Introducción

La integridad uterina se encuentra estrechamente relacionada con la fertilidad, de modo que su estimación es de vital importancia durante la evaluación reproductiva (¹). La endometritis bacteriana es considerada una de las causas más comunes de infertilidad en la yegua, por lo que adquiere importancia en el manejo reproductivo, ya que su prevalencia varía entre el 25 y el 60 % en yeguas infértiles (²). Por lo general, los signos reproductivos aparecen en yeguas que no quedan gestantes postservicio, que presentan reabsorción embrionaria, pérdidas fetales tempranas, aborto, placentitis o metritis posparto (³). La infección endometrial es más comúnmente relacionada con bacterias aeróbicas, como E. coli, Proteus spp., Staphylococcus aureus, Streptococcus spp., Pseudomona aeruginosa y Klebsiella pneumoniae, entre otras (⁴). El Streptococcus equi zooepidemicus es la bacteria con mayor prevalencia en la zona endometrial en el útero de las yeguas (³).

Las infecciones uterinas causadas por Staphylococcus sp. han sido ampliamente estudiadas. Sin embargo, son pocos los datos que se tienen sobre la respuesta endometrial a la presencia de E. coli (⁴). En un estudio realizado por Burleson, en 2010, se encontró que la infección endometrial producida por E. coli tiene una menor reacción inflamatoria y, a su vez, un menor edema uterino en comparación con las infecciones causadas por Staphylococcus sp. (⁵).

El diagnóstico de la endometritis se realiza mediante los siguientes métodos: examen clínico, palpación transrectal, vaginoscopía, ecografía, citología, cultivo del contenido del útero y biopsia del endometrio (⁶). La yegua bajo influencia estrogénica presenta un aumento en los valores del edema del tracto reproductivo (⁷). El objetivo del presente estudio fue describir la frecuencia de las bacterias que se aislaron del útero de yeguas con signos clínicos de endometritis, y su sensibilidad a diferentes antibióticos.

Materiales y métodos

Resultados

De las 90 muestras analizadas mediante cultivo bacteriano, se encontró que 38 (42,22 %) presentaron aislamientos de bacterias gramnegativas; a su vez, 15 (16,67 %) tuvieron crecimiento de bacterias grampositivas. Del total de yeguas, 23 (25,56 %) presentaron infección mixta, y en 12 (13,33 %) no hubo crecimiento bacteriano. Posterior al análisis del total de muestras, se encontró que E. coli fue la bacteria más aislada, con un total de 34,44 % (31/90) cultivos positivos, de las cuales en 19 casos se aisló de manera individual. Así mismo, en las infecciones mixtas se encontró que la bacteria con la que tuvo mayor asociación fue con Staphylococcus spp.

Staphylococcus spp. fue el segundo agente con mayor frecuencia. Se aisló en 15,56 % (14/90) casos, de los cuales tuvo un crecimiento individual en 10 muestras. Así mismo, Pseudomonas spp. creció en 10 % (9/90) de los cultivos analizados; Enterobacter se aisló en 10 % (9/90) casos. Para los otros cultivos analizados, se encontró crecimiento de bacterias como Klebsiella spp., Proteus, Streptococcus spp., Pseudomonas spp., entre otros (tabla 1).

Con respecto a las muestras en las que se aisló Klebsiella spp. en infecciones mixtas, se identificó que estas bacterias presentaron sensibilidad del 100 % frente al ceftiofur. También se obtuvo una sensibilidad del 100 % en muestras por Streptococcus spp.; para las cepas aisladas de Staphylococcus spp la sensibilidad fue del 80 %. Se encontró un aislamiento del 73,68 % para infecciones por E. coli y del 83,33 % en las cuales estaba E. coli en infecciones mixta. Para el total de los cultivos, ceftiofur tuvo sensibilidad del 61,8 %, para penicilina G 11,39 % y para gentamicina fue del 22,43 % de los casos (tabla 2).

Se encontró que cefquinoma tuvo sensibilidad del 58,15 % para las bacterias gramnegativas, y para bacterias grampositivas fue sensible en 75 %. Ampicilina fue resistente en el 50 % de los casos en bacterias grampositivas. En infecciones mixtas, G+ y G- cefquinoma mostraron sensibilidad del 55,56 %, y ampicilina tuvo resistencia en el 87,50 % (tabla 3).

Discusión

La endometritis bacteriana en yeguas está relacionada con el aislamiento de múltiples bacterias, de las cuales algunas tienen una mayor frecuencia de presentación, dependiendo de múltiples factores ambientales y propios del animal (⁸). Autores como Pacheco, en 2011, muestrearon un total de 88 hisopados uterinos, en los que se encontró que el 54,44 % (48/88) tuvo aislamiento de E. coli (⁹). Albihn et al., en 2003, reportaron un aislamiento del 67 % para E. coli y del 20 % para Streptococcus B hemolítico (⁷). Los datos citados anteriormente concuerdan con lo encontrado en el presente estudio, ya que de las 90 yeguas evaluadas, el 21,11 % (19/90) tuvo crecimiento de este agente de manera individual, y el 13,33 % (12/90) presentó aislamiento de E. coli en infecciones mixtas. Probablemente la alta presencia de bacterias como E. coli en la zona uterina en yeguas se deba a malas prácticas de manejo e higiene en las técnicas reproductivas, así como a las condiciones perineales inadecuadas o predisponentes como fuente de contaminación continua con el tracto reproductivo.

Autores como Rasmussen et al., en 2015 (¹⁰), y Frontoso et al., en 2008 (¹¹), afirman que Streptococcus equi subespecie zooepidemicus es uno de los agentes patógenos con mayor frecuencia de aislamiento en yeguas con endometritis bacteriana. S. zooepidemicus se considera una habitante normal de la microbiota del tracto reproductivo posterior en las yeguas (¹²). Es un agente oportunista asociado a múltiples enfermedades inflamatorias infecciosas dentro de las cuales se resalta la endometritis (¹³).

Petersen et al. (¹⁴), en 2009, señalan que S. zooepidemicus se aísla superficialmente durante las primeras 48 horas posinoculación; en yeguas con endometritis crónica se describe la presencia del agente bacteriano en porciones más profundas del epitelio luminal del endometrio, lo cual se encuentra en el estrato compacto (¹⁴). Esto se apoya en los resultados encontrados por Nielsen (¹⁵), en 2005, quien realizó un estudio comparativo entre cultivos endometriales tomados bajo la técnica de hisopados (21/84 = 25 %) y biopsia (61/84 = 73 %). Según los resultados, hubo un mayor aislamiento del agente en las muestras tomadas mediante biopsia, debido a la profundidad en la que se encontró el agente en yeguas con endometritis crónica (¹⁵).

Para el presente estudio no se obtuvo aislamiento de S. zooepidemicus. Esto se puede relacionar con lo mencionado anteriormente, ya que todas las muestras fueron tomadas con la técnica de hisopado y, a su vez, mediante los datos obtenidos en la anamnesis de las yeguas se asume que en un alto porcentaje presentan endometritis crónica, lo que dificulta la presencia del agente en una técnica superficial como lo es el hisopado.

Autores como Robinson et al., en 2016, mencionan que el Staphylococcus spp. es el agente bacteriano con mayor aislamiento en la zona uterina en yeguas (¹⁶). A su vez, Mohamed Ibrahim et al. en 2015, encontraron que E. coli (33,3 %) fue la bacteria con mayor aislamiento, seguida de Staphylococcus spp. (21,43 %) lo cual difiere con lo mencionado por Robinson. Cabe mencionar que las diferencias en la frecuencia de aislamientos para los agentes bacterianos pueden relacionarse con eventos intrínsecos y ambientales, en los cuales las yeguas sean predispuestas a la presentación de endometritis bacteriana (¹⁴). Para el estudio actual, la segunda bacteria con mayor aislamiento fue Staphylococcus spp. 11,11 % (10/90), de manera individual, y 4,44 % (4/90).

La presentación de algunos agentes bacterianos en la zona uterina está directamente relacionada con yeguas que tienen conformación perineal predisponente, tratamientos antibióticos inadecuados o infecciones con causas iatrogénicas (¹⁷). Según los resultados obtenidos, en este análisis se puede presumir que la presentación de agentes como Enterobacter y E. coli son aislados con frecuencia debido a infecciones iatrogénicas, que corresponden a técnicas como lavados uterinos, inseminación, infusiones uterinas, entre otros. Overbeck et al., en 2011, mencionan que E. coli es una bacteria invasora oportunista que forma parte de la flora normal de la región perineal, los labios vulvares, el vestíbulo y la fosa del clítoris en la yegua (⁶).

En este análisis se presentó un aislamiento de bacterias como Klebsiella spp., Proteus, Enterobacter, Pseudomonas spp., entre otras, las cuales tuvieron una presentación menor con respecto a E. coli y Staphylococcus spp. Este hallazgo es similar a los resultados descritos por Benko et al., en 2015, quienes señalan que el aislamiento de Klebsiella spp. y Pseudomonas spp. fue en menor proporción con respecto a otras bacterias (²). Frontoso et al., en 2008, afirmó que algunas de estas bacterias forman parte de la microbiota normal del sistema reproductivo de la hembra, y su multiplicación se limita debido a la acción de bacterias saprófitas comunes, pero su presentación se relaciona con fallas en la respuesta inmune del ambiente uterino (¹¹).

La realización de técnicas inapropiadas en cuanto a la reproducción equina puede ser un factor fundamental en el fracaso reproductivo de las yeguas. Uno de los puntos importantes para tener en cuenta es la resistencia bacteriana a diferentes antibióticos utilizados en la zona intrauterina en yeguas (¹⁸). Según esta afirmación, en el presente estudio se encontró que la mayoría de agentes bacterianos fueron sensibles a ceftiofur. Bacterias como Streptococcus spp. tuvieron una sensibilidad del 100 %. A su vez, Enterobacter spp., fue sensible en 85,71 % de los casos; Staphylococcus spp., en 80 %, y E. coli, en 73,68 %.

De acuerdo con un estudio publicado por Acosta Urrea y Álvarez Rivera (¹⁹), una de las mejores opciones en la actualidad para las infusiones intrauterinas con antibióticos en yeguas que presentaron infecciones uterinas es el ceftiofur. Esto coincide con un estudio realizado previamente por Anon, en 2009, en el que se demostró que el ceftiofur excede la concentración inhibitoria mínima (CIM) para el Streptococcus equi zooepidemicus, a partir de dosis de 6,6 mg/kg (²⁰). Así mismo, Ferris, en 2017, afirma que el ceftiofur en dosis intrauterinas puede dosificarse a razón de 1 g reconstituido en un volumen de 20 a 60 ml de solución estéril (²¹).

Collard et al., en 2011, mencionan que una de las principales características del ceftiofur es su resistencia a bacterias productoras de β-lactamasa, lo cual permite gran eficacia contra S. zooepidemicus, E. coli, entre otros agentes microbianos causantes de infecciones en el tracto reproductivo de las yeguas (²⁰).

La gentamicina ha sido uno de los antibióticos más utilizados en el tratamiento de las infecciones endometriales (²²). Según Hurtgen, en 2006, este antibiótico registró el mayor índice de inflamación e irritación de la mucosa en el tracto reproductivo de yeguas sometidas a infusiones intrauterinas cada 24 horas durante 3 días (²³). De acuerdo con los resultados encontrados, se puede afirmar que algunas bacterias presentaron moderada sensibilidad a la gentamicina: E. coli tuvo una sensibilidad del 57,89 % de los casos; Enterobacter spp., del 57,14 %, y Klebsiella spp., del 50 %.

La penicilina G es un antibiótico ampliamente utilizado en el tratamiento de las infecciones reproductivas en yeguas. Sin embargo, los datos encontrados en el presente estudio muestran una alta resistencia de las bacterias a la penicilina G, teniendo en cuenta que bacterias como E. coli, Enterobacter spp., Klebsiella spp. y Pseudomonas spp. presentaron resistencia del 100 % para este antibiótico. Esto puede argumentarse desde el espectro bacteriano gramnegativo que presentan estas bacterias con respecto a la penicilina G. A su vez, se encontró un bajo porcentaje de sensibilidad de las bacterias con espectro grampositivo, ya que Staphylococcus spp. tuvo el 40 % de sensibilidad en los casos, y Strteptococcus spp., el 20 %.

Rodriguez et al., en 2012, señalan que la amikacina es uno de los antibióticos con mayor eficacia en la infección uterina, debido a su acción bactericida contra organismos gramnegativos y su resistencia a enzimas bacterianas (²⁴). A su vez, Pedersoli et al., en 1985, indican que la amikacina alcanza su mayor eficacia en infusiones intrauterinas cuando se maneja a una dosis de 2.0 gramos totales, con lo cual excede la CIM para bacterias cómo Pseudomona y E. coli (²⁵). Se debe resaltar que para este análisis bacterias como E. coli presentaron un alto porcentaje de sensibilidad, con 78,95 %; a su vez, Enterobacter spp. obtuvo el 71,43 %. Es apropiado mencionar los altos porcentajes de resistencia que presentaron bacterias de espectro gramnegativo como Klebsiella spp. (75 %) y Pseudomonas spp. (100 %) para amikacina. Esto se debe posiblemente al aumento de resistencia bacteriana, producto de la práctica indiscriminada de infusiones intrauterinas de antibióticos en yeguas con endometritis.

Guérin-Faublée et al., en 2003, resaltan el amplio espectro de actividad que tiene cefquinoma frente a bacterias como Streptococcus spp., Staphylococcus spp., Pseudomona spp., Escherichia coli, entre otros (²⁶). Según lo encontrado en los resultados actuales, en la cefquinoma, al no ser usada de manera rutinaria en infusiones intrauterinas en yeguas, las bacterias aisladas no presentaron alta resistencia. Strteptococcus spp. mostró 80 % de sensibilidad; E. coli, 73,68 %; Enterobacter spp., 71,43 %, y Staphylococcus spp., 70 %.

Conclusiones

Las yeguas criollas colombianas presentan con mayor frecuencia infecciones endometriales por bacterias gramnegativas, de las cuales el agente con mayor aislamiento fue Echerichia coli. Comúnmente se presenta en asociación con otras bacterias, lo que produce infecciones endometriales de origen mixto bacteriano. Los agentes bacterianos de espectro gramnegativo presentaron altos porcentajes de sensibilidad con respecto a antibióticos como amikacina, ceftiofur, cefquinoma y gentamicina. Así mismo, las bacterias grampositivas mostraron altos porcentajes de sensibilidad para antibióticos como cefquinoma, ceftiofur y ampicilina.