INTRODUCCIÓN

El género Tabellaria Ehrenberg ex Kützing 1844 pertenece al grupo de las diatomeas “arafidias” y, por tanto, los individuos carecen de sistema del rafe, tienen simetría bilateral y no tienen movilidad (^{Barber y Haworth 1981}). Típicamente, los representantes de este género poseen valvas lineares con extremos capitados, generalmente más anchas en el centro que en los extremos; tienen una rimoportula (proceso labiado) en el centro de cada valva; estrías transapicales finas, muchas veces paralelas; bandas cingulares septadas y campos de poros apicales. En ambientes naturales, estas diatomeas crecen formando colonias en zig-zag o estrelladas, en las que las células quedan unidas desde sus ápices, mediante la secreción de mucílago, hasta formar largas cadenas (^{DeColibus 2013}).

Según ^{Guiry y Guiry (2016)}, se registran, hasta el momento, 39 especies de Tabellaria y 29 taxones infraespecíficos, la mayoría de los cuales requiere revisión para confirmar su validez.

Recientemente, ^{Genkal y Chekryzheva (2016)}, con base en el análisis de materiales recolectados en ríos y lagos de Rusia, plantearon sinonimizar T. fenestrata, T. quadriseptata, T. ventricosa y T. pseudoflocculosa con T. flocculosa, bajo este nombre, y ampliar la descripción de la especie. Sin embargo, estos autores no analizaron un carácter diagnóstico como son las cópulas abiertas en T. fenestrata y cerradas en T. flocculosa.

Las especies de este género suelen vivir en aguas ligeramente ácidas, aunque pueden tener una amplia tolerancia a diferentes rangos de pH (^{Round et al. 1990}). Se encuentran comúnmente en aguas corrientes (ríos y arroyos), en lagos, lagunas y otros humedales, adheridas a sustratos duros como rocas y a la vegetación. Pueden formar parte tanto del perifiton, como del fitoplancton y el género se considera cosmopolita (^{Koppen 1975}). Tabellaria flocculosa (Roth) Kützing, T. fenestrata (Lyngbye) Kützing, T. quadriseptata Knudson y T. ventricosa Kützing, se destacan por su alta frecuencia en diferentes ambientes acuáticos del mundo (^{Antoniades et al. 2008}, ^{Cox 1996}, ^{Karthick et al. 2013}, ^{Lange-Bertalot 1993}, ^{Metzeltin y Lange-Bertalot 2007}, ^{Rumrich et al. 2000}, ^{Yanling et al. 2009}).

En Colombia se registran únicamente dos especies: Tabellaria fenestrata y T. flocculosa (^{Montoya et al. 2013}). Estos registros corresponden tanto a sistemas lóticos como lénticos, así como a diferentes altitudes, desde los páramos hasta sistemas ubicados en tierras bajas y en ambientes acuáticos oligotróficos, mesotróficos y eutróficos (^{Alba et al. 2011}, ^{Díaz y Rivera 2004}, ^{Donato et al. 1987}, ^{Mejía 2011}, Montoya et al. 2008, ^{Pedraza y Donato 2011}, ^{Ramírez y Plata 2008}). Cabe aclarar que todos los registros han sido publicados en artículos ecológicos y no taxonómicos por lo que no existen descripciones ni ilustraciones que permitan verificar la validez de las determinaciones de estas especies en Colombia. Si se toman como guía los registros antes mencionados, puede asumirse que estas dos especies no tienen ninguna restricción ecológica para establecerse y colonizar cualquier ambiente acuático, en especial, T. flocculosa, que es la más citada en los diferentes sistemas acuáticos del país.

Los datos presentados en este artículo son los primeros resultados de un estudio más amplio sobre la distribución geográfica de las diatomeas de Colombia, en el cual se compararon muestras del perifiton recolectadas en sistemas lóticos de las regiones de los Andes, el Caribe, la Orinoquía y el Pacífico. Adicionalmente, en este manuscrito se incluyó el análisis de un sistema léntico ubicado en la región del Pacífico.

El objetivo fue describir los taxones Tabellaria fenestrata y T. flocculosa, hallados en el área de estudio, analizar las diferencias morfológicas que existen entre ellos, compararlos con otras especies del mismo género y analizar su distribución en las diferentes regiones estudiadas.

MATERIALES Y MÉTODOS

El área de estudio incluyó las regiones biogeográficas de los Andes, el Caribe, la Orinoquía y el Pacífico colombiano (Figura 1). En la región de los Andes se recolectaron muestras en el río Rionegro (7° 16’ 20,3” N y 73° 9’ 2,4” O) y los arroyos La Honda (7° 15’ 4,5” N y 73° 12’ 23,1” O), Las Palmas (7° 14’ 40,8” N y 73° 11’ 49,7” O), La Virginia (7° 15’ 48” N y 73° 11’ 47,8” O) y Samacá (7° 16’ 48” N y 73° 9’ 6,1” O), en el municipio de Rionegro-Santander. En la región del Caribe, las muestras se tomaron de los ríos El Congo (10° 59’ 21,6” N y 74° 4’ 1,6” O), Canta Rana (11° 0’ 13,9” N y 74° 3’ 46,8” O) y los arroyos Jairo Arenas (10° 58’ 36” N y 74° 4’ 22,57” O), Jairo Vargas (10° 58’ 35,6” N y 74° 4’ 23,1” O) y El Padre (10° 58’ 36,1” N y 74° 4’ 22,7” O), en el municipio de Ciénaga-Magdalena. En la región del Pacífico, se tomaron muestras de los ríos El Estero (0° 58’ 52,79” N y 77° 8’ 21,41” O), La Lorina (0° 51’ 12,86” N y 77° 8’ 0,24” O), Guamuéz (0° 59’ 27,26” N y 77° 9’ 34,36” O) y la laguna de La Cocha (1° 1’ 4,82 “ N y 77° 10’ 24,94” O), en el municipio de La Cocha-Nariño. En la región de la Orinoquía, se muestreó el río Lipa (6° 47’ 6,7” N y 71° 1’ 34” O) y las quebradas Macuate (6° 49’ 12,8” N y 70° 53’ 56,2” O), El Perro (6° 49’ 52,9” N y 71° 5’ 55,5” O) y Corocoro (6° 50’ 6,7” N y 70° 53’ 47,8” O), en el municipio de Lipa-Arauca.

Figura 1 Ubicación geográfica de los sitios de muestreo en las cuatro regiones. Región Andina: Santander, Región Caribe: Magdalena, Región Orinoquía: Arauca y Región Pacífico: Nariño. 

En cada sitio se midió la elevación sobre el nivel del mar con un GPS, el caudal por el método de flotación, la temperatura con un termómetro de mercurio, el pH con un pH-metro Martini (pH 56−0,01 pH), la conductividad eléctrica con un medidor de conductividad Martini (Conductividad 0−3,999 µS/cm) y el oxígeno disuelto por medio de la titulación con Winkler-Merck.

En campo, las muestras se fijaron con Lugol (al 10%) y 6−8 gotas de formalina; en el laboratorio, se trataron con agentes oxidantes para eliminar la materia orgánica siguiendo el método descrito por CENT/TC 230 (2002). Para realizar las observaciones al microscopio óptico (MO), las muestras se procesaron mediante montaje en Naphrax®; para el microscopio electrónico de barrido (MEB), las muestras se coloraron sobre tacos de vidrio y se recubrieron con una capa fina de oro en un Jeol JFC-1100 (fine coat ion sputter). Las observaciones se realizaron con un microscopio Leica DM500 y un Jeol JSM-6360LV SEM en el Servicio de Microscopía Electrónica del Museo de La Plata, y con un Carl Zeiss NTS SUPRA 40 SEM en el Centro de Microscopías Avanzadas (CMA) de la Universidad de Buenos Aires.

La terminología utilizada para la descripción de los taxones fue la sugerida en ^{Barber y Harworth (1981)} y ^{Ross et al. (1979)}.

RESULTADOS

Descripción

Tabellaria fenestrata (Lyngbye) Kützing 1844 (Figura 2) Microscopía óptica. Valvas lineales isopolares ensanchadas en la porción media, ápices fuertemente capitados y de un ancho igual al de la porción central. Estrías paralelas en toda la superficie valvar, irregularmente espaciadas; a lo largo de una misma valva, las estrías de una hemivalva pueden encontrarse enfrentadas o alternas con las de la otra hemivalva. Área axial recta muy estrecha, área central no diferenciada. Una rimoportula en el centro de la valva, a un lado del área axial (Figuras 2A y B). Frústulos rectangulares en vista conectival con cuatro bandas abiertas, con septos (Figuras 2C y D).

Microscopía electrónica. En vista externa se observan las estrías formadas por pequeñas areolas, rodeadas por un anillo de sílice (Figura 2J) y la abertura de la rimoportula con forma de ojal en sentido transapical (Figura 2G). Ambos ápices con campos de poros bien desarrollados y estrías dispuestas radialmente (Figuras 2J y K). En vista conectival se observa el cingulum formado por cuatro bandas. Las bandas son abiertas y presentan septos (Figuras 2G y 2I) y una hilera de pequeños poros (Figuras 2G y L).

Figura 2 Tabellaria fenestrata. A. - D. MO. Vista valvar A. y B. Valvas en vista externa (la flecha indica la rimoportula). C. Frústulo en vista conectival (la flecha indica las bandas). D. Banda (las flechas indican la banda abierta y el septo). E. - L. MEB. Valvas y bandas vistas. E. y F. Valva en vista externa. G. Área central de la valva en vista externa (la flecha señala la rimoportula). H. Frústulo en vista conectival. I. Banda conectival abierta, donde se observan los septos. J. Extremo de una valva. Estrías formadas por pequeñas areolas rodeadas por un anillo de sílice. K. Campo de poros apical. L. hilera de pequeños poros en las bandas. Escala de la barra: 10 µm. 

Datos morfométricos (n=30). Largo: 40-75 µm (x´ = 57,5 µm; CV: 26,7%); Ancho (centro): 6−7 µm (x´ = 6,7 µm; CV: 7,6%); L/A: 5,8−12,5; estrías: 16−20/10 µm; areolas: 54−60/10 µm; Altura del frústulo: 15−21 µm.

Tabellaria flocculosa (Roth) Kützing 1844 (Figura 3)

Figura 3 Tabellaria flocculosa. A.- G. MO. A.- D. Valvas en vista valvar. E. y F. Frústulos en vista conectival (la flecha indica los septos). G. Banda conectival (las flechas indican que las bandas son cerradas y los septos). H.− O. MEB. H. Valva en vista externa. I. Centro de la valva en vista externa (las flechas indican la ubicación de la rimoportula y las espinas marginales). J. Campo de poros apical. K. Valva en vista interna. L. Zona central de la valva en vista interna (las flechas indican el área hialina y la rimoportula). M. Banda conectival (la flecha muestra las bandas cerradas y los septos). N. y O. hilera de pequeños poros en las bandas. Escala de la barra: 10 µm. 

Microscopía óptica. Valvas lineales isopolares con la parte media ensanchada, ápices fuertemente capitados, valva mucho más ancha en el centro que en los ápices (60%). Estrías paralelas en toda la superficie de la valva, irregularmente espaciadas y alternas a uno y otro lado del esternón. Una rimoportula -algunas veces visible- cerca del margen de la valva en el área central (Figura 3C). Frústulos cuadrados o rectangulares en vista conectival, con cuatro o seis bandas con septos (Figuras 3E-G).

Microscopía electrónica. En vista externa (Figuras 3H-J): estrías ligeramente radiales, alternas; areolas circulares simples, sin reborde silíceo; área axial apenas distinguible, área central conspicua.

La rimoportula se observa como un ojal en sentido transapical cerca del margen de la valva en el área central. Ambos ápices con campos de poros bien desarrollados. Espinas marginales cortas, dispuestas entre las estrías. En vista interna, la rimoportula se observa como una hendidura elevada (Figuras 3K y 3L). Estrías formadas por areolas poroides, uniseriadas. Las estrías del centro de la valva no llegan al área axial, delimitando un área central bien definida (Figuras 3K y L). Cópulas cerradas, con septos y una hilera de pequeños poros a lo largo de todo el borde (Figuras 3M-O).

Datos morfométricos (n=30). En vista valvar: Largo: 15-40 µm (x´= 22,3 µm; CV: 32,2), Ancho (centro): 6−9 µm (x´= 7,4 µm; CV: 14,7), L/A: 2−6,7 estrías: 14−26 en 10 µm, areolas: 47−60 en 10 µm.

Tabellaria fenestrata solo se halló en la laguna La Cocha (Región del Pacífico) mientras que T. flocculosa se registró en siete sitios, pertenecientes a las regiones del Caribe, la Orinoquía y el Pacífico. Únicamente en la región del Pacífico se hallaron las dos especies mientras en la región Andina no se obtuvo registro de ninguno de los dos taxones (Tabla 1). En la Tabla 2 se describen los datos morfométricos registrados para estas dos especies, así como para otras especies afines, en otros sistemas acuáticos del mundo.

DISCUSIÓN

Tabellaria fenestrata y T. flocculosa son taxones con rangos de dimensiones superpuestos y aspecto similar al MO, tanto en vista valvar como conectival. Tabellaria flocculosa se diferencia de T. fenestrata por ser más ancha en el centro que en los extremos, por presentar un área central conspicua y por poseer bandas cingulares cerradas. Por otra parte, T. fenestrata presenta un ancho similar en el centro y en los extremos, carece de área central hialina y las bandas cingulares son abiertas. Sin embargo, estas diferencias no siempre son claramente visibles durante la observación al MO y ambos taxones resultan fáciles de confundir, sobre todo los individuos más grandes de T. flocculosa con los más pequeños de T. fenestrata. Cuando se estudian mediante MEB, se observa además que T. fenestrata carece de espinas marginales y las areolas externamente están rodeadas por un anillo de sílice, mientras que T. flocculosa posee espinas marginales y las areolas son sencillas.

En este trabajo también se compararon estas dos especies con T. quadriseptata Knudson, taxón afín (Tabla 2). Tabellaria fenestrata y T. quadriseptata se parecen en el contorno y dimensiones, pero se diferencian en que esta última presenta espinas marginales, carece de área central hialina y las bandas son cerradas. Aunque T. flocculosa se asemeja a T. quadriseptata en la presencia de área central, la presencia de espinas marginales y bandas conectivales cerradas, difieren en el contorno, las dimensiones (en particular la relación L/A) y en la posición de la rimoportula (^{Flower y Battarbee 1985}); estos autores mencionan también que T. quadriseptata presenta mayores dimensiones y valvas más fuertemente silicificadas; el ancho de la valva en los ápices y en el centro es siempre del mismo tamaño o muy similar; los márgenes valvares son paralelos y presentan espinas de aproximadamente 1 µm de longitud, con distribución irregular. Por el contrario, en T. flocculosa, las valvas son más pequeñas y débilmente silicificadas; el ancho en el centro supera notablemente al ancho en los extremos (60%); posee márgenes valvares cóncavos (carácter más conspicuo en los individuos de mayores dimensiones) y presenta espinas más pequeñas (menos de 0,5 µm de longitud) y regularmente dispuestas. ^{Genkal y Chekryzheva (2016)}, sinonimizan estos tres taxones bajo el nombre de T. flocculosa, sin embargo, no hacen mención del tipo de cópulas (cerradas en T. fenestrata y abiertas en T. flocculosa). Estas diferencias se encontraron en nuestros materiales. Los materiales que asignamos a T. fenestrata presentaron además un anillo silíceo en el borde de las areolas y no presentaron área central ni espinas. Por el contrario, los materiales asignados en este estudio a T. flocculosa presentaron areolas sin anillo silíceo, área central conspicua y espinas regularmente ubicadas en las interestrías. Los autores coincidimos con la postura de Flower y Battarbee (1985), y consideramos que T. quadriseptata es un taxón válido y diferente de T. flocculosa. Por otra parte, nuestros resultados concuerdan con ^{DeColibus (2013)} que consideró a T. flocculosa y T. fenestrata como dos taxones diferentes.

Tabla 1 Valores de las variables físicas, químicas y sitios donde se registraron las especies T. fenestrata y T. flocculosa en las tres regiones biogeográficas. **: sin datos 

Tabla 2 Comparación de los datos morfométricos de Tabellaria fenestrata y T. flocculosa obtenidos en este estudio con los de T. quadriseptata (tomados de ^{Flower y Battarbee 1985}). *: número de bandas por frústulo 

En la literatura, Tabellaria fenestrata y T. flocculosa se registran en diferentes sistemas acuáticos en el mundo; esto sugiere que presentan una amplia distribución y se han catalogado como especies cosmopolitas (^{Koppen 1973}, ^{Hustedt 1949}, ^{Mou y Stoermen 1992}, ^{Potapova 2011}). En Colombia, estas dos especies también han sido registradas ampliamente en sistemas lóticos y lénticos, a diferentes altitudes y en ambientes con diferente estado trófico (^{Alba et al. 2011}, ^{Díaz y Rivera 2004}, ^{Donato et al. 1987}, ^{Mejía 2011}, ^{Montoya et al. 2008}, ^{Pedraza y Donato 2011}, ^{Ramírez y Plata 2008}). Como se mencionó anteriormente, los registros de estos dos taxones se han publicado en artículos ecológicos y no taxonómicos, en los cuales no se brindan descripciones ni ilustraciones que permitan corroborar la presencia de estas especies en Colombia. Por otra parte, el solapamiento de las medidas y la similitud en el contorno valvar entre estas dos especies, generan dudas en cuanto a la identificación correcta de especie en los trabajos ecológicos; por tanto, los datos de tolerancia a condiciones ambientales y distribución, que surgen de tales publicaciones, también deben considerarse con precaución.

En este trabajo, Tabellaria flocculosa fue hallada en tres de las cuatro regiones y solo en 7 de los 18 sitios de muestreo (< 50% de las muestras), indicando así que esta especie no estaría tan ampliamente distribuida como se desprende de los registros anteriores. Se puede decir que no tiene restricciones dentro de los rangos que se obtuvieron de las variables físicas y químicas medidas en campo pues esta especie se encontró entre los 159 y 2793 m s.n.m., en un rango de conductividad eléctrica de 5 y 134 (µS/cm), con valores de pH entre 6 y 7,9 unidades, en sistemas lénticos y en lóticos con caudales entre 0,051 y 9,53 m³.seg^-1. Podría ser, entonces, que diferentes variables físicas, químicas y/o de hábitats, no medidas en este trabajo, estén influyendo para que esta especie no prolifere en la mayoría de sitios de muestreo, dado que los valores de las variables físicas y químicas que se midieron en los sitios donde no se registraron estas especies, no difieren en gran medida de los valores que se registraron en los sitios donde sí fueron encontradas estas dos especies. Por su parte, T. fenestrata parece tener una distribución más restringida, como se ha citado ampliamente en la literatura (^{Flower y Battarbee 1975}, ^{Karthick et al. 2013}, ^{Koppen 1973}, ^{Yanling et al. 2009}) pues fue encontrada en un solo sitio de muestreo, a una altitud de 2680 m s.n.m., con pH de 7,2 unidades, conductividad eléctrica de 25 m³.seg^-1, temperatura de 14,2 ºC y concentración de oxígeno de 5,5 mg/L.

Según ^{Potapova y Charles (2002)} y ^{Soininen (2012)}, la distribución y la diversidad de las comunidades de organismos microscópicos en general, y las diatomeas en particular, presentan patrones biogeográficos definidos, al igual que los macro-organismos. Hace varias décadas se pensaba que muchas especies de diatomeas tenían una amplia distribución, por lo que se asumía que eran generalmente cosmopolitas (^{Baas-Becking 1934}). Sin embargo, hay estudios que demuestran que existe endemismo por parte de algunas especies que componen las diatomoflórulas (^{Patrick y Reimer 1966}, ^{Sommer 1986}, ^{Soininen y Heino 2007}). En la actualidad se conoce que el crecimiento de muchas diatomeas en un sistema determinado está limitado por el tipo de hábitat, la física y la química del agua, el sustrato, el caudal (en sistemas lóticos), la luz, el pastoreo y por su capacidad por competir con otras especies que ocupan el mismo nicho ecológico (^{Soininen et al. 2009}). Siendo tantos los factores que pueden condicionar la distribución de las diatomeas, es difícil determinar cuál de esos factores presenta mayor impacto sobre las diatomeas que otro (^{Montoya et al. 2013}).

Por todo lo antes mencionado, cabe destacar que para una correcta identificación de Tabellaria fenestrata y T. flocculosa es necesario el uso del MEB, ya que solo con el contorno de la valva y las variables morfométricas largo y ancho, cuando se observan al MO, son insuficientes. Para diferenciarlas al MO es imprescindible disponer de una buena resolución del área central y las bandas de la cintura.

De acuerdo con los resultados de este estudio y los registros previos para Colombia, Tabellaria flocculosa es una especie con un rango más amplio de distribución que T. fenestrata, lo que confirmaría su carácter de cosmopolita, señalado previamente en la literatura.