porque pueden relacionarse con disponibilidad de alimento, como en el caso de los postes de luz artificial que pueden actuar como parches alimentarios para especies insectívoras (Rydell, 1992; Rydell y Bagre, 1996), y son frecuentes en el campus. También, las variables medidas pueden relacionarse con la calidad de los refugios como sitios protegidos ante posibles ataques de depredadores o por la perturbación de los humanos (^{Lumsden, 2002}; ^{Kunz y Fenton, 2003}). Adicionalmente, describimos los refugios usados por cada especie de murciélago encontrada.

Materiales y métodos

Área de estudio. El campus de la Universidad de los Llanos, sede Barcelona, Villavicencio, Meta, Colombia, se ubica a ∼12 km al sur del núcleo urbano de la ciudad; 4° 4’ N, 73° 34’ W, ~400 m s.n.m. Tiene un área de ∼45 ha, limita con una base militar, y está rodeado también por áreas dedicadas a la agricultura, recreación y turismo. El porcentaje de área construida alrededor del campus en un cuadrado de 1 km² es del 8%, por lo que se puede clasificar como un área rural (^{Marzluff et al., 2001}). Sin embargo, el campus está bajo una considerable influencia de la ciudad por su cercanía al núcleo urbano municipal y la actividad de la Universidad, por lo que el área puede considerarse entre rural y exurbana. La zona solía estar dominada por bosque húmedo tropical mezclado con sabanas naturales a comienzos del siglo XX (^{Bates, 1948}; ^{Boshell, 1938}), pero hoy la mayoría de las áreas con cobertura arbórea corresponden a zonas plantadas o a bosques manejados de regeneración secundaria. Así, el campus es un mosaico de áreas construidas con edificios y vías, áreas dedicadas a actividades agropecuarias (cultivos, pastizales, estanques piscícolas), y plantaciones de árboles en cercas vivas y zonas arboladas (Figura 1). Información adicional sobre el campus y las especies de árboles que allí están presentes se puede encontrar en ^{Avendaño et al., (2018)}.

Figura 1 Edificios usados como refugios por murciélagos en el campus de la Universidad de los Llanos, Villavicencio, Colombia. Las abreviaturas corresponden a las presentadas en la Tabla 1. En color amarillo se muestran los refugios de Saccopteryx leptura, y en rojo los refugios de las demás especies encontradas. Se incluye en el inserto una imagen más alejada del campus para observar el contexto rural-exurbano. Imagen descargada de Google Earth, 24 de febrero de 2019. 

Resultados

Encontramos un total de 15 refugios, distribuidos en 13 edificios del campus, usados por cuatro especies de murciélagos de tres familias. Siete refugios fueron usados por S. leptura: familia Emballonuridae; cuatro por Carollia perspicillata (Linnaeus,1758): familia Phyllostomidae, subfamilia Carollinae; tres por Molossus molossus (Pallas, 1766): familia Molossidae; y dos por Phyllostomus elongatus (Geoffroy,1810): familia Phyllostomidae, subfamilia Phyllostominae (Tabla 1). Los refugios se encontraron dentro de las edificaciones en ocho casos. De éstos, cinco estaban en sitios con cielo raso (salones de clase, baño, oficinas). De los refugios encontrados en el exterior de los edificios, cuatro estaban al descubierto, y tres estaban ocultos por elementos como un tablero (en uno de los casos), y por sistemas de aire acondicionado. Se registraron un número de individuos dentro de los refugios entre uno y 20 aproximadamente. La altura de los sitios de percha varió entre 1.83 m y 13.5 m de altura; mientras que la cobertura del dosel varió entre 22.75% y 87.5%, y la distancia a postes de luz varió entre 3.5 m y 39.92 m.

Tabla 1 Refugios usados por murciélagos. Relación de variables medidas para los edificios usados como refugios y las especies de murciélagos encontradas haciendo uso de estos. Indiv. = número de individuos observados. 

CD: Centro de documentación; AD: Oficina de admisiones; TA: Tablero de salón de clase; COL: Coliseo; FCBI: Oficina de Facultad; EAE314 Y EA315: Salones de clase; AA1 y AA2: Aires acondicionados externos a aulas de clase; ALM: Oficina de Almacén; ESCA: escaleras edificio administrativo; RB: Cuarto de almacenaje; BB: Baño de la biblioteca; VC: Vicerrectoría Académica; POSG: Salón de labores administrativas.

Saccopteryx leptura

Los refugios estaban poco ocultos o expuestos, por lo que era fácil la observación de los individuos (Figura 2). Los murciélagos se perchaban en las paredes o en la parte trasera de aires acondicionados ubicados por fuera de salones de clase, en sitios con sombra, o cuartos abandonados. En los refugios, el número de individuos fluctuó entre dos y ocho, y la altura del sitio de percha fue de máximo 6.5 m. También, el porcentaje de cobertura del dosel en los refugios usados por esta especie varió entre 31.5% y 87.5% (Tabla 1). Hubo una correlación positiva entre la altura al sitio de percha y la cantidad de S. leptura, pero que no fue significativa (Spearman rho [S _r ] = 0.739; P=0.058; Figura 3), mientras que si hubo una correlación positiva y significativa entre la distancia a la luminaria más cercana y el número de individuos en el refugio (S _r = 0.829, P=0.021; Figura 3). No hubo una correlación significativa entre la abundancia de murciélagos y la cobertura de dosel (S _r = 0.414; P=0.355).

Figura 2 Edificios usados como refugios por Saccopteryx leptura en el campus Barcelona de Unillanos. A). AA1. B). Individuo per chado en aire acondicionado. C). AA2. D). POSG. E). AD. F). Individuos de encontrados en AD. G). ALM. H). RB. I). VC. Las abreviaturas corresponden a las usadas en Tabla 1. Las flechas indican el sitio de percha de los murciélagos. 

Figura 3 Asociación entre el número de individuos de Saccopteryx leptura y variables ambientales tomadas en los edificios usados como refugio en el campus de la Universidad de los Llanos, Villavicencio. A) Variación de número de individuos respecto a la distancia a lámparas de luz (puntos negros) y a la distancia suelo-percha o altura a la percha (puntos blancos). B) Variación de número de individuos y la cobertura de árboles. 

Discusión

Nuestros resultados muestran la capacidad de adaptación de varias especies de murciélagos a los ambientes rurales-exurbanos en el piedemonte llanero. Todas las especies encontradas en refugios dentro del campus han sido previamente reportadas en edificios, y otros tipos de refugios artificiales. Algunos Emballonuridae como S. leptura, parecen ser tolerantes a zonas urbanas, y se han reportado en el interior y exterior de edificaciones (^{Bradbury y Emmons, 1974}; ^{Tannenbaum, 1975}). En Cali esta especie ha sido encontrada también en muros exteriores de edificios y casas de madera, y en medio de hojas secas de palma en cabañas (^{Alberico et al., 2005}). Así, las construcciones de superficies con paredes con terminados rústicos y rugosos tienen lo suficiente para reemplazar las superficies de cortezas de árboles que usualmente usa S. leptura en ambientes boscosos. También, nuestro análisis sugiere que entre más cerca está el sitio de percha a una lámpara de luz, éste puede soportar menos individuos. Esto contrasta con lo que esperábamos, pues al parecer la cercanía de lámparas de luz no parece incrementar el valor de los refugios al ser potenciales parches de forrajeo (Rydel, 1992). Los sitios más cercanos a las lámparas probablemente están más iluminados, lo que hace que sean de menor calidad porque al incrementarse el tamaño del grupo podría hacerse su presencia más obvia a depredadores orientados visualmente.

También, parece haber una relación positiva entre la altura del sitio de percha y el número de individuos, lo que probablemente implique mayor seguridad para los murciélagos. La elección de sitios más altos también se ha relacionado con refugios de maternidad (^{Lumsden, 2002}), y se han observado hembras preñadas en algunos de los refugios más altos. Sin embargo, es necesario incrementar el esfuerzo de muestreo para determinar si realmente existe un efecto. También es necesario hacer un seguimiento más detallado de los otros refugios en diferentes épocas del año, para verificar si los más altos tienen mayor probabilidad de ser usados para tener crías.

En general, los resultados sugieren que S. leptura selecciona los sitios donde descansa en el día en el campus. Además, los grupos de S. leptura variaron entre dos y ocho individuos, y dada la estabilidad de los grupos reportada para la especie (^{Nagy et al., 2007}), el campus se convierte en un escenario apropiado para en el futuro evaluar las complejas interacciones sociales en esta especie.

Por otra parte, C. perspicillata es común en ambientes neotropicales con alta intervención humana, aunque parece que su presencia se reduce al pasar de ambientes rurales a urbanos (^{Bredt et al., 2012}; ^{Ramírez-Chaves et al., 2008}). Se ha encontrado tanto en refugios naturales como artificiales, como en edificios, cuevas, o alcantarillas (^{Kunz, 1982}), con tendencia a preferir refugios en cavidades de ramas o al interior de árboles bien protegidos (Ortiz, 2006). Esta especie puede recoger frutos para luego consumirlos en un refugio (Charles, 1991), lo que concuerda con nuestras observaciones de abundantes semillas en las paredes cercanas a los refugios usados por C. perspicillata. Como en otros estudios (Ortíz, 2006; ^{Díaz, 2012}), esta especie se encontró con otras especies, como en el refugio compartido con M. molossus. Compartir el refugio puede brindar beneficios como la reducción del costo de termorregulación, importante en hembras reproductivas, para evitar el retraso en el desarrollo de las crías (Díaz, 2012). Durante el estudio encontramos una hembra con cría, pero son necesarias observaciones durante la época de lluvias más intensas, cuando las temperaturas podrían ser más bajas. La presencia de C. perspicillata en el campus puede ser favorecida por la disponibilidad de sitios de descanso, y por la presencia de plantas exóticas con frutos carnosos (e.g., banano, guayaba y mango), y plantas de regeneración temprana. Entre las últimas se destacan plantas de los géneros Piper y Vismia, que se observan con regularidad en algunos sectores del campus, y que son conocidas en la dieta de este murciélago (Bredt et al., 2012; Fleming, 1988; ^{Lobova et al., 2009}).

Las especies del género Phyllostomus pueden formar harems o ser solitarias, y ocupan un refugio temporalmente, ya que sus hábitos alimentarios no les permiten permanecer en un mismo sitio por tiempos prolongados (^{Solari, 2015}). Esto concuerda con la observación de sólo un individuo de P. elongatus en cada uno de los edificios usados en el campus. Durante el estudio observamos P. elongatus usando los edificios, y parece que los usaban como sitios para consumir sus presas pues eran abundantes las partes de artrópodos debajo del sitio de percha. La especie se ha registrado principalmente en huecos dentro de árboles, pero también en plantaciones, cuevas y edificios (Suárez et al., 2009; Días y Linares, 2012).

Los refugios de M. molossus variaron considerablemente en altura del sitio de percha, cobertura de árboles, distancia a postes de luz, y al tipo de refugio. Además, encontramos desde dos hasta ∼20 individuos. Varios estudios registran esta especie como una de las más frecuentes en edificaciones de Colombia (^{Alberico et al., 2005}; ^{Ramírez-Chaves et al., 2008}; Sampedro y Martínez, 2009). Se le ha reportado en desvanes y grietas paralelas a fachadas de edificios, y en el interior de construcciones voluminosas, como puentes, bodegas, entre otros (Alberico et al., 2005). Esta especie puede ser portadora de virus como la rabia en Colombia (^{Núñez et al., 2012}), por lo que deben tenerse consideraciones de manejo especiales para evitar situaciones de riesgo zoonótico.

Nuestros resultados ponen en evidencia múltiples posibilidades para el estudio y aprovechamiento de los murciélagos del campus. Debemos resaltar que hace falta explorar más características de los refugios y sus alrededores, así como las características morfológicas, fisiológicas y comportamentales de los murciélagos, para entender mejor por qué las cuatro especies encontradas pueden aprovechar estos espacios. También, hay que tener en cuenta que la presencia de murciélagos cerca al ser humano puede tener ventajas y desventajas. Las especies encontradas en el campus pertenecen a dos grupos tróficos: insectívoros, como S. leptura, M. molossus, y P. elongatus; y frugívoros como C. perspicillata. Por lo anterior, estos murciélagos pueden asociarse a servicios ecosistémicos, i. e., beneficios para los humanos (^{Daily et al., 2000}). En efecto, se ha resaltado recientemente los potenciales beneficios de tener una rica diversidad de murciélagos en Villavicencio (^{Sánchez, 2017}). Las especies insectívoras son voraces consumidores y reguladores de poblaciones de insectos plaga o que pueden ser vectores de enfermedades tropicales (^{Kunz et al., 2011}). Por otra parte, las especies frugívoras tolerantes a las perturbaciones humanas como C. perspicillata, ayudan a mantener la dispersión de semillas en ambientes alterados (^{Medellín et al., 2000}; Schulze et al., 2000).

Se ha demostrado que especies insectívoras y frugívoras, pueden alojar virus y constituirse en reservorios de enfermedades (^{Daszak et al.,2000}; ^{Calisher et al., 2006}; ^{Bastiani et al., 2012}), aunque la incidencia de estas enfermedades parece ser muy baja (^{Wells et al., 1981}). La transmisión de virus de murciélagos a humanos no sólo puede darse a través del contacto directo, sino que también, potencialmente por la inhalación de partículas infecciosas, provenientes de secreciones como saliva, o del guano de los murciélagos que puede contener hongos del género Histoplasma (^{Voigt et al., 2016}). La histoplasmosis solía considerarse un problema rural; ahora, se presentan brotes en zonas urbanas debido a las construcciones hechas en sitios con presencia de murciélagos, que, por la fragmentación y pérdida de bosques, usan edificios como refugio (^{Bernhard, 1998}; ^{Deepe, 2000}). Por ello, la cercanía de refugios de murciélagos a los sitios donde trabajan los humanos puede traer conflictos entre ellos. Deberían considerarse alternativas de manejo que incluyan ahuyentar a los murciélagos de los sitios frecuentemente visitados por los humanos, complementando esta estrategia con la adición de refugios artificiales para mantener los beneficios asociados a los murciélagos (^{Tuttle et al., 2004}).

El uso de refugios artificiales es una estrategia adaptada en diversas partes del mundo. En España se han usado refugios artificiales para murciélagos en sitios naturales, casas y postes, siendo estos dos últimos los más ocupados, en especial por las hembras en época reproductiva (Flaquer et al., 2005). ^{Rueegger (2016)}) recopiló alrededor de 109 estudios, 76 provenientes de Europa, 17 de Norte América,13 de Australia y 3 de Asia. Todos ellos mencionan que diferentes especies de murciélagos son capaces de emplear refugios artificiales. Por ello, esta alternativa debe ser considerada en planes de manejo y conservación de murciélagos urbanos (^{Diaz y Linares, 2012}). Un estudio en Costa Rica ha cuestionado la efectividad de los refugios para atraer especies frugívoras e incrementar la dispersión de semillas (^{Reid et al., 2013}). Sin embargo los autores resaltan que su caso puede relacionarse con condiciones particulares del sitio y las características del refugio usado. En la Orinoquia colombiana se han hecho ensayos iniciales que sugieren que algunas especies de murciélagos son capaces de utilizar refugios artificiales (^{Casallas-Pabón, 2016}). Así, es limitada la información disponible sobre el uso de refugios artificiales, pero con base en nuestros resultados sugerimos deben hacerse ensayos para probar diferentes modelos de refugios, con diferentes niveles de iluminación y a diferentes alturas.