La enfermedad del Mal de Panamá

Las plantaciones bananeras se ven afectadas por diferentes tipos de enfermedades, entre la que se encuentra la enfermedad conocida como Mal de Panamá o también llamada marchitez por Fusarium [⁴]. Ésta es causada por el hongo Fusarium oxysporum f. sp. cubense Raza 4 Tropical (FocR4T) [⁵]. Se cree que este agente patógeno tuvo su origen en el sudeste asiático [⁴] y se ha propagado rápidamente a nivel mundial, siendo considerada altamente destructiva para las plantaciones. El primer hallazgo del hongo Fusarium oxysporum f.sp. cubense se registró como la raza 1, patógeno que ha mutando y ha evolucionado hacia la raza 4. Dicha evolución hace que las plantaciones sean más vulnerables a ser infectadas, debido a que no tienen la capacidad de inhibir la acción del agente patógeno mutado [⁶]. No obstante, varios países han confundido esta enfermedad con el falso Mal de Panamá, que fue descrita por Deacon en 1985 [⁷,⁸]. La confusión se debe a que las plantas presentan síntomas similares, sin embargo, el falso Mal de Panamá no es considerada una enfermedad de alto riesgo para las plantaciones, sino una fisiopatía debido a encharcamientos, mal manejo del riego y la fertilización [⁶,⁹]. La aparición de la marchitez por Fusarium se ha registrado en diferentes países: en Australia apareció en 1876, en Ecuador en 1929, en la ciudad de Almirante en Panamá entre los años 1890 y 1910, de allí nace el nombre con el que se conoce en la actualidad [¹⁰]. La forma de propagación de este hongo en las plantas comienza por una penetración por la cofia de la raíz, luego se extiende por el ápice de esta, alcanzando el tejido vascular, hasta llegar a las hojas y los frutos. En la planta se producen diferentes síntomas a causa de esta enfermedad, por ejemplo, las hojas pueden permanecer verdes hasta que el peciolo se dobla y colapsa, las hojas pueden presentar un color amarillo en los bordes, este síntoma se propaga de las hojas adultas a las más jóvenes [¹¹]. En el interior de la planta se producen manchas o rayas marrones en los vasos situados en la cara interior de las láminas foliares del pseudotallo, en el rizoma de la planta se presenta una decoloración vascular, la cual se torna de una tonalidad rojiza a marrón oscuro, que es más evidente en la zona de densa vascularización [⁵].

Los síntomas antes mencionados se perciben aproximadamente entre los 5 y los 6 meses después de la siembra [¹¹]. Se ha logrado observar que las plantas jóvenes son más susceptibles a este tipo de hongo. La enfermedad se puede propagar dentro de las plantaciones debido a varios factores como lo son: el suelo, agua, herramientas, ropa, botas, material de siembra entre otras [¹¹]. El mayor problema que ocasiona esta enfermedad es que los frutos producidos son pequeños y sin valor comercial, lo que conlleva a grandes pérdidas a nivel económico.

Hongo Fusarium oxysporum f. sp. cubense Raza 4 Tropical (syn: Fusarium odoratissimum)

Este tipo de género pertenece a un grupo de hongos filamentosos y cosmopolitas. Taxonómicamente se clasifica en la división Ascomicota, de la clase Sordariomycetes, del orden Hypocreales, perteneciente a la familia Nectriaceae, del género Fusarium, de la especie F. oxysporum y clasificado en la sub especie F. oxysporum f sp. cubense. Una de sus principales características es que presenta conidios en forma de canoa o plátano [¹²]. Este hongo tiene la capacidad de crecer hasta temperaturas cercanas a los 37 °C. Son considerados hongos de campo por los daños ocasionados en diversas plantaciones, teniendo la capacidad de sobrevivir en el suelo como micelio o como esporas cuando no tiene un anfitrión donde hospedarse. No obstante, en el año 2018 se clasificó el Fusarium raza 4 como Fusarium odoratissimum, según el estudio realizado por Maryati et al. [¹³], debido a la tabicación de sus macroconidias (0 a 6 septadas) y microconidias (0 a 3 septadas), las cuales no son características comunes para Fusarium oxysporum; sin embargo, en los reportes analizados en esta revisión, se evidenció que se sigue atribuyendo el mal de Panamá al hongo Fusarium oxysporum cubense raza 4 [¹⁴,¹⁵], y no al descrito en el estudio de Maryani et al. [¹³].

Las variedades del Fusarium oxysporum, afectan varios tipos de plantaciones como por ejemplo cultivos de tomates, papas, melones y bananos, entre otros [¹⁶]. Este agente patógeno es transmitido por el suelo, causando un daño vascular en las plantaciones [¹⁷]. La interacción entre el hospedero y el hongo es de tipo hemibiotrofa, al inicio se genera una relación biotrófica, posteriormente se da la muerte de tejido del huésped, debido a una relación necrotrófica [²,¹⁸,¹⁹].

El hongo Fusarium oxysporum cubense, tiene cuatro tipos de razas que atacan diversas clases de bananos, por ejemplo la raza 1, afecta los bananos del tipo AAA, ABB y ABB como lo son los tipos 'Gros Michel', 'Pome', 'Pisang Awak', respectivamente; la raza tipo 2 ataca al tipo ABB como el 'Bluggoe', la raza 3 provoca efectos leves sobre las plantaciones. Sin embargo, ya no hace parte de Foc, la raza tropical 4 (TR4), es la que está provocando más diseminación a nivel mundial puesto que ataca a los bananos de tipos Cavendish, además, de todas las variedades que se mencionaron anteriormente, es decir su rango de propagación es mucho mayor, considerándose el patógeno más destructivo para las plantaciones bananeras [¹⁸]. Se estima que para el año 2070, se dará un incremento del 50 % en el área sembrada de banano y plátano [¹⁸], haciendo necesario buscar alternativas para controlar o inhibir, la presencia del Fusarium.

Propagación del Mal de Panamá en el mundo

La aparición de este hongo tuvo su primer reporte en el sureste asiático en 1967, pero fue solo hasta 1977 donde se verificó mediante pruebas de patogenicidad su existencia. En 1962, Couard y colaboradores [¹⁰] plantearon la hipótesis de la posible ruta de propagación de esta enfermedad, originándose en América y dándose su ingreso por Martinica y Jamaica; para extenderse posteriormente a América Central y diseminarse hasta América del Sur.

Es apenas en 2013 que se reporta su llegada al oeste africano. La raza 1 llegó a América Central a mediados del siglo XX [¹⁰], por esto se sustituyeron las plantas por una variedad más resistente conocida como Cavendish; sin embargo, con la aparición del Foc R4T, se observó que este tipo de banano también era susceptible a ser invadido por este patógeno. Para el año 2019 dicho hongo se encontraba en pocos países, como se observa en el mapa de la Figura 1, donde aparecen los países con presencia de la R4T, no obstante, en 2023 la presencia de este hongo se encontró en más de 135 países [¹⁰,²⁰], hecho que es de gran importancia y preocupación, debido a las graves consecuencias que trae para los cultivos y que genera un gran reto para disminuir su propagación en el mundo.

Figura 1 Distribución para el año 2019 del Fusarium oxisporum f. sp. cubense R4T a nivel mundial [²¹]. 

Consecuencias ocasionadas por el Mal de Panamá

En las décadas del 50 y 60 del siglo pasado, debido al Mal de Panamá, se produjo a nivel mundial la mayor pérdida tanto económica como de terreno óptimo para la siembra del banano, por ejemplo, en Ecuador se estimaron perdidas en alrededor de 170 000 hectáreas [¹⁰]. Producto de la diseminación de esta enfermedad en las regiones agrícolas de Taiwán, antes de 1970, habían más de 50 000 hectáreas de banano, pero a inicios de dicha década esta cifra se redujo hasta 5 000 hectáreas. Se estima que las pérdidas ocasionadas en América debido a la raza 1 fueron cercanas a US $2300 millones. Por otro lado, en Indonesia la raza 4 destruyó 8 millones de plantas, en China en el periodo de 2006 a 2010 se infectaron más de 40 000 hectáreas; caso parecido le sucedió a Filipinas que pasó de 700 hectáreas afectadas en 2005 a 15 000 para el año 2007. Las pérdidas económicas estimadas para el continente africano y Oceanía son de aproximadamente US $10 000 000 [²¹]. La aparición de esta enfermedad obligó a la industria bananera a cambiar los cultivos de banano de la variedad Gros Michel, por una variedad resistente al Fusarium oxisporum cubense sp.; sin embargo, en diferentes estudios se ha demostrado la aparición de nuevas razas del Foc, lo que conlleva que las actuales variedades de banano sean susceptibles a esta enfermedad, y se sugiere que la resistencia de las nuevas variedades de bananos sea menor a 10 años [²⁰].

Mal de Panamá en Colombia

En Colombia el sector agrícola ocupa el séptimo lugar en contribución al PIB con un 6,9 % [²²] y los productos que mayor aportan a este porcentaje gracias a la cantidad de exportaciones son el café, el banano y aceite de palma, respectivamente, que suman un 83,7 % del total de exportaciones de este sector [²³]. Antioquia es el principal exportador de banano en Colombia, generando ingresos al país por más de 1000 millones de dólares [²⁴,²⁵]. El primer registró de la aparición del hongo Fusarium oxysporum f. sp. cubense raza 4 en el país fue en al año 2019, en el departamento de la Guajira, el cual proliferó en 190 hectáreas [²⁶], produciendo una disminución en los indicadores de exportación [²¹], además, de generar una gran preocupación y alarma a nivel nacional en el sector bananero. Por lo cual, la Asociación de Bananeros de Colombia Augura y el Instituto Colombiano Agropecuario (ICA), emitieron una alarma a nivel nacional, esta última entidad decretó alerta roja [²⁷]. Desde esa fecha, se ha incrementado el control y la implementación de métodos de prevención en las diferentes zonas donde se tienen este tipo de plantaciones. Es evidente que, al no tener un método de control a nivel mundial, tampoco existe en Colombia; por lo cual se ha optado por abordar el tema recurriendo a campañas de prevención.

Debido a la aparición de este hongo, se tuvieron que erradicar 168 hectáreas infectadas, generando pérdidas por US $3 millones aproximadamente [²⁸], y despidos de más de 600 empleados, es así como surge otra problemática puesto que los cultivos de bananos son la fuente de ingresos de muchos habitantes de las zonas de cultivo [²⁹], específicamente en Colombia, la mayor producción está en la zona de Urabá. Como se puede evidenciar, esta enfermedad ha generado un impacto negativo considerable sobre la economía de los países, hasta tal punto que se han tenido que eliminar cultivos de bananos para ser reemplazados por variedades más resistentes, sin embargo, el Foc R4T al no tener un medio de control, o una variedad de banano resistente a él, hace que su potencial sea mucho más peligroso y devastador para la industria bananera a nivel mundial.

Métodos de control del hongo Fusarium sp.

El principal método de control del hongo Fusarium es la prevención, esto se hace mediante aplicación de fungicidas en el suelo como por ejemplo Procloraz y Propiconazol [³⁰]. Iniciar los cultivos en terrenos libres de la enfermedad, trae consigo mayor posibilidad de éxito. También existen principios básicos para la prevención los cuales son exclusión o erradicación del patógeno, escape de la infección, desarrollo y uso de la resistencia genética [¹¹]. Sin embargo, estas campañas de prevención deben ir acompañadas de una buena socialización entre las personas que manejan el sector agrícola, desde el campesino que cosecha hasta los exportadores.

Como se mencionó en el texto, cuando se detectó la primera clase del hongo Foc se procedió a eliminar los cultivos y fueron sustituidos por una variedad de banano resistente a este; no obstante, el control de este fitopatógeno es complejo debido a su alta resistencia, y su capacidad de mutar [¹¹], también es un hongo que puede permanecer latente durante largos periodos en el suelo [³¹]. Uno de los métodos es el uso de plaguicidas químicos entre los cuales se tiene el Benomil 50 WP, Bavistin 500 SC, entre otros; estos han demostrado gran capacidad de inhibir la aparición de este hongo en las plantaciones, sin embargo, son ineficientes cuando ya las plantaciones se encuentran afectadas [¹¹,³²]. Además, el uso de este tipo de productos genera efectos adversos tanto en los terrenos, eliminando la microbiota del suelo, como en la salud de los seres humanos [³³]. Cabe resaltar, que se ha demostrado que estos hongos adquieren con el tiempo resistencia a los fungicidas [³⁴].

Es por esto que se ha incursionado en nuevos productos de tipo biológico para el control del hongo Foc, entre los cuales se ha encontrado el uso de aceites esenciales naturales, como el de clavos Eugenia aromática, de canela Cinnamomum verum, entre otros, que han tenido una alta respuesta en contra este patógeno incluida la raza 4 [¹¹]. También se han usado diferentes tipos de microorganismos como el Trichoderma y Candida incommunis, estos ayudan a las plantaciones a adquirir resistencia para diferentes tipos de hongos [³³,³⁵]. Otro método que ha generado grandes expectativas es el uso de la nanotecnología, en especial de las nanopartículas metálicas, debido a que se ha demostrado la capacidad antibacteriana y antimicótica de los metales como una propiedad intrínseca de los mismos. Se pueden encontrar diferentes estudios donde se evalúan nanopartículas de plata, cobre, oro, entre otros, las cuales han tenido una tasa alta en la inhibición del hongo Fusarium [³⁶,³⁷].

Nanopartículas metálicas como sistema de control

Mecanismo de acción de las nanopartículas metálicas

El mecanismo de acción de las nanopartículas metálicas tanto en hongos como en bacterias ha sido estudiado en diferentes investigaciones; no obstante, aún no está totalmente definido [⁴⁸-⁵⁰]. Una de las teorías establece que se debe a interacciones electroestáticas que se dan debido a la unión de la membrana celular de los microorganismos cargados negativamente con los iones de plata que poseen carga positiva, de esta manera se genera un daño directo sobre la membrana celular de las bacterias o en la membrana plasmática para el caso de los hongos; lo que induce a cambios estructurales, volviendo permeable a la membrana y propiciando un efecto tóxico, debido a la perdida de componentes intracelulares [⁵¹,⁵²]. Otro mecanismo sugerido está relacionado con los iones de plata presentes en las nanopartículas metálicas, se propone que estos, interrumpen la cadena respiratoria de las mitocondrias celulares y la síntesis del adenosín trifosfato (ATP), lo que conlleva a una disminución de la fuente de energía de las células, afectando así la adhesión y proliferación celular, causando así la muerte de los microorganismos [⁵¹,⁵²]. Adicionalmente, se propone otro mecanismo de acción de las nanopartículas metálicas, el cual está relacionado con la afectación del ácido desoxirribonucleico (ADN) y su replicación. Se plantea que cuando las nanopartículas se encuentran al interior de las células, interactúan con el nitrógeno exocíclico que se encuentra en las bases de adenina, guanina y citosina presentes en el ADN afectando su funcionalidad [⁵¹,⁵²].

Factores que influyen en las propiedades antimicrobianas

Es fundamental tener en cuenta que la capacidad antibacteriana y antimicótica de las nanopartículas metálicas se atribuyen a diferentes factores como lo son el tamaño, morfología, distribución y a su concentración [¹⁶, ⁵³-⁵⁶]. Las nanopartículas metálicas se pueden sintetizar con diferentes morfologías como por ejemplo esféricas, pseudoesféricas, piramidales, octaedros, entre otras [⁴⁵,⁵⁶], dicha morfología tiene una incidencia directa sobre la capacidad antimicrobiana de las nanopartículas metálicas. En el estudio realizado por Pal et al. [⁵⁷], se sintetizaron nanopartículas de plata con geometría triangular, en forma de barras y esferas; se observó que las que tenían geometría triangular presentaban mayor capacidad antimicrobiana en comparación con las barras y las esferas, la hipótesis planteada fue que este tipo de nanopartículas tiene una mayor relación superficie-volumen. Además, debido a la cristalografía y a sus planos basales su geometría ofrece un mejor comportamiento antimicrobiano [⁵⁷]. Por otro lado, en la investigación realizada por Raza et al. [⁵⁸], se mostró que las nanopartículas de forma esférica tenían un mejor desempeño que las nanopartículas con forma triangular. Al analizar los resultados encontrados en los diferentes estudios, se puede observar que no se llega a un consenso sobre cuál es la mejor morfología, sin embargo, si se puede concluir que si existe una variación en la capacidad antimicrobiana según la morfología de las nanopartículas. Los estudios que evaluaron nanopartículas específicamente en hongos también confirman lo anteriormente expuesto. Por ejemplo, el estudio realizado por Wani et al. [⁵⁹], ensayaron nanodiscos y nanopartículas poliédricas de oro contra el hongo del género Candida, y evidenciaron que los nanodiscos tenían una acción más fuerte en la inhibición del crecimiento del hongo con respecto a las nanopartículas poliédricas. Otro estudio que demuestra la incidencia de la geometría sobre el crecimiento de algunos hongos fue el elaborado por Pariona et al. [⁶⁰], en el cual analizaron el efecto de nanopartículas de plata con geometría de plaquetas y varillas, contra diferentes géneros de hongos, mostrando que las que tenían forma de plaquetas tenían un mejor desempeño inhibiendo el crecimiento micelar.

Por otro lado, se ha evidenciado que el tamaño de las nanopartículas es de gran importancia. Diferentes estudios han demostrado que al disminuir el tamaño de estas se incrementa su capacidad antimicrobiana; lo que indica una relación inversa donde a menores tamaños mayor es el área superficial de contacto con los microorganismos, y de manera adicional, podría existir mayor facilidad para que las nanopartículas penetren las membranas y paredes celulares [⁵⁶]. En el estudio realizado por Ivask et al. [⁶¹], se estudió el comportamiento de nanopartículas de plata (AgNPs) contra Escherichia coli, encontraron que el tamaño donde se presentaba mayor inhibición era alrededor de 10 nm. Por su parte, el estudio efectuado por Raza et al. [⁵⁸], en el cual también evaluaron AgNPs contra cepas de Escherichia coli, lograron evidenciar que el tamaño con mayor inhibición estuvo en el rango de los 15 a 50 nm; cabe destacar que, en los diferentes estudios se confirma que disminuir el tamaño de partícula mejora la capacidad antibacteriana [⁵⁸,⁶²]. Sin embargo, no existe un consenso científico de cuál es el tamaño ideal para aplicaciones antimicrobianas. Para hongos se ha demostrado que tamaños de partículas inferiores a los 50 nm tiene una alta incidencia sobre el comportamiento antifúngico, tal como lo muestra el estudio realizado por Montero et al., en el cual evaluaron nanopartículas de cobre (CuNPs) en contacto con un hongo del género Fusarium mostrando deformación de las hifas del hongo, internalización de las nanopartículas dentro de las células, y alteración en la permeabilidad de la membrana celular [⁵⁰]. Este hecho es confirmado por el estudio desarrollado por Shaban et al. [⁶³], en el cual evaluaron nanopartículas de óxidos de zinc con un tamaño entre los 25 a 40 nm contra los hongos Aspergillus niger y Proteus vulgaris, mostrando una disminución en el crecimiento micelar de estos.

Por último, en diferentes estudios se sugiere que al aumentar la concentración de las nanopartículas se aumenta su capacidad antimicrobiana, debido a que se genera un mayor contacto de los microorganismos con las nanopartículas [⁶³,⁶⁴]. Por lo cual, deben verificarse diversas concentraciones y determinar el porcentaje inhibitorio frente a los microorganismos.

Investigaciones con nanopartículas metálicas

Dentro de las nanopartículas metálicas, están las nanopartículas de cobre (CuNPs), que han sido evaluadas como método de control del hongo Fusarium. Un estudio realizado por Saito et al. [⁵⁰] demostró que las nanopartículas de cobre lograban inhibir a diferentes especies de hongos fitopatógeno como, Phoma destructiva, Curvularia lunata, Alternaria alternata, Fusarium oxysporum, Penicillium italicum, entre otros; sin embargo, en los resultados se pudo observar que las nanopartículas que tenían mejor efecto eran las de 170 nm, en comparación con las de 7 nm. En este estudio no se obtuvieron partículas esféricas sino romboédricas [⁵⁰], lo cual puede disminuir la actividad antifúngica debido a la morfología. Pham et al. [⁶⁵] demostraron que al aumentar la concentración las CuNPs se obtenían mejores resultados en la inhibición del hongo; en este estudio se analizaron tres concentraciones diferentes, las cuales fueron 5, 10 y 20 ppm, con un tamaño de partícula de 53 nm; resultando que la concentración más alta presentó el mayor efecto inhibitorio. Este resultado se puede atribuir a que, como ya ha sido mencionado, al tener mayor cantidad de nanopartículas en contacto con el hongo, se propiciaba una mayor inhibición de este. Chrysikopoulos et al. investigaron como afectaban las nanopartículas de cobre a una plantación de tomates, lograron sintetizar nanopartículas de un tamaño de 25 nm, se observó que había una reducción del crecimiento del hongo Fusarium; sin embargo, se evidenció que estas nanopartículas afectaban el crecimiento de la planta [⁴⁹]; por otro lado, en el estudio efectuado por López et al. [⁶⁶], sintetizaron CuNPs mediante métodos verdes para su aplicación en plantaciones de aguacate; este estudio pretendía observar si existía alguna alteración de la planta al estar en contacto con estas nanopartículas, evidenciando que no hubo ningún cambio en las plantas. No obstante, se debe tener control en cómo es el contacto de la planta con dichas nanopartículas, su proceso de liberación y si existe alguna alteración en el fruto. Otros estudios se han centrado en el uso de nanopartículas de plata (AgNPs), como por ejemplo, en el control de los hongos micotoxigénicos A. flavus y A. ochraceous. En un estudio realizado por Khalil et al. [⁶⁷] obtuvieron nanopartículas de plata con forma esférica con un tamaño entre los 6 y 26 nm y se demostró una alta capacidad antimicótica; esto se relaciona al anclaje de las nanopartículas en la membrana celular en diferentes sitios, logrando perforaciones en la misma lo que provoca una fuga de proteínas y de ADN de las células fúngicas. Cabe resaltar que al igual que en las nanopartículas de cobre, a menor tamaño de las nanopartículas, se propicia un efecto más fuerte en la inhibición del hongo [⁶⁷].

Dawoud et al. [³⁶] sinterizaron nanopartículas de plata con un tamaño entre los 3 y 13 nm, mostrando que este tamaño lograba disminuir considerablemente el crecimiento del hongo del género Fusarium; también, probaron que el aumento de la concentración de éstas aumentaba en gran manera el efecto sobre dicho hongo, corroborando así lo enmarcado por los diferentes autores; es de notar, que la concentración usada en este estudio fue de 200 ppm, la cual se puede considerar alta con respecto a lo investigado por otros autores. La disminución en el crecimiento en el hongo es atribuida a las altas concentraciones de nanopartículas y estas se adhieren a las hifas de los hongos, alterando así las células de los mismos, esto debido a que los iones de Ag+ que afectan las funciones enzimáticas asociadas a la membrana del hongo, además, de la afectación en la expresión de algunas proteínas y enzimas lo que genera una alteración en la replicación del ADN [³⁶]. Otra investigación donde se trabajó con un hongo del género Fusarium, fue el estudio efectuado por Liu et al. [¹⁶], quienes buscaban determinar el mecanismo de acción de las nanopartículas de plata sobre el hongo Fusarium solani. Los resultados demostraron que aun a bajas concentraciones se lograba tener unas tasas altas en la inhibición del hongo, y ocurría una apoptosis dado que se interfería con el metabolismo de la generación de energía y las sustancias. Este estudio, permitió comprender lo que sucede en las células de los hongos al interactuar con las nanopartículas de plata, además, de observar por qué estos nanomateriales tienen la capacidad de inhibir el crecimiento de diferentes hongos y microorganismos. Mientras que Rasmiya Begum et al. [⁶⁸] mostraron en su estudio que este tipo de nanopartículas lograban tener un porcentaje de inhibición el Fusarium oxysporum de 85 %; en este mismo estudio, se documenta como las AgNPs ayudan a la germinación de semillas, reduciendo el tiempo de germinación cuando estas semillas son tratadas con diferentes concentraciones de AgNPs; las nanopartículas rompen y penetran la cubierta de las semillas, liberando iones que promueven el crecimiento [⁶⁷]. Estos resultados permiten ver a las AgNPs desde otra perspectiva, puesto que se habían catalogado siempre como perjudiciales para las plantaciones.

Si bien la mayoría de los estudios se centran en nanopartículas de plata y cobre, existen algunos estudios en donde se evalúan otros tipos de metales como por ejemplo el bario. Thakur et al. [⁶⁸] realizaron la evaluación de nanopartículas de bario con un tamaño promedio de 70 nm, sobre la inhibición de diferentes tipos de hongos entre ellos Fusarium oxysporum y Alternaria alternata. Los resultados arrojados demostraron que se lograba una inhibición de 77 % en el crecimiento del micelial, este porcentaje se alcanzó a la concentración máxima estudiada que fue de 600 mg/L. En la investigación realizada por Fujikawa et al. [⁶⁹], analizaron el comportamiento de plantaciones de tomate, previamente tratadas con nanopartículas de óxido de magnesio, el cual es un óxido metálico. Este estudio obtuvo resultados prometedores al generar inmunidad contra el hongo del género Fusarium que ataca este tipo de plantaciones [⁶⁹]. Estos estudios demuestran, que existen otros tipos de metales que poseen la capacidad de inhibir diferentes tipos de agentes patógenos, entre los que se encuentra el hongo del género Fusarium. Por lo que, se puede considerar estos nanomateriales como una alternativa para el control de dicho hongo. Por otro lado, otras nanopartículas que han sido estudiadas son las de oro, Batiha et al. [⁷¹] obtuvieron nanopartículas con un tamaño entre los 10 y 50 nm con formas variadas. Los resultados demostraron una alta capacidad inhibitoria en microorganismo como el E. coli, además, de muy buenas propiedades antifúngicas en contra del hongo Fusarium sp. [⁷¹]. Por otra parte, Mahalingam et al. concluyen en su estudio que las nanopartículas de oro tiene alta capacidad antimicótica, lo cual lo adjudican a un menor tamaño de nanopartícula [⁷²]. Estos resultados corroboran lo expuesto para las diferentes nanopartículas metálicas; en donde, el factor común es que al disminuir el tamaño de estas se potencializa la capacidad antimicrobiana y antimicótica.

En la investigación efectuada por Kaur et al. [³⁷], se utilizaron nanopartículas de plata, cobre y zinc, mezcladas con quitosano, este polímero tiene propiedades antimicrobianas, con lo cual se plantea la hipótesis de generar una sinergia entre los dos materiales, generando así un compuesto con una capacidad antimicrobiana mucho mayor. Se evaluó dicho compuesto en la especie de Fusarium sp. que ataca a los cultivos de garbanzos; el tamaño de partícula aplicada estaba alrededor de los 20 nm. Se evidenció que el compuesto que obtuvo mejores resultados fue el que poseía nanopartículas de cobre-quitosano con un 44,67 % de inhibición, seguido de zinc-quitosano con un 40 % y por último plataquitosano con un 33,33 %; sin embargo, cabe destacar que el compuesto con menor eficacia para la inhibición del hongo, posee un potencial mayor que el porcentaje de los fungicidas tradicionales [³⁷]. Este estudio no solo demuestra la capacidad antimicótica de las diferentes nanopartículas metálicas, sino que también abre una nueva perspectiva para el uso de polímeros naturales que potencien la capacidad antibacteriana y antimicótica de las nanopartículas metálicas. Se puede evidenciar como en los diferentes estudios las nanopartículas metálicas tienen una gran capacidad inhibitoria sobre el crecimiento, proliferación y propagación de diferentes tipos de hongos, en especial se logró mostrar el comportamiento antimicótico de las nanopartículas metálicas sobre el hongo del género Fusarium, el cual es el causante del mal de Panamá.

Afectaciones debido al uso de nanopartículas metálicas

Si bien las nanopartículas tienen buenas propiedades para el control de microorganismos patógenos, estas también presentan efectos negativos que se deben tener en cuenta, como por ejemplo, la afectación de microorganismos y macroorganismos benéficos para el suelo; sin embargo, el estudio realizado por Villamor [⁷³], se evidenció que las lombrices no se veían afectadas por concentraciones de AgNPs inferiores a 94 mg/kg del suelo. Wang et al. [⁷⁴] sugieren que los suelos tratados con AgNPs no representan un peligro para diferentes macroorganismos. No obstante, otros estudios contradicen dichas investigaciones, uno de ellos indica que los animales podrían tener afectaciones, debido a la transferencia trófica propiciada por la biomagnificación o bioacumulación de nanopartículas metálicas [⁷⁵], esto puede producir en ellos anemia, retraso del crecimiento y cambios degenerativos en el hígado [⁷⁶]; esta afectación, está relacionada con estar expuestos a cantidades significativas de nanopartículas metálicas o por tiempos muy prolongados. Por otro lado, Tortella et al. [⁷⁷], en su revisión, muestran que cuando las nanopartículas de plata están embebidas en una matriz, se disminuía considerablemente el efecto sobre nematodos y lombrices, debido a la liberación controlada de las nanopartículas. Por otro lado, la acumulación de metales pesados es otra problemática a tener en cuenta, debido a las consecuencias ambientales que genera para la humanidad. Por esta razón, se han realizado diferentes estudios buscando la bioremediación de los suelos y fuentes hídricas [⁷⁸-⁸⁰]. Uno de estos metales es la plata, la cual es usada en diferentes formas, sea en pesticidas, aerosoles, lodos con plata, industria textil, entre otros [⁸¹]. En el suelo se puede encontrar una concentración de plata entre 0,01 y 5 mg/kg; sin embargo, se estima que en suelos cercanos a un yacimiento de plata, estos niveles pueden aumentar entre 20 y 257 veces más que en suelos comunes [⁸²]. La alteración de la red alimentaria de los suelos es uno de los riesgos que pueden sufrir las zonas de aplicación de nanopartículas metálicas debido a la acumulación, lo que conlleva a un desequilibrio ambiental; además, dichas nanopartículas pueden llegar a fuentes hídricas debido a la escorrentía del suelo. Entre los pocos estudios realizados a escala de laboratorio en la acumulación de plata, se encuentra el realizado por Nguyen et al. [⁸³], en el cual evidencian que las lombrices cuando eran expuestas por un mayor tiempo a AgNPs, lograban atenuar los efectos producidas por estas dado a que generaban un mecanismo de defensa nanoparticles (NPs). En el estudio efectuado por Fernández [⁷⁶], muestran que la ecotoxicidad se relaciona más con las Ag+ que con las AgNPs, y que la exposición continua a Ag+ puede ocasionar alteración fisiológicas en los organismos. Si bien estos estudios abordaron las nanopartículas de plata, se puede extrapolar estos efectos a otros metales de los que se obtienen las nanopartículas, debido a que el mecanismo de acción es similar entre las diferentes nanopartículas.