ORIGINAL

http://dx.doi.org/10.1016/j.infect.2015.03.003

Prevalencia y factores asociados con la filariosis por Mansonella ozzardi en 2 comunidades periurbanas de Iquitos, 2009

Nancy Arróspide ^{a , * , ◊} , Óscar Reyna ^a, Juan José Montenegro-Idrogo ^b, Miriam Palomino ^a, Jorge Lucero ^a, Pablo Villaseca ^a, Walter León ^a, Pedro Valencia ^ay Percy Mayta-Tristán ^{c, ** , ◊}

^a Centro Nacional de Salud Pública, Instituto Nacional de Salud, Lima, Perú

^b Facultad de Medicina, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú

^c Escuela de Medicina, Universidad Peruana de Ciencias Aplicadas, Lima, Perú

Recibido el 22 de septiembre de 2014; aceptado el 15 de marzo de 2015

Disponible en Internet el 14 de mayo de 2015

Resumen

Introducción: Tres casos de infección por Mansonella ozzardi (M. ozzardi) en muestras de malaria que provenían de 2 comunidades periurbanas de Iquitos (Perú) dieron la sospecha de transmisión local. El objetivo del estudio fue determinar la prevalencia y factores asociados con la filariosis por M. ozzardi en estas comunidades.

Materiales y métodos: Se realizó un estudio transversal en las comunidades de Laguna Azul y La Unión en Iquitos. A todos los pobladores se les tomó una gota gruesa para la detección de M. ozzardi y se les realizó una encuesta epidemiológica. Se realizó colecta de larvas y mosquitos para identificación de potenciales vectores. Se calcularon los OR ajustados (ORa) usando regresión logística múltiple.

Resultados: Se evaluaron a 433 personas; 58% fueron mujeres; la mediana de edad fue de 20 años; 58,2% fueron migrantes, 3,7% pescadores y 12,9% habían viajado por las cuencas del Alto anay. La prevalencia de M. ozzardi fue de 1,4% (6/433) y el más joven de los casos tuvo 31 años; se encontró asociación con ser pescador (ORa: 8,7; IC 95: 1,1-76,0) y con haber realizado viajes por la cuenca del Alto Nanay (ORa: 11,2; IC 95: 1,2-112,5). No se evidenció densidad significativa de vectores simúlidos o culicoides.

Conclusión: Las comunidades estudiadas tuvieron una baja prevalencia de M. ozzardi y por la edad de los casos y los factores asociados encontrados se sospecha infección foránea a la zona de estudio, en especial en la cuenca del Alto Nanay.

PALABRAS CLAVE

Filarias; Mansonella; Prevalencia; Amazonia; Perú

© 2014 ACIN. Publicado por Elsevier España, S.L.U. Este es un artículo Open Access bajo la

licencia CC BY-NC-ND (http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

Prevalence of filariasis by Mansonella ozzardi and associated factors among 2 suburban communities of Iquitos, 2009

Abstract

Introduction: Three cases of M. ozzardi infection from 2 suburban communities in Iquitos, Peru, led to a suspicion of local transmission. The objective of the study was to determine the prevalence of filariasis by M. ozzardi and its associated factors among these communities.

Materials and methods: A cross-sectional study was performed, as well as an epidemiological survey and a thick smear blood test. Larvae and mosquitoes were collected. The adjusted OR (aOR) using multiple logistic regression was calculated.

Results: A total of 433 participants were enrolled; 58% were women. The prevalence of M. ozzardi was 1.4% and the associated factors included being a fisherman (aOR: 8.7; 95%CI: 1.1-76.0) and being on the Alto Nanay river (aOR: 11.2; 95%CI: 1.2-112.5). No significant evidence of simulidos or culicoides was found.

Conclusion: The low prevalence of M. ozzardi found suggests a foreign infection, probably derived from the Alto Nanay river.

KEYWORDS

Filariasis; Mansonella; Prevalence; Amazon; Peru

© 2014 ACIN. Published by Elsevier España, S.L.U. This is an open access article under the CC BY-NC-ND license ( http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/ ).

0123-9392/© 2014 ACIN. Publicado por Elsevier España, S.L.U. Este es un artículo Open Access bajo la licencia CC BY-NC-ND ( http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/ ).

Introducción

La filariosis es una enfermedad metaxénica causada por gusanos de tipo filaria que infectan el tejido sanguíneo en seres humanos y pueden producir afecciones sistémicas ^1,2. Se presentan principalmente en las cuencas hidrográficas tropicales de Sudamérica, África y Sudeste Asiático ^1-3.

La mansonelosis es causada por filarias del género Mansonella ( M. perstans, M. streptocerca, M. ozzardi, M. atípica ), de las que el ser humano es el huésped definitivo aunque suelen ser asintomáticas y por ello son poco estudiadas ^1-4. Su distribución es variable. La especie M. streptocerca se encuentra en la región centro y este de África, M. perstans se ha reportado en África y en algunos países amazónicos como Brasil ³, Colombia ^3,5 y Venezuela ^3,6; estas mansonelosis pueden infectar, además de a humanos, a monos, que actuarían como reservorios de la enfermedad ³.

M. ozzardi solo se encuentra en las Américas ^2,3; se ha reportado en la selva de Perú ^7-10, Brasil ^11-19, Colombia ^5,20-22 y Venezuela ^6,23-25 y la transmisión es exclusiva de humanos ^1-3. Se ha encontrado también en Bolivia, Paraguay y Argentina ^26-28, pero con prevalencias inferiores a 1%, lo que hace sospechar que los casos detectados fueron importados. La especie Culicoides spp. es el principal vector para las mansonelosis ^1-3; en el caso de M. ozzardi también está involucrada la especie Simulium spp. ^2,3,28,29.

En Perú se han reportado casos de filariosis por especies de M. ozzardi ^7-10, M. atípica ^4,8, Brugia sp. ³⁰ , Onchocerca ³¹ y Dirofilaria sp. ³¹. Las regiones donde se han reportado corresponden a la red hidrográfica del Amazonas ^7,30, pertenecientes a las regiones de Loreto, San Martín ^31,32, Ucayali ³¹ y Junín ³¹ ( tabla 1 ); sin embargo, son escasos los estudios epidemiológicos y de características asociadas a filariosis reportados en el Perú.

En un estudio de malaria realizado en la ciudad de Iquitos (Loreto) se encontró la coinfección de Plasmodium vivax con M. ozzardi en 5 casos 8 y todos ellos procedían de la comunidad de Laguna Azul y La Unión, ubicados contiguamente en una zona periurbana de Iquitos, hecho que llamó la atención y planteó la necesidad de evaluar si existía transmisión local de M. ozzardi en esas comunidades. Por ello, el objetivo del estudio fue determinar la prevalencia y factores asociados con la infección por M. ozzardi en 2 comunidades periurbanas de Iquitos y evaluar la potencial transmisión local a través de un estudio de vectores.

Materiales y métodos

Se realizó un estudio de corte transversal entre septiembre y noviembre del 2009 en las comunidades La Unión y Laguna Azul, ubicadas en la localidad de Santa Clara en Iquitos. Se encuentran a lat 3 ? 47 _ sur y long 73 ? 20 _ oeste en la zona de la periferia de la ciudad de Iquitos, aproximadamente a 30 min por trocha carrozable en un desvío camino al aeropuerto de la ciudad y en el área perifluvial correspondiente a la cuenca del río Nanay. La población en su mayoría se dedica a actividades relacionadas con la agricultura, el comercio y la pesca.

Población de estudio

Se incluyó a toda persona mayor de un año que tuviera un tiempo de residencia no menor de 6 meses en estas comunidades y que aceptase participar del estudio. Se realizó un censo: el reclutamiento se hizo casa por casa en diferentes horarios (desde 8:00 hasta 19:00 h) durante 2 semanas no consecutivas, regresando hasta en 3 oportunidades cuando se encontró una casa cerrada.

Medición de variables

Los investigadores encuestaron a cada persona usando una ficha epidemiológica con la que se exploraron aspectos demográficos (género, edad, ocupación, tiempo de residencia, migración), antecedente de viaje por ríos (lugar donde viajó, tiempo del último viaje, estancia, picaduras durante el viaje) y sintomatología durante las últimas 3 semanas.

Luego se recolectaron muestras de sangre para gota gruesa y frotis por duplicado, que fueron coloreadas con Giemsa en dilución 1/10, y transportadas al Laboratorio de Malaria del Centro Nacional de Salud Pública del Instituto Nacional de Salud (INS) en Lima para su análisis microscópico y observación de filarias. Este procedimiento fue realizado por 2 especialistas por separado y en forma ciega; cuando hubo discordancia de hallazgos, los 2 especialistas revisaron juntos las muestras y tomaron una decisión en conjunto.

Se realizaron colectas de mosquitos adultos para determinar la presencia de vectores de filariosis en las localidades seleccionadas. Se usó cebo humano en el peridomicilio y extradomicilio durante el día, particularmente entre las 17:00 y 19:00 h con una temperatura promedio entre 25 ? y 27 ? C y una humedad relativa entre 70 y 76%. También se realizaron colectas con trampas CDC en el intradomicilio desde las 18:00 hasta las 06:00 h en las casas seleccionadas. La selección de las casas para la colecta de mosquitos se realizó de forma aleatoria y por sectores, en las que se incluyeron 9 viviendas distribuidas en diferentes puntos de la localidad estudiada.

Se recolectaron larvas en los criaderos cercanos a las casas, como riachuelos, brazos de río, debajo de las piedras y hojarascas, correspondientes a un afluente del río Nanay, con la ayuda de cucharones, bandejas y goteros, con apoyo de GPS y termohigrómetro. Todas las larvas y mosquitos fueron identificados taxonómicamente con la ayuda de claves dicotómicas, microscopio y estereoscopio en el Laboratorio de Entomología del Centro Nacional de Salud Pública.

Aspectos éticos

El estudio fue parte de una intervención en salud pública organizada por el INS para identificar la posible transmisión de M. ozzardi en Iquitos; fue aprobado y financiado por el Centro Nacional de Salud Pública del INS. A todos los participantes se les explicó el objetivo de la intervención, y firmaron el consentimiento informado en el caso de adultos y asentimiento y consentimiento informado en el caso de menores de edad y sus tutores. Los resultados se devolvieron a la comunidad; los casos positivos fueron tratados con ivermectina y se les hizo seguimiento hasta la negativización de su gota gruesa.

Análisis de datos

Se realizó doble digitación de los datos en el programa Excel; luego del control de calidad fueron exportados al paquete estadístico Stata v.11.0. Las variables categóricas fueron descritas usando frecuencia relativa y absoluta y las numéricas usando mediana y rango intercuartílico (RIQ). Se evaluó la asociación de las variables epidemiológicas con la presencia de filariosis en la gota gruesa usando la prueba exacta de Fisher. Se calcularon los OR brutos y ajustados con sus intervalos de confianza (IC) usando regresión logística simple y múltiple respectivamente. Se verificó el ajuste del modelo usando la prueba de Hosmer-Lemeshow. Se consideró un p < 0,05 como significativo.

Resultados

Características de la población

Se incluyó a 433 pobladores de los AAHH La Unión y Laguna Azul; la mediana de edad fue de 20 años con RIQ de 8-34 años; y el 58% (251) fueron mujeres.

La distribución de pobladores estudiados según la localidad fue de 82,7% (358) correspondientes a Laguna Azul y 17,3% (75) correspondientes a La Unión. En la población estudiada el 8,1% eran agricultores y el 3,7% se dedicaban a la pesca, mientras que cerca del 88% tenía otra actividad (incluidos estudiantes, amas de casa, niños no escolares) (ver tabla 2 ).

La cuarta parte de los pobladores estudiados (25,2%) refirió viajes por ríos. En este grupo la mediana del tiempo del último viaje fue de 2 meses (RIQ: 0,5-12), y cerca del 96% refirió haber presentado picadura de mosquito durante el viaje. De este grupo que refiere viajes por ríos, el 51,4% refiere haber viajado por la cuenca del Alto Nanay, y el resto por otras cuencas de la región (ver tabla 2 ).

Con relación a la sintomatología presentada 3 semanas previas en los pobladores, entre el 11,3 y el 22,1% de la población refirió haber presentado algún síntoma 3 semanas antes, las más frecuentes fueron cefalea (22,1%), fiebre (16,6%) y mialgias (11,3%) (ver tabla 2 ).

Mansonelosis: características y factores relacionados

La prevalencia de filariosis por M. ozzardi en los pobladores de esta zona fue de 1,4% (6/433); la mediana de edad fue de 39 años (RIQ: 31-48), el caso con menor edad fue de 31 años. Solo uno refirió cefalea en las 3 semanas previas, el resto de casos no refirió sintomatología alguna (ver tabla 2 ).

De los 6 casos con mansonelosis, 4 fueron varones, 3/6 eran migrantes. La procedencia de los casos fue similar, para Laguna Azul (3 casos) y La Unión (3 casos); sin embargo las prevalencias fueron de 4,0 y 0,8% respectivamente (ver tabla 2 ).

Los grupos ocupacionales donde hubo mayor frecuencia de casos fueron pescadores (12,5%) y agricultores (5,7%), y hubo mayor prevalencia en los pobladores que refirieron haber viajado en la cuenca del Alto Nanay (7,1%) (ver tabla 2 ).

En el análisis bivariado se encontró asociación con ser agricultor y pescador, viajar por el río Nanay y tener 30 o más años; sin embargo, en el modelo ajustado solo se encontró que haber viajado por la cuenca del Alto Nanay aumenta la probabilidad de ser positivo a M. ozzardi (OR: 11,2; IC: 1,2- 112,5) así como trabajar de pescador (OR: 8,7; IC: 1,1-7,6) (ver tabla 3 ).

Estudio de vectores

Se encontró la presencia de insectos de la familia Ceratopogonidae, género culicoides sp., considerados potenciales vectores del transmisión de mansonelosis. El mosquito predominante en las colectas fue culex complejo pipiens (763).

No se reportó presencia de simúlidos, pero sí de Anopheles (vector de malaria), Psychoda, Aedes taeniorhynchus (vector de encefalitis equina), Lutzomyia sp . (vector de leishmania) y otros culicideos . Se encontraron pocos criaderos permanentes y se identificaron algunas larvas del género culex sp . (ver tabla 4 ).

Discusión

La infección por M. ozzardi en las comunidades estudiadas fue de 1,39%, similar al hallazgo incidental de 0,92% en 540 participantes de un ensayo clínico de malaria en Loreto ⁸ y al 1% reportado en pobladores de la ciudad de Iquitos ³³. La baja prevalencia de mansonelosis encontrada en estas comunidades, aunada a no encontrar casos en menores de edad y a que el antecedente de viaje a zonas endémicas sea un factor asociado, indica que los casos encontrados serían importados de localidades de mayor endemicidad, particularmente de la cuenca del Alto Nanay.

En zonas endémicas de mansonelosis se encuentran casos en menores de edad y prevalencias entre 6 y 30% en áreas adyacentes a cuencas amazónicas de Brasil ^11-17, particularmente en áreas limítrofes con Perú y Colombia ³ y Venezuela ^6,23-25. En Colombia se han descrito en décadas pasadas prevalencias similares de M. ozzardi en regiones de las cuencas cercanas al Amazonas ^5,20-22 con cifras desde 2,5% (en regiones de Meta en la parte este de Colombia ²¹) hasta 57% en pobladores del departamento de Guainia en el límite con Venezuela y Brasil ²⁰. En Venezuela no se evidencian estudios actuales sobre mansonelosis, no obstante los estudios en Venezuela evidencian frecuencias de 9,9% de infección por M. ozzardi en 17 localidades de la zona suroccidental del estado de Bolívar ⁵ , 58% de M. ozzardi en la zona sudeste del estado de Bolívar ²³ , además de encontrarse mansonelosis por M. perstans ^5,22.

Evidenciamos la presencia de mosquitos Culicoides sp ., los cuales están relacionados con la transmisión de la mansonelosis, en particular, como lo demuestra un estudio en el norte de Argentina en el que se compara el grado de infectividad de los diversos vectores a M. ozzardi ; también se menciona que Culicoides lahilei suele ser mejor anfitrión y más competente que Simulium como vector de M. ozzardi , y se evidenció mayor estadio de maduración e infección en un modelo experimental en estos vectores ²⁸.

Vera et al. ²⁰ mencionan una tasa elevada de mansonelosis en Guainia (Colombia, límite de Venezuela y Brasil), sin embargo no pudieron determinar vectores en esta región. Gómez et al. 6 , en una región del estado de Bolívar (Venezuela), encontraron una prevalencia de filariosis de 18,5%, donde evidenciaron que la transmisión en la zona fue de M. ozzardi por el vector Simulium y del vector Culicoides para la transmisión de M. perstans . Fernandez et al. ¹⁷, entre el 2004 y 2006 en el municipio de Paunini, del estado de Amazonas (Brasil), encontraron filariosis en el 24,9%, donde evidenciaron la presencia de simúlidos en diferentes comunidades del estudio. Otro estudio en el municipio Boca do Acre de Amazonas ¹⁶ encontraron infestación parasitaria en vectores Simulidus cerqueirellum amazonicus con un ratio de infestación de M. ozzardi de 0,98%. Se reportan similares resultados en el municipio de Labrea (Amazonas) (2006- 2007) ¹⁵, siendo el simúlido el único vector infectante en la zona con una tasa de infección parasitaria de 0,6%; en Coari (Amazonas) 13 la transmisión por M. ozzardi se determinó que fue solamente por Cerqueirellum argentiscutum (simúlidos) con un ratio de infección de 5,6% en área urbana y 7,1% rural. Podemos evidenciar que existen zonas en las cuales la prevalencia de filariosis por M. ozzardi es mayor y se asocian a la presencia de vectores como Simulium y algunos culicoides. Sin embargo, existen lugares donde la tasa de infección es menor y no se evidencia la presencia de estos vectores, lo que indica la adquisición de la infección foránea al área de estudio.

El perfil de los pobladores infectados por M. ozzardi corresponde a personas mayores, que viajan por ríos, en particular de la cuenca del Alto Nanay y con mayores rangos de tiempo con relación a los no infectados. Esta característica se corrobora con lo antes mencionado con relación a la infección y a la presencia de los vectores transmisores característicos.

Medeiros et al. ¹¹ mencionan que la infección por M. ozzardi en su área de estudio en Amazonas (Brasil) del 6,3% puede explicarse debido a que la zona es una región de explotación de petróleo y gas natural, que hace que haya una alta carga de migración de la población y que ello facilite la infección, que no necesariamente es propia de los lugares en mención. Del mismo modo, Leite et al. ¹² mencionan que las tasas de infección por M. ozzardi en su estudio se dieron en personas involucradas a la agricultura, ganadería y pesca, cifras que guardan relación con los resultados encontrados en nuestro estudio en el que hubo asociación de filariosis por M. ozzardi con ser pescador. En otras regiones como Coari ¹³ y Labrea ^14,15 se evidenció mayor porcentaje de filariosis por M. ozzardi en pobladores de zonas rurales, en especial amas de casa de zona rural y agricultores, por ello cataloga a esta zona como endémica de M. ozzardi . En general se observa más frecuencia de filariosis por M. ozzardi en pobladores agricultores, amas de casa y población adulta mayor o joven de zonas rurales y ribereñas cercanas a las cuencas del Amazonas y donde es frecuente la presencia de simúlidos y culicoides. En aquellos estudios con prevalencias de filariosis por M. ozzardi bajas, se evidencia ausencia de estos vectores y mayor frecuencia en pobladores dedicados al comercio, a la pesca o a un trabajo donde hay movilización o viajes, de preferencia a las cuencas de regiones amazónicas y, por ello, la ausencia de vectores en sus localidades.

Podemos concluir que la prevalencia de filariosis por M. ozzardi fue de 1,4% en los pobladores estudiados de las áreas periurbanas de Iquitos. La presencia de filariosis por M. ozzardi estuvo asociada con ser pescador o haber realizado viajes por la cuenca del Alto Nanay, lo que indica que las infecciones son foráneas a la zona estudiada, recomendándose realizar más estudios en las zonas de la cuenca del Alto Nanay, así como el estudio de incriminación de los vectores.

Responsabilidades éticas

Protección de personas y animales. Los autores declaran que los procedimientos seguidos se conformaron a las normas éticas del comité de experimentación humana responsable y de acuerdo con la Asociación Médica Mundial y la Declaración de Helsinki.

Confidencialidad de los datos. Los autores declaran que han seguido los protocolos de su centro de trabajo sobre la publicación de datos de pacientes

Derecho a la privacidad y consentimiento informado. Los autores han obtenido el consentimiento informado de los pacientes y/o sujetos referidos en el artículo. Este documento obra en poder del autor de correspondencia.

Financiación

Instituto Nacional de Salud del Perú.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener conflictos de interés con la publicación de este artículo.

Agradecimientos

A Melitón Gebol Cahuaza del Centro Nacional de Salud Pública del Instituto Nacional de Salud por su apoyo en la recolección y análisis de muestras para el diagnóstico de M. ozzardi.

* Autor para correspondencia: Capac Yupanqui 1400, Jesús María, Lima, Perú, Tel.: +51 01 4607200.

** Autor para correspondencia: Av. Brasil 2169, dpto. 802, Jesús María, Lima, Perú, Tel.: +51 987532133.

Correos electrónicos: narrospide@ins.gob.pe (N. Arróspide), percy.mayta@upc.edu.pe (P. Mayta-Tristán).

◊ Ambos autores trabajaron igual.

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