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Introducción
El Psílido Asiático de los Cítricos (PAC) Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Liviidae) es el vector primario de la bacteria Candidatus Liberibacter, causante de la enfermedad más devastadora en cítricos en el mundo conocida como Huanglongbing (HLB) (Da Graça et al. 2016; Olvera-Vargas et al. 2020). El manejo integrado del PAC-HLB se lleva a cabo mediante el empleo de varias prácticas como el uso de plantas certificadas, eliminación de árboles enfermos y control del vector (Mora-Aguilera et al. 2014; SENASICA 2020). El control del vector es la estrategia predominante y se realiza por medio del control químico con insecticidas de diferentes grupos toxicológicos (García-Méndez et al. 2016; SENASICA 2020), práctica que ha repercutido, en algunos casos, en la creación de poblaciones resistentes a insecticidas (Tiwari et al. 2012; García-Méndez et al. 2016; Pérez-Zarate et al. 2016; García-Méndez et al. 2018), contaminación ambiental e impacto en la salud humana (Del Puerto et al. 2014).
Además del uso de insecticidas como principal estrategia de control se han explorado otros productos para el manejo de plagas en diversos cultivos, incluyendo cítricos, como aceites derivados del petróleo con acción insecticida (Martínez-Ferrer et al. 2003; Varela et al. 2004; Chen et al. 2009; Hoy 2011). Diversos estudios reportan que los aceites minerales son seguros a enemigos naturales, no promueven el desarrollo de resistencia, presentan baja toxicidad a vertebrados y su degradación es rápida en el ambiente (Beattie et al. 1995; Rae et al. 1997). Específicamente en cítricos, los aceites muestran efecto tóxico y repelente en el PAC (Leong et al. 2012; Yang et al. 2013) e inhibitorio de la emergencia y alimentación del psílido (Hu et al. 2020). El efecto tóxico se asocia con la interacción entre las propiedades físico-químicas del aceite y las características anatómicas, fisiológicas y de comportamiento del insecto (Nguyen et al. 2007; Najar-Rodríguez et al. 2008; Stadler y Buteler 2009; Buteler y Stadler 2011), provocando asfixia (Kallianpur et al. 2002; Taverner 2002), ruptura del integumento, alteración de la actividad enzimática y hormonal (Smith y Salkeld 1966; Sieburth et al. 1998; Stadler y Buteler 2009; Buteler y Stadler 2011). En cambio, la repelencia se relaciona con la supresión de volátiles liberados por las plantas al formar una fina película sobre la superficie foliar y el efecto directo de los compuestos liberados por la degradación del aceite (Stansly et al. 2002; Ouyang et al. 2008, 2013), además de la inhabilitación de sitios de alimentación y oviposición (Hu et al. 2020). En México se promueve el uso de aceites minerales para el combate de PAC en campo, ya sea empleándolos solos, como coadyuvantes y/o en combinación con insecticidas convencionales (SENASICA 2020), lo que implica cierto riesgo al propiciar una mayor presión de selección al aumentar la persistencia de los insecticidas convencionales (Hernández-Fuentes et al. 2012; Pérez-Zarate et al. 2016). Por ello la tendencia actual en la protección de cultivos se basa en la reducción y sustitución de los productos más tóxicos por otros respetuosos con el medio ambiente y fauna benéfica, y es en este contexto que los aceites minerales podrían jugar un papel importante. Por lo que se planteó como objetivo el evaluar el efecto repelente e inhibitorio de la oviposición de cuatro aceites minerales sobre adultos de PAC, en condiciones controladas, con el fin de encontrar productos alternativos para el manejo integrado de D. citri.
Materiales y métodos
La investigación se realizó de septiembre a febrero de 2017-2018, bajo condiciones controladas, en el laboratorio e invernadero de Insectos Vectores del Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, Texcoco, Estado de México, México.
Cría de Diaphorina citri.
Se utilizaron individuos de una colonia de D. citri existente en el área de Insectos Vectores, la cual se mantiene desde el 2009, con aproximadamente 1000 adultos (proporción sexual 1♂:1♀) que se recolectaron en follaje de naranja Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. Valencia (Rutaceae) y plantas de limonaria Murraya paniculata (L.) Jack (Rutaceae) en la comunidad de Cazones de Herrera, Veracruz, México, misma que se mantuvo bajo cría continua y aislada en invernadero. Para incrementar la colonia, los adultos se introdujeron en jaulas entomológicas (60 x 40 x 60 cm) cubiertas con tela de organza, donde se colocaron, de manera simultánea, plantas de limonaria y naranja de 120 d de edad, en bolsas de plástico de 5 L que contenían una mezcla de vermicomposta, tierra de hoja y vermiculita (3:2:1) como medio de soporte y nutrición. Los adultos se mantuvieron sobre las plantas durante una semana para que ovipositaran, después se retiraron con un aspirador bucal y las plantas infestadas se mantuvieron en condiciones de invernadero (27 ± 5 °C, HR 60 ± 5 % y 12 h de fotoperiodo) hasta la emergencia de los nuevos adultos; proceso que se realizó periódicamente para mantener alta población de cría y para contar con material biológico durante el experimento.
Aceites minerales evaluados y preparación.
Se evaluaron cuatro aceites minerales de uso común para el control de D. citri en las principales zonas productoras de cítricos en México (SENASICA 2020). Se evaluaron los productos: Akaroil® (Velsimex, Ciudad de México, México, aceite mineral 98,5 %, residuo insulfonable (UR = 92 %); Anasef-T® (Agricultura Nacional de Jalisco, Jalisco, México, aceite parafínico de petróleo 80 %, (UR no disponible); Saf-T-Side® (Distribuciones Imex, Jalisco, México, aceite parafínico de petróleo 80 %, (UR = 92 %) y Stylet Oil® (Gowan Mexicana, Baja California, México, aceite mineral 97,1 % (UR = 99 %). Los productos se diluyeron en agua destilada con Inex-A® (Cosmocel, Nuevo León, México, alcohol graso etoxilado 20,2 %) al 0,1 % como adherente.
Bioensayo de repelencia.
La repelencia se evaluó con el método de cilindro (olfatómetro) propuesto por Schuster et al. (2009) con ligeras modificaciones. Para ello se construyó una arena experimental conformada por un vaso desechable de polipropileno (Cristal®, Bosco, México; de 250 mL), con tres orificios; dos laterales (Ø 4.0 cm) cubiertos por una malla fina para permitir la ventilación y uno frontal medio (Ø 0,8 cm) con un tapón extraíble de corcho. La tapa del vaso se perforó para acoplar un vial de cristal de 5 mL con agua de la llave, en el cual se sumergió y sujetó el peciolo de una hoja de naranja C. sinensis previamente inmersa por 5 s en los aceites minerales. El vial y hoja se encerraron acoplando la tapa con el vaso en posición invertida. Por último, por el orificio medio, se introdujeron 20 adultos (proporción sexual 1♂:1♀) de 3 a 6 d de emergidos y 2 h en ayuno previo. Las arenas experimentales se mantuvieron a 27 ± 5 °C, HR 60 ± 5 % y 12 h de fotoperiodo.
La repelencia se midió por la diferencia entre insectos posados y no posados en la hoja testigo comparada con las hojas tratadas a las 4, 5, 6 y 24 h después de la introducción de los insectos, y se expresó en porcentaje (20 adultos repelidos = 100 % repelencia en cada repetición). El porcentaje de repelencia aceptable para el testigo fue ≤ 12 % (Robertson et al. 2007).
Bioensayo de inhibición de oviposición.
Para llevar a cabo esta prueba se utilizó la misma arena experimental empleada en los ensayos de repelencia con ligeras modificaciones. En lugar de una hoja se seleccionaron brotes vegetativos de naranja C. sinensis mismos que se sumergieron por 5 s en los aceites minerales y dejaron secar a temperatura ambiente durante 30 min. El vial y brote se encerraron acoplando la tapa con el vaso en posición invertida. Por último, por el orificio medio, se introdujeron 20 adultos (proporción sexual 1♂:1♀) de 3 a 6 días de emergidos y 2 h en ayuno previo. Las arenas experimentales se mantuvieron a 27 ± 5 °C, HR 60 ± 5 % y 12 h de fotoperiodo. Finalmente, transcurridas 48 h, después de la introducción de los psílidos, se realizaron las evaluaciones por medio del conteo de número de huevos desovados en cada uno de los tratamientos con la ayuda de un microscopio estereoscópico. El número de huevos desovados en el testigo se tomó como un 100 %.
Selección de dosis a evaluar.
Para ambos bioensayos y para cada producto primero se realizó un bioensayo preliminar para determinar la ventana de respuesta biológica donde se utilizaron concentraciones logarítmicas en un rango de 0,00001 a 10 %, con el fin de detectar las dosis que ocasionaban repelencia e inhibición de entre 5 y 100 %. Después con los resultados obtenidos y para cada producto, se seleccionaron de siete a ocho concentraciones intermedias, en un rango de 0,000001 a 3,5 % (0,00001 a 35 mg/mL), para realizar el bioensayo completo. Para cada concentración y repetición siempre se incluyó un testigo con base de agua más Inex-A®, se trataron 20 adultos de PAC y se realizaron cinco repeticiones en tiempos diferentes. Se utilizó un diseño experimental completamente al azar.
Análisis estadístico.
Los datos de repelencia e inhibición de oviposición se corrigieron con la repelencia y oviposición observada en el testigo por medio de la ecuación de Abbott (1925), y se sometieron a un análisis de varianza SAS/STAT 9.1 (SAS 2004), prueba de comparación de medias de Tukey (p ≤ 0,05) y análisis Probit para obtener los valores de la línea de regresión y la concentración repelente media (CR50) e inhibitoria media (CIO50), que se expresaron en mg/mL. También se determinó el índice de repelencia (IR) propuesto por Lin et al. (1990), para comparar los efectos de las dosis, este índice se calculó con la formula IR = 2G / (G + P), donde G = porcentaje de insectos posados en el tratamiento y P = porcentaje de insectos posados en el testigo. Los índices se clasificaron como IR = 1 concentración neutra, IR < 1 concentración repelente e IR > 1 concentración atrayente.
Resultados
Los cuatro aceites minerales evaluados mostraron efecto repelente en todas las horas de evaluación; dicha actividad se relacionó positivamente con la concentración.
La repelencia promedio más alta (≥ 90 %) para todos los aceites se obtuvo al aplicar la concentración de 35 mg/mL y el efecto se mantuvo estable (p ≤ 0,05) y en algunos casos se acentuó a través del tiempo (Tabla 1). No se detectaron diferencias significativas (p ≤ 0,05) entre los diferentes tiempos para cada producto a la concentración alta, pero sí entre concentraciones y producto. Para lograr un efecto repelente significativo (> 50 %) con Akaroil, Anasef-T, y Stylet- Oil, se requirió aplicar concentraciones superiores a 6,0 mg/mL, mientras que el mismo efecto con Saf-T-Side se logró con 0,6 mg/mL.
Los valores de la concentración repelente media (CR50) en los cuatro aceites oscilaron entre 0,14 y 3,78 mg/mL. Destacó Saf-T-Side, con la menor CR50 = 0,24 mg/mL en promedio en los cuatro tiempos seguido por Anasef-T (1,61 mg/mL), Akaroil (2,90 mg/mL) y Stylet-Oil (3,34 mg/mL) (Tabla 1). A las 24 h después de la aplicación se logró la mayor actividad repelente a nivel de CR50 en Saf-T-Side (0,4 mg/mL a las 24 h) y Anasef-T (1,33 mg/mL a las 24 h) (Tabla 1). En general actividad repelente ≥ 90 % se observó desde las 3 h al aplicar la concentración de 35 mg/mL; el efecto se mantuvo estable por varias horas y en algunos casos como en Akaroil y Saf-T-Side se incrementó a las 24 h.
El valor de la pendiente para todos los tratamientos osciló entre 0,53 ± 0,09 y 0,96 ± 0,16 lo cual indica que la población no responde de forma uniforme a la selección con los productos evaluados (Tabla 1). El efecto repelente de cada uno de los productos fue similar y se confirmó con los valores de los IR < 1 estimados al aplicar concentraciones mayores de 1 mg/mL de cada uno de los aceites, acción que se mantuvo hasta las 24 h postaplicación (Tabla 1). Sin embargo, la actividad de los aceites disminuyó en función de la reducción en la concentración.
Tabla 1 Repelencia (%) de adultos de Diaphorina citri a las 4, 5, 6 y 24 h después de la aplicación de cuatro aceites minerales.
| Concentración mg/mL | AKAROIL | ||||||||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Rep, (%)1 | IR2 | CL3 | Rep, (%) | IR | CL | Rep, (%) | IR | CL | Rep, (%) | IR | CL | ||
| 4 h | 5 h | 6 h | 24 h | ||||||||||
| 35 | 93,33 a5 | 0,13±0,07 | R | 95,00 a | 0,10±0,01 | R | 91,67 a | 0,16±0,07 | R | 96,67 a | 0,07±0,07 | R | |
| 10 | 75,00 b | 0,42±0,13 | R | 78,33 b | 0,38±0,07 | R | 83,33 a | 0,29±0,07 | R | 81,67 b | 0,32±0,20 | R | |
| 6 | 50,00 c | 0,69±0,13 | R | 53,30 c | 0,67±0,07 | R | 58,33 b | 0,60±0,15 | R | 61,67 c | 0,58±0,7 | R | |
| 2 | 33,33 d | 0,82±0,07 | R | 35,00 d | 0,82±0,00 | R | 33,33 c | 0,81±0,07 | R | 46,67 d | 0,72±0,07 | R | |
| 1 | 28,33 de | 0,86±0,07 | R | 30,00 d | 0,86±0,13 | R | 30,00 cd | 0,83±0,13 | R | 33,33 e | 0,82±0,15 | R | |
| 0,10 | 16,67 ef | 0,93±0,07 | N | 18,33 e | 0,93±0,07 | N | 18,33 de | 0,91±0,07 | R | 21,67 f | 0,90±0,07 | R | |
| 0,01 | 8,33 f | 0,98±0,13 | A | 8,33 f | 0,99±0,07 | A | 10,00 ef | 0,96±0,13 | A | 11,67 fg | 0,96±0,07 | A | |
| Testigo | 5,00 f | - | - | 6,67 f | - | - | 1,67 f | - | - | 5,00 g | - | - | |
| Pr > X2 | < ,0001 | < ,0001 | < ,0001 | < ,0001 | |||||||||
| X2 | 29,92 | 36,98 | 23,35 | 37,09 | |||||||||
| CR50 | 3,78(1,50-11,33)4 | 3,68(1,68-8,90) | 2,24 (0,62-8,90) | 1,92 (0,73-5,02) | |||||||||
| b±s | 0,89±0,16 | 0,96±0,16 | 0,79+-0,16 | 0,83±0,14 | |||||||||
| ANASEF-T | |||||||||||||
| 35 | 96,67 a | 0,07±0,07 | R | 96,67 a | 0,07±0,07 | R | 95,00 a | 0,10±0,13 | R | 96,67 a | 0,07±0,07 | R | |
| 10 | 85,00 b | 0,27±0,00 | R | 85,00 b | 0,27±0,00 | R | 83,33 a | 0,30±0,07 | R | 81,67 b | 0,32±0,07 | R | |
| 6 | 66,67 c | 0,52±0,15 | R | 66,67 c | 0,52±0,07 | R | 63,33 b | 0,56±0,07 | R | 65,00 c | 0,53±0,13 | R | |
| 2 | 51,67 d | 0,67±0,07 | R | 50,00 d | 0,69±0,13 | R | 46,67 d | 0,73±0,07 | R | 45,00 d | 0,73±0,13 | R | |
| 1 | 38,33 e | 0,79±0,07 | R | 36,67 e | 0,80±0,07 | R | 33,33 cd | 0,83±0,15 | R | 33,33 e | 0,82±0,07 | R | |
| 0,35 | 31,67 e | 0,84±0,07 | R | 30,00 e | 0,85±0,00 | R | 28,33 d | 0,87±0,15 | A | 26,67 e | 0,86±0,07 | R | |
| 0,10 | 30,00 e | 0,85±0,13 | R | 28,33 e | 0,86±0,07 | R | 28,33 d | 0,87±0,15 | A | 26,67 e | 0,86±0,07 | R | |
| Testigo | 5,00 f | - | - | 5,00 f | - | - | 6,67 e | - | - | 3,33 f | - | - | |
| Pr > X2 | < ,0001 | < ,0001 | < ,0001 | 0,0011 | |||||||||
| X2 | 36,57 | 38,83 | 31,88 | 10,58 | |||||||||
| CR50 | 1,46(0,62 - 3,18) | 1,57(0,70 - 3,32) | 2,11(0,89 - 5,17) | 1,33 (0,05-18,05) | |||||||||
| b±s | 0,86 ± 0,14 | 0,89±0,14 | 0,88± 0,16 | 0,61±0,19 | |||||||||
| SAF-T-SIDE | |||||||||||||
| 35 | 91,67 a | 0,16±0,07 | R | 91,67 a | 0,16±0,07 | R | 95,00 a | 0,10±0,13 | R | 95,00 a | 0,10±0,22 | R | |
| 10 | 83,33 ab | 0,30±0,07 | R | 86,67 ab | 0,25±0,07 | R | 90,00 a | 0,19±0,00 | R | 93,33 a | 0,13±0,07 | R | |
| 1 | 70,00 b | 0,49±0,13 | R | 73,33 b | 0,44±0,07 | R | 75,00 b | 0,41±0,13 | R | 78,33 a | 0,37±0,07 | R | |
| 0,60 | 50,00 c | 0,70±0,00 | R | 53,33 c | 0,66±0,15 | R | 53,33 c | 0,65±0,07 | R | 56,67 b | 0,63±0,20 | R | |
| 0,20 | 41,67 cd | 0,77±0,15 | R | 43,33 cd | 0,75±0,15 | R | 46,67 cd | 0,71±0,20 | R | 46,67 b | 0,72±0,20 | R | |
| 0,10 | 36,67 cd | 0,81±0,20 | A | 38,33 d | 0,79±0,20 | R | 40,00 d | 0,77±0,13 | R | 41,67 b | 0,76±0,20 | R | |
| 0,01 | 35,00 d | 0,82±0,22 | A | 36,67 d | 0,80±0,07 | R | 36,67 d | 0,79±0,07 | R | 41,67 b | 0,76±0,07 | R | |
| Testigo | 6,67 e | - | - | 5,00 e | - | - | 3,33 e | - | - | 5,00 c | - | - | |
| Pr > X2 | < ,0001 | < ,0001 | < ,0001 | < ,0001 | |||||||||
| X2 | 36,90 | 34,92 | 33,95 | 24,69 | |||||||||
| CR50 | 0,38(0,11-1,08) | 0,25 (0,06-0,70) | 0,18 (0,04-0,49) | 0,14 (0,02-0,49) | |||||||||
| b±s | 0,53±0,09 | 0,54±0,09 | 0,58±0,10 | 0,58±0,12 | |||||||||
| STYLET- OIL | |||||||||||||
| 35 | 90,00 a | 0,19±0,13 | R | 91,67 a | 0,16±0,15 | R | 93,33 a | 0,13±0,07 | R | 91,67 a | 0,16±0,07 | R | |
| 10 | 58,33 b | 0,60±0,07 | R | 61,67 b | 0,58±0,07 | R | 63,33 b | 0,56±0,07 | R | 61,67 b | 0,58±0,07 | R | |
| 6 | 48,33 bc | 0,70±0,07 | R | 48,33 c | 0,70±0,07 | R | 51,67 c | 0,68±0,07 | R | 53,33 bc | 0,67±0,07 | R | |
| 2 | 41,67 cd | 0,75±0,07 | R | 41,67 c | 0,76±0,07 | R | 43,33 cd | 0,76±0,07 | R | 50,00 c d | 0,70±0,13 | R | |
| 1 | 40,00 cd | 0,77±0,13 | R | 38,33 c | 0,79±0,07 | R | 40,00 d | 0,78±0,13 | R | 41,67 de | 0,77±0,07 | R | |
| 0,35 | 36,67 d | 0,79±0,15 | R | 38,33 c | 0,79±0,15 | R | 36,67 d | 0,81±0,07 | R | 33,33 e | 0,83±0,07 | R | |
| 0,10 | 16,67 e | 0,93±0,07 | N | 16,67 d | 0,93±0,13 | A | 16,67 e | 0,94±0,07 | A | 13,33 f | 0,96±0,07 | A | |
| Testigo | 3,33 f | - | - | 5,00 d | - | - | 6,67 f | - | - | 6,67 f | - | - | |
| Pr > X2 | < ,0001 | < ,0001 | < ,0001 | < ,0001 | |||||||||
| X2 | 25,98 | 24,79 | 32,59 | 43,41 | |||||||||
| CR50 | 3,31 (1,32-10,84) | 3,41 (1,34-11,64) | 3,34(1,51-8,90) | 3,32 (1,70-7,34) | |||||||||
| b±s | 0,69±0,13 | 0,73±0,15 | 0,79±0,14 | 0,82±0,12 | |||||||||
1Rep: Repelencia; 2IR: Índice de repelencia; 3 Clasificación: R: Repelente; N: Neutral; A = Atrayente; 4Intervalos de confianza a 95 %. b: Pendiente de la línea de regresión. s: Error estándar. 5Medias con distinta letra en una columna son estadísticamente diferentes (Tukey p ≤ 0,05). n = 800 insectos tratados
Los cuatro aceites ocasionaron una inhibición de la oviposición. A la concentración de 1 mg/mL se observó una reducción de la oviposición ≥ 93,63 %; el comportamiento fue similar en los cuatro aceites evaluados (p < 0,05) (Tabla 2). La concentración inhibitoria media (COI50) en los cuatro productos evaluados osciló entre 0,0006 y 0,003 mg/mL y el valor de la pendiente en todos los casos fue menor a la unidad, lo cual indica respuesta heterogénea de los adultos. Anasef-T fue el aceite que mostró el mejor efecto inhibitorio hasta dosis de 0,001 mg/mL (Tabla 2).
Tabla 2 Inhibición de oviposición (%) de Diaphorina citri a las 48 h después de la aplicación de cuatro aceites minerales.
| Concentración (mg/mL) | AKAROIL | ANASEF-T | SAF-T-SIDE | STYLET-OIL |
|---|---|---|---|---|
| Inhibición (%) | ||||
| 1,00 | 93,63 a1 | 94,67 a | 94,67 a | 96,08 a |
| 0,35 | 77,71 ab | - | - | - |
| 0,1 | 73,89 bc | 90,00 a | 74,00 b | 77,78 b |
| 0,035 | 63,69 bcd | - | 68,67 b | 69,93 b |
| 0,01 | 58,60 cd | 84,67 ab | 67,33 b | 67,32 cb |
| 0,0035 | - | 75,33 bc | 50,00 c | - |
| 0,001 | 52,23 de | 66,00 c | 41,33 c | 49,67 cd |
| 0,00035 | - | - | 25,33 d | - |
| 0,0001 | 36,31e | 48,67 d | - | 35,29 de |
| 0,000035 | - | 28,67 e | - | - |
| 0,00001 | - | - | - | 31,37 e |
| Testigo | 0,00 f | 0,00 f | 0,00 e | 0,00 f |
| N | 800 | 800 | 800 | 800 |
| Pr > X2 | <,0001 | <,0001 | <,0001 | <,0001 |
| X2 | 26,62 | 39,89 | 36,48 | 39,34 |
| CIO50 | 0,001(0,0002-0,004) | 0,0002 (0,00005-0,0005) | 0,003(0,001-0,007) | 0,0006 (0,0001-0,002) |
| b±s | 0,36 ± 0,07 | 0,50 ± 0,08 | 0,57 ± 0,09 | 0,38 ± 0,06 |
b: Pendiente de la línea de regresión; s: error estándar; - Dosis no evaluada; 1Medias con distinta letra en la misma columna son estadísticamente diferentes (Tukey p ≤ 0,05).
Para ambos ensayos se observó que existe una relación directa entre la concentración utilizada y la respuesta; es decir, a mayor concentración mayor es el efecto repelente e inhibitorio de la oviposición, aunque el grado de actividad depende del producto evaluado (Tabla 3). Como se puede observar en la Tabla 3 la aplicación de dosis de 1 mg/mL, con todos los aceites, es suficiente para inhibir en más del 90 % la oviposición, en cambio sí se requiere causar un efecto repelente similar se necesitan aplicar dosis de 35 mg/mL.
Tabla 3 Relación repelencia e inhibición de oviposición (%) de Diaphorina citri a las 24 y 48 h, respectivamente, después de la aplicación de cuatro aceites minerales.
| Concen. mg/mL | AKAROIL | ANASEF | SAF-T-SIDE | STYLET-OIL | ||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Rep. 1 | IO2 | Rep. | IO | Rep. | IO | Rep. | IO | |
| 35,00 | 96,6 | - | 96,6 | - | 91,6 | - | 95,0 | - |
| 10,00 | 81,6 | - | 81,6 | - | 61,6 | - | 93,3 | - |
| 6,00 | 61,6 | - | 65,0 | - | 53,3 | - | - | - |
| 1,00 | 33,3 | 93,6 | 33,3 | 94.6 | 41,6 | 94,6 | 78,3 | 96,0 |
| 0,35 | - | 77,7 | 26,6 | - | 33,3 | - | - | - |
| 0,10 | 21,6 | 73,8 | 26,6 | 90.0 | 13,3 | 74,0 | 41,6 | 77,7 |
| 0,035 | - | 63,6 | - | - | - | 68,6 | - | 69,9 |
| 0,01 | 11,6 | 58,6 | - | 84.6 | - | 67,3 | 41,6 | 67,3 |
| 0,001 | - | 52,2 | - | 66.0 | - | 41,3 | 49,6 | |
| 0,0001 | - | 36,3 | - | 48.6 | - | - | 35,2 | |
| Testigo | 5,0 | 00,0 | 3,3 | 00.0 | 6,6 | 0,0 | 5,0 | 0,0 |
1Rep: Repelencia; 2IO: Inhibición de Oviposición; - Dosis no evaluada.
Discusión
Los resultados obtenidos en este estudio muestran que los aceites minerales evaluados tienen la capacidad de repeler a adultos e inhibir la oviposición de D. citri, hallazgo que coincide con lo obtenido por diversos autores para el control de diversas plagas asociadas a los cítricos (Rae et al. 1997; Chen et al. 2009; Hoy 2011). El alto nivel de repelencia obtenido por los aceites evaluados se atribuye, entre otros, a la persistencia; característica relacionada con la viscosidad y la baja volatilidad de los aceites (Najar-Rodríguez et al. 2008). El grado de viscosidad y densidad de los aceites los hace más pesados y por ello son retenidos por más tiempo sobre la hoja, de modo que las sustancias repelentes se liberan gradualmente, retrasando o evitando el arribo de los insectos a la planta tratada (Najar-Rodríguez et al. 2008; Stadler y Buteler 2009). Repelencia similar (> 59 %) a la encontrada en este estudio, reportan varios autores al aplicar diferentes aceites como Caltex®, Enspray 99, y D-C-Tron Plus (Leong et al. 2012; Ouyang et al. 2013; Yang et al. 2013) y, se asemejan a los obtenidos en el caso de Stylet-Oil® a dicha concentración, sin embargo, difieren de los obtenidos por Poerwanto et al. (2012) al aplicar Sunspray UltraFine® y Enspray 99® a 2 %; ellos obtuvieron repelencia de 61% y 57 %, respectivamente, en condiciones de laboratorio. El efecto repelente e inhibitorio de la oviposición de los aceites minerales se relaciona con la formación de una fina película sobre los tejidos de las plantas, después de la aplicación, lo cual interfiere con la emisión de volátiles liberados por las plantas, lo cual dificulta el reconocimiento del huésped por el insecto fitófago (Ouyang et al. 2008; Poerwanto et al. 2012). Ouyang et al. (2013) también señalaron que la respuesta diferencial en repelencia y deterrencia en oviposición causada por los aceites se relaciona con los porcentajes de masa y distribución de carbonos en la molécula, pero no con los emulsificantes en la formulación; por consiguiente, la correcta selección del aceite, combinación de dosis y cobertura adecuadas podría propiciar niveles de repelencia óptimos. Al parecer la mayor efectividad para reducir las poblaciones de D. citri e incidencia de HLB, en condiciones de campo, se logra con aceites cuya molécula contiene C22, C23, y C24, debido a que estos tienen un tamaño óptimo que les permite entrar por las estomas y bloquear la liberación de volátiles de la planta. Sin embargo, y debido a que los aceites actúan de manera moderada, en comparación con un insecticida convencional, debido a su rápida degradación en el ambiente, es importante aplicar los aceites de manera frecuente (cada 9 días), justo antes de la época de brotación (Rae et al. 1997; Ouyang et al. 2013). Además, el hecho de que los aceites presenten actividad repelente y/o inhibitoria de la oviposición sobre adultos de PAC permite inferir que el uso adecuado de éstos (composición, dosis, cobertura, velocidad de aplicación, etc.) coadyuvaría a retrasar y reducir el riesgo de diseminación del HLB, debido a que los aceites, al alterar el comportamiento de búsqueda de huéspedes, pueden reducir o retrasar el arribo y contacto de la población de insectos vectores, y con ello disminuir la alimentación y adquisición de la bacteria y por tanto el número de vectores virulíferos, lo que implica una baja en la tasa de transmisión (Leong et al. 2012; Vidal et al. 2012; Hu et al. 2020). Aunado a lo anterior, Rae et al. (1997) y Ouyang et al. (2013) señalaron que los aceites son una alternativa viable para el manejo del psílido, por ser compatibles con otras opciones de bajo riesgo, como feromonas, aceites vegetales, jabones, hongos entomopatógenos, depredadores y parasitoides, lo que permitiría su incorporación a un programa de Manejo Integrado de Plagas.
La efectividad de los aceites, como se observó en este estudio, depende de la concentración; pero también el aumento de ésta incrementa el riesgo de fitotoxicidad razón por la cual es importante la aplicación de las concentraciones efectivas. En este caso particular, se puede lograr un buen efecto repelente e inhibitorio de la oviposición de D. citri con la aplicación de los aceites a concentraciones de 10 mg/ml (equivalente a la aplicación en campo a una concentración de 1% v/v). Recomendable también es el evitar la aplicación de los aceites en ambientes con temperaturas superiores a 35 °C o por debajo de 5 °C y en condiciones de sequía, sobre plantas muy debilitadas por ataques de plagas o con deficiente estado nutricional (Stadler y Buteler 2009; Buteler y Stadler 2011).
En este contexto se sugiere se realicen estudios profundos, en condiciones de campo, con el fin de obtener información sobre la efectividad de los aceites al interaccionar con los diversos factores prevalecientes para determinar si éstos pueden constituirse en un componente potencial en el manejo integrado de D. citri.
Conclusiones
Los aceites minerales tienen la capacidad de repeler a adultos e inhibir la oviposición de D. citri. El efecto repelente tuvo una relación positiva al aumento de la concentración. Las concentraciones de 35 mg/mL en todos los productos evaluados consiguieron una repelencia ≥ 90 %. Dosis de 1 mg/mL, con todos los aceites, fueron suficientes para inhibir hasta en 90 % la oviposición. Por tanto, se infiere que los aceites minerales podrían representar una herramienta útil en campo para disminuir y retrasar el arribo de D. citri en plantaciones de cítricos.
