Diversidad de escarabajos (Coleoptera, Staphylinidae) en bosques altoandinos restaurados de los Andes centrales de Colombia

Diversity of rove beetles (Coleoptera, Staphylinidae) in restored high-Andean forests from the Colombian Central Andes

DIANA M. MÉNDEZ-ROJAS^1,2, MARGARITA M. LÓPEZ-GARCÍA^1,3 y ROCÍO ÍA-CÁRDENAS^1,4

¹ Centro de Estudios e Investigaciones en Biodiversidad y Biotecnología (CIBUQ). Universidad del Quindío. A.A. 460. Armenia, Colombia.
² Bióloga. Universidad del Quindío. dianamendez04@gmail.com. Autor para correspondencia.
³ Bióloga. Universidad del Quindío. margaralopezg@gmail.com
⁴ Bióloga entomóloga. M. Sc. Universidad del Quindío. rociogarcia06@yahoo.es

Recibido: 22-oct-2011 - Aceptado: 16-may-2012

Resumen: El conocimiento de la diversidad de estafilínidos en Colombia es aún escaso, y lo es aún más en ecosistemas de alta montaña que son uno de los hábitats más amenazados. En este estudio se caracterizó la comunidad de Staphylinidae en un paisaje alto andino en proceso de restauración ecológica, sobre los Andes Centrales. Utilizando características ambientales y de vegetación, se diferenciaron cinco elementos del paisaje: pastizal, plantación forestal, plantación forestal en regeneración, bosque secundario y bosque secundario maduro. Se definieron transectos lineales empleando sacos Winkler y necrotrampas como métodos de colecta. Se comparó la abundancia, riqueza y estructura de la comunidad entre los elementos; y se realizó una correlación múltiple para evaluar la relación entre algunas variables ambientales y la riqueza de estafilínidos. Se realizó un análisis de escalamiento multidimensional no métrico basado en la composición de especies de los sitios. El índice de complementariedad se usó como medida de diversidad beta. Se colectaron 3.065 individuos representando, 11 subfamilias, 34 géneros y 122 morfoespecies. Los valores de diversidad alfa fueron diferentes en los cinco elementos del paisaje, siendo mayor en los sitios con mayor regeneración. La abundancia y riqueza de estafilínidos se correlacionó negativamente con la temperatura del suelo y positivamente con la cobertura vegetal. Aunque la composición de especies fue estadísticamente diferente entre los sitios, no se encontró una separación entre los bosques secundarios y la plantación en regeneración. La alta diversidad beta de este paisaje altoandino evidencia su importancia para la conservación biológica.

Palabras clave: Diversidad de comunidades. Bosques de niebla. Reforestación.

Abstract: Rove beetle diversity in Colombia is still scarce and even more in high mountain ecosystems which are one of the most vulnerable habitats. So, community diversity of these insects was studied in a high-Andean landscape on the Colombian Central Andes, which is being ecologically restored. Pasture, forest plantation, regenerating forest plantation, secondary forest and mature secondary forest, were chosen by using environmental and vegetation features. In each landscape element, a linear transect was defined applying Winkler bags and carriontraps as collecting methods. Abundance, richness and community structure were compared between habitats. In order to correlate environmental variables with richness of staphylinids, a multiple correlation was carried out. A non-metrical multidimensional scaling analysis based on species composition was made for landscape elements. Complementarity Index was used as beta diversity measure. 3,065 specimens representing, 11 subfamilies, 34 genera and 122 morphospecies were collected. Alfa diversity between landscape elements was statistically different, being higher for sites with higher regeneration. Staphylinid abundance and richness were negatively correlated with soil temperature and positively with arboreal coverage percentage. Although species composition was statistically different between elements, a separation between secondary forest and regenerating plantation was not found. The high beta diversity values made evident the importance of high- Andean landscapes for biological conservation.

Key words: Community diversity. Cloud forests. Reforestation.

Introducción

Los bosques de niebla son uno de los ecosistemas más vulnerables y amenazados en todo el mundo (Anderson y Ashe 2000; Ray 2006). En Colombia, casi el 90% de las tierras que corresponden a estos bosques han sido deforestadas para su conversión a pastizales y cultivos agrícolas (Verweij et al. 2003; Rangel 2006; Armenteras et al. 2007). Como consecuencia, los paisajes de alta montaña han sufrido un deterioro de la estructura del suelo, pérdida de la capacidad de retención y almacenamiento del agua, y fuertes cambios en la estructura y composición de la fauna asociada a este (Van der Hammen 1998). Las plantaciones forestales han sido usadas como herramienta para contrarrestar el efecto de las perturbaciones sobre suelos, cuencas hidrográficas y como iniciativa para reforestar áreas degradadas (Murcia 1997; Cavelier y Santos 1999).

Los Andes Centrales colombianos no son la excepción, son considerados un mosaico de áreas de bosque secundario con regeneración natural, pasturas y plantaciones forestales (Cavelier y Santos 1999). Alnus acuminata Kunth, 1817, es una especie nativa, que ha sido usada para reforestar gran parte de estas áreas (Murcia 1997). Algunos estudios en plantaciones forestales han sugerido que la riqueza de escarabajos coprófagos, pasálidos y algunos artrópodos de suelo (Medina et al. 2002; Kattan et al. 2006; Kattan et al. 2010), puede ser comparable entre plantaciones de aliso y bosques secundarios; aunque en las plantaciones los recursos son más limitados y las densidades poblacionales son más bajas. Sin embargo, como no se tienen registros de la fauna de insectos previa a la reforestación en estas áreas, no se puede evaluar el papel que juegan estas plantaciones en la recuperación de la diversidad.

En la última década, los escarabajos han sido útiles en estudios de biología de la conservación debido a su fragilidad a las perturbaciones y a sus cortos ciclos de vida que permiten llevar a cabo programas de monitoreo a corto plazo (Andrade 1998; Wettstein y Schmid 1999; Werner y Raffa 2000). Su alta abundancia y diversidad ecológica ofrecen información sobre cambios en riqueza de especies y composición de grupos locales, convirtiéndolo en uno de los grupos más utilizados como indicador biológico (Andrade 1998; Didham et al. 1998; Bohac 1999; Lozada et al. 2004; New 2007). Staphylinidae, la familia más diversa de escarabajos y del reino animal con 55.440 especies descritas (Grebennikov y Newton 2009), ha sido utilizada como grupo indicador de cambios ambientales, para medir el impacto humano sobre la biodiversidad y para comparar hábitats con diferente cobertura vegetal (Bohac 1999; Pohl et al. 2008). Además los estafilínidos han sido de gran importancia como herramienta para la priorización de áreas de conservación (Anderson y Ashe 2000).

En Colombia, los trabajos ecológicos de los últimos años han permitido conocer un poco más la estafilinofauna del país. Estos se han concentrado principalmente en la Cordillera Occidental (García et al. 2001; García y Chacón 2005; Gutiérrez-Chacón y Ulloa-Chacón 2006) y en la Cordillera Central (Gutiérrez-Chacón et al. 2009; Méndez-Rojas et al. 2009) indicando la alta diversidad de estos escarabajos en los Andes colombianos. Por lo que es importante resaltar los altos valores de recambio de especies entre fragmentos de bosque seco (García y Chacón 2005), bosque premontano (Méndez-Rojas et al. 2009) y a través de gradientes altitudinales (Gutiérrez-Chacón et al. 2009). Además se ha observado la respuesta de la comunidad de estafilínidos a los cambios del uso del suelo en sistemas productivos (Sanabria et al. 2008) y en coberturas naturales (Vásquez-Vélez et al. 2010).

Dada la enorme diversidad que presenta este grupo de escarabajos a nivel mundial y su escaso conocimiento en el país, es importante incrementar el número de estudios y caracterizaciones en diferentes zonas o regiones. Reconociendo la necesidad de evaluar el papel de las plantaciones forestales en los bosques altoandinos colombianos, este estudio evaluó la diversidad de escarabajos estafilínidos en un paisaje de alta montaña de la Cordillera Central (Quindío, Colombia), comparando hábitats en diferentes etapas de restauración ecológica.

Materiales y Métodos

Área de estudio. Este estudio se llevó a cabo en la Reserva Natural La Sonadora, finca La Merced (4º26’17,6”N 75º37’21,3”W) ubicada en el municipio de Calarcá (Quindío), sobre la vertiente occidental de la Cordillera Central. Las áreas de muestreo se ubican entre los 3.000 a 3.150 msnm y hacen parte de las 2.000 ha que el Comité de Cafeteros del Quindío ha destinado para la conservación y restauración ecológica de la cuenca alta de los ríos Santo Domingo y Río Verde (Baquero et al. 2010). El paisaje se caracteriza por ser un mosaico de áreas de vegetación en diferentes estados sucesionales rodeado por una matriz extensa de bosque continuo.

Muestreo. Durante la fase de muestreo se seleccionaron cinco sitios en los que se ha realizado restauración con especies forestales. Teniendo en cuenta la composición de la vegetación y su estado sucesional (Baquero et al. 2010), se caracterizaron las siguientes categorías: un pastizal (PAS), una plantación forestal de alisos (PF), una plantación forestal en regeneración (PFR), un bosque secundario (BS) y un bosque maduro (BM) (Tabla 1).

Se realizaron cuatro eventos de muestreo cada dos meses, entre diciembre de 2008 y julio de 2009. En cada sitio se trazó un transecto lineal (100 x 2 m) usando de forma intercalada necrotrampas y sacos Winkler como métodos de colecta en las 11 estaciones de muestreo separadas cada 10 m (García et al. 2001; Villarreal et al. 2006). Las necrotrampas se dejaron actuar por 24 h, usando pescado descompuesto como cebo. El método Winkler se realizó colectando 1 m² de hojarasca, la cual se cernió y secó en sacos de tela por 48 h. En cada estación de muestreo se registró la temperatura del aire y del suelo, la humedad relativa y el porcentaje de cobertura vegetal arbórea.

Determinación taxonómica. Los estafilínidos fueron determinados taxonómicamente y depositados en la Colección de Insectos de la Universidad del Quindío (CIUQ). Para la determinación a subfamilia y género se usaron claves dicotómicas (Navarrete-Heredia et al. 2002) y algunas determinaciones fueron revisadas por especialistas. Además, con el objetivo de validar la identidad taxonómica de las especies, se realizó Sitio Ubicación Altura la extracción e ilustración del aedeagus en los géneros que presentaron varias especies y se usaron las Unidades Operacionales Taxonómicas (UOT) como sustitutos de las especies (Oliver y Beattie 1993, 1996).

Análisis de datos.La eficiencia de muestreo se estimó mediante curvas de acumulación de especies usando el estimador no paramétrico Jacknife 1 (EstimateS V 6.0b1, Colwell 2000). Para comparar la riqueza de especies entre los elementos del paisaje con porcentaje de cobertura vegetal mayor al 40%, se realizaron curvas de rarefacción (BioDiversity Pro, McAleece et al. 1997). La diversidad alfa se evaluó usando el índice de Shannon (H´) y el índice de dominancia de Simpson (D) (EstimateS V 6.0b1, Colwell 2000). La diversidad beta se obtuvo a partir de la comparación del recambio de especies entre los elementos del paisaje, usando el índice de complementariedad (IC) (Colwell y Coddington 1994). Con el fin de comparar los valores de los índices de Shannon, abundancia y riqueza de especies, se realizó un ANOVA y una prueba a posteriori de Tukey (SPSS 17.0) y se evaluó la correlación de las variables ambientales (Humedad relativa, temperatura ambiental y suelo) y la cobertura arbórea con la riqueza de estafilínidos por medio de una regresión múltiple (Hammer et al. 2001). El escalamiento multidimensional no métrico (NMS) permitió relacionar la composición de los escarabajos estafilínidos con los estados sucesionales, a través del programa PAST (Hammer et al. 2001), empleado el índice de Bray-Curtis como medida de distancia. La prueba de bondad de ajuste fue estimada con la función de Stress, cuyo rango de medida va de 0 a 1, siendo los valores cercanos a 0 indicadores de un buen ajuste. Para detectar diferencias en la composición de especies entre elementos del paisaje, se usó el análisis de similaridades (ANOSIM, Hammer et al. 2001), el cual pone a prueba la hipótesis de no diferencia entre grupos (elementos).

Resultados y Discusión

Patrones generales de la comunidad de estafilínidos. Se encontraron 3065 individuos durante todo el muestreo, distribuidos en 11 subfamilias, 34 géneros y 122 morfoespecies. Las subfamilias más abundantes fueron Aleocharinae (69,6%), Staphylininae (15,3%), Pselaphinae (4,7%), Osoriinae (3,6%) y Tachyporinae (3,1%); aunque estos porcentajes cambian cuando se observa la riqueza de especies en las subfamilias, siendo Aleocharinae (33,6%) la más rica, seguida de Staphylininae (21,3%), Pselaphinae (14,7%) y Paederinae (13,1%). Neobisnius, Belonuchus, Holotrocus y Sepedophilus fueron los géneros más abundantes (Tabla 2). Por otro lado, Omaliinae, Megalopsidiinae y Proteininae fueron menos representativas tanto en abundancia como en riqueza. Las dos primeras subfamilias han sido raramente colectadas en Colombia (Vásquez-Vélez et al. 2010), mientras que Proteininae se registra por primera vez para el país con la descripción de Megarthrus andinus (López-García et al. 2011), colectada en la Reserva Natural La Sonadora y restringida al BM.

Aunque en ninguno de los sitios se colectó el 100% de las especies, en todos ellos se alcanzó porcentajes de representatividad superiores al 55%. PFR, BS, BM mostraron los porcentajes de representatividad más altos, mientras que el porcentaje más bajo fue para PAS (Tabla 3). Esta efectividad de muestreo puede considerarse aceptable, ya que en grupos taxonómicos altamente diversos como Staphylinidae es difícil alcanzar una curva asintótica, y más aún en hábitats tropicales (Novotny y Basset 2000; Jiménez-Valverde y Hortal 2003; Magurran 2004).

PFR tuvo un número de especies observado y esperado más alto que los otros elementos (Jack1 = 91.36). Sin embargo, las curvas de rarefacción indicaron que BS es el hábitat más rico en especies de estafilínidos (Fig. 1), coincidiendo con los valores de diversidad estimados por los índices de Shannon y Simpson. Aunque estos resultados son contradictorios con la riqueza estimada por Jack 1, la rarefacción es un análisis más confiable debido a que permite la comparación de la riqueza entre diferentes sitios y no se ve afectado por la abundancia en cada uno de estos (Gotelli y Colwell 2001; Colwell et al. 2004). Al comparar los elementos del paisaje se encontraron diferencias estadísticamente significativas en el índice de Shannon (F = 223.74; P = 0.0001), la abundancia (F = 11.69; P = 0.0001) y la riqueza (F = 37.846; P = 0.0001) (Fig. 2). Asimismo, al realizar la prueba a posteriori de Tukey HSD para las tres variables, el pastizal se diferenció de los demás elementos del paisaje y el BS se diferenció tanto de PFR como de BM en cuanto a la riqueza y al índice de Shannon (P ≤ 0.05).

Por lo tanto, la alta riqueza y diversidad del BS puede deberse a la presencia de áreas de Chusquea y zonas de alta perturbación con claros de bosque, como ha sido encontrado para especies de invertebrados (Niemela et al. 1996) y estafilínidos (Sanabria et al. 2008) en sitios con alta heterogeneidad vegetal. A pesar de que la PFR y el BM mostraron valores observados de riqueza más altos, la comunidad de estafilínidos no fue la más equitativa ya que pocas especies tuvieron entre 50 y 200 individuos, mientras que muchas otras estuvieron representadas por un único individuo. Estas especies se consideran como raras o visitantes afectando la diversidad local al sobrestimar la riqueza o subestimar la equitatividad de las comunidades biológicas (Magurran 2004; Halffter y Moreno 2005).

Respecto a la relación entre las variables ambientales y la cobertura vegetal con la riqueza de estafilínidos, se encontró dependencia entre algunas de estas variables (F = 27.52; P = 4.2 E-12; R² = 0.6877), evidenciando la respuesta de la comunidad de estafilínidos a las características físicas del hábitat (Peck y Thayer 2003; Pohl et al. 2008). De esta manera, la riqueza de estafilínidos es mayor cuando disminuye la temperatura del suelo (R² = 0.66; t = -1.57; P = 0.01) y cuando los porcentajes de cobertura vegetal aumentan (R² = 0.64; t = 2.54; P = 0.01); mientras que no se ve afectada por la temperatura ambiental (R² = 0.24; t = 0.06; P = 0.95) ni por la humedad relativa (R² = 0.23; t = 1.11; P = 0.26). Asimismo se han encontrado efectos similares de la temperatura del suelo y la cobertura vegetal sobre la diversidad de escarabajos estafilínidos (Woodcock et al. 2005; Hofmann y Mason 2006; Sanabria et al. 2008).

Composición de la comunidad de estafilínidos. El recambio de especies fue alto entre el pastizal y los elementos del paisaje con cobertura de dosel, debido en gran parte a que estos últimos presentaron mayor riqueza de especies. Aunque la complementariedad más alta se observó entre PAS, PF y BS (Tabla 4), la mayoría de los valores IC fueron cercanos a 1. De este modo, la composición de la comunidad de estafilínidos fue diferente en cada elemento muestreado, dado que el 44,26% de las morfoespecies colectadas durante el estudio fueron exclusivas de las diferentes coberturas evaluadas. El elemento con mayor número de especies exclusivas fue BM (17), seguido de PFR y BS (12); mientras que PF solo muestra 9 especies (Tabla 2). En consecuencia estas especies exclusivas contribuyen a los altos valores de diversidad beta y heterogeneidad en este paisaje altoandino (Halffter y Moreno 2005). Además tasas de recambio similares han sido encontradas entre parches boscosos (García et al. 2001; García y Chacón 2005) y entre sistemas productivos con diferentes usos de tierra (Sanabria et al. 2008). Por lo tanto, los distintos elementos del paisaje, principalmente los bosques, han recibido gran importancia para la protección y conservación debido a que son hábitats exclusivos para muchas especies (Olson 1994; García et al. 2001).

De la misma manera, tanto el análisis de similitud ANOSIM (R = 0.377; P = 0.0001) como el escalamiento multidimensional no métrico (NMS, Stress 0.157; P = 0.01) mostraron diferencias significativas en la composición de escarabajos estafilínidos entre los elementos del paisaje evaluados. El pastizal se separó de los elementos con mayor cobertura arbórea; y a su vez PF puede distinguirse del resto de las coberturas. Esta diferenciación muestra el efecto negativo que tiene la conversión de tierras sobre la diversidad de estafilínidos (Andersen y Elten 2000; Pohl et al. 2007). Sin embargo no se logra una diferenciación concreta entre las plantaciones forestales en regeneración y los bosques secundarios (Fig. 3), indicando que estas comparten características físicas y biológicas con los bosques de la zona (Baquero et al. 2010).

Por lo tanto, a pesar de su evidente grado de perturbación antrópica, las plantaciones forestales albergan una riqueza de escarabajos estafilínidos comparable a los bosques secundarios. Estos resultados pueden ser soportados por trabajos realizados con artrópodos de hojarasca (Kattan et al. 2006) y escarabajos pasálidos (Kattan et al. 2010). Además, según Lachat (2004) las plantaciones son lugares que albergan diversidad biológica y permiten mitigar las presiones antrópicas. Por otro lado, dado que estos ecosistemas no son regenerados naturalmente, pueden incrementar su diversidad local como resultado de su heterogeneidad o su cercanía a parches de bosque en regeneración natural (Barlow et al. 2007). A pesar de que los ecosistemas altoandinos han sido considerados menos diversos que aquellos localizados en altitudes menores (Anderson y Ashe 2000), el análisis realizado en este trabajo muestra que estos bosques de alta montaña albergan una alta riqueza y abundancia de escarabajos estafilínidos. Además la heterogeneidad de este paisaje en proceso de reforestación permite que cada elemento contribuya con diferentes especies, muchas de las cuales están restringidas a cierta clase de hábitat o aún pueden considerarse endémicas del área de estudio, llegando a ser un ecosistema prioritario para la conservación biológica (Bubb et al. 2004).

Agradecimientos

Las autoras agradecen al Comité Departamental de Cafeteros del Quindío y al Centro de Estudios e Investigaciones en Biodiversidad de la Universidad del Quindío (CIBUQ) por el apoyo logístico y financiero. A J. L. Navarrete-Heredia, A.F. Newton, G. Cuccodoro y A. Asenjo por su ayuda en la determinación taxonómica y donación de bibliografía. A Carlos Soto por su colaboración en el trabajo de campo.

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