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En estudios recientes se ha demostrado que el taxón Amblyoma cajennense es un complejo de, al menos, seis especies de garrapatas: A. mixtum, A. patinoi, A. cajennense sensu stricto, A. interandinum, A. sculptum y A. tonelliae1,2. Esta reclasificación se basa en diferencias biológicas, reproductivas, morfológicas y genéticas, que distinguen a las diferentes especies del complejo 1,2, el cual incluye garrapatas neotropicales de tres huéspedes, con una distribución geográfica que va desde el sur de Estados Unidos hasta el norte de Argentina, incluidas algunas islas del Caribe, y una gran variedad de hábitats 3. Esta garrapata infesta principalmente animales equinos y bovinos, aunque se ha reportado en otros muchos, entre ellos, el hombre 4.
Las garrapatas del complejo A. cajennense han sido vinculadas como vectores principales o potenciales de Rickettsia rickettsii5, agente causal de la fiebre manchada de las Montañas Rocosas en Estados Unidos, la fiebre de Tobia en Colombia y la fiebre maculosa en Brasil, zoonosis considerada reemergente en el continente americano 6. Estas garrapatas también se han encontrado infectadas con otras bacterias del género Rickettsia, y con microorganismos como Theileria equi7 y Coxiella burnetti8, y se ha demostrado que pueden estar involucradas en el mantenimiento del ciclo del virus de la encefalitis equina venezolana 9. En Colombia, su presencia se ha registrado desde finales del siglo XIX, cuando Neumann se refirió a muestras procedentes del país depositadas en el Museo de París y en el de Hamburgo (1899), en tanto que, a principios de siglo, Lawrence Dunn la señaló como la garrapata más común en las zonas de Colombia que pudo visitar 10.
A pesar de las numerosas referencias de garrapatas del complejo A. cajennense en Colombia, muchos de estos estudios se refieren a la vigilancia parasitológica en animales de producción y, por ello, no se cuenta con información relevante sobre su biología en etapas inmaduras o sobre su dinámica poblacional 11. En el país, las garrapatas de este complejo tienen un gran impacto en veterinaria, pues son ectoparásitos de animales bovinos y equinos, en tanto que, en salud humana, su relevancia se evidenció a partir de 1941, cuando se las vinculó como vector potencial de R. rickettsii durante un brote e fiebre manchada en Tobia, departamento de Cundinamarca 12. Desde entonces, se han presentado brotes confirmados de la enfermedad en los departamentos de Cundinamarca, Antioquia y Córdoba 13-15, sin que se haya vinculado ninguna especie de garrapata como vector.
Los reportes previos al 2015 se refieren al complejo A. cajennense, dada la imposibilidad de reclasificar los registros disponibles en cualquiera de los taxones que componen el complejo. Solo a partir de ese año, comenzaron a presentarse reportes concretos sobre especies del complejo A. cajennense en Colombia: A. patinoi en Cundinamarca y A. mixtum en Arauca y Casanare 16,17. El hallazgo reciente de A. patinoi, especie nombrada en honor al doctor Luis Patiño Camargo, con R. rickettsii en una localidad cercana al sitio del brote originalmente descrito por él, sugiere que esta garrapata es el potencial vector de esta bacteria en esa región del país 18.
Dadas las grandes variaciones ecogeográficas y la posible presencia de diversas entidades del complejo A. cajennense en el territorio nacional, así como la escasa información actual sobre la distribución y el hábitat de este importante grupo de garrapatas en Colombia, se consideró de suma pertinencia explorar la ecología del complejo a partir del estudio de su selección de hábitat, así como generar modelos para dar cuenta de su potencial distribución geográfica y climática.
Materiales y métodos
Área de estudio
La región de estudio se limitó al área continental de Colombia, con una extensión de 1’141.748 km², ubicada entre las coordenadas 4°13´30” S, 12°27´46” N, 66°50´54” E y 79°0´23” O. Esta extensión, que abarca 10 provincias biogeográficas según la propuesta de regionalización del Neotrópico de Morrone, así como numerosas ecorregiones según lo establecido por el World Wildlife Fund18,19, se dividió en 1´333.948 pixeles con una resolución de 30 arcsec para el estudio del hábitat de las garrapatas del complejo A. cajennense.
Registros de la presencia de las garrapatas
Los registros de la presencia del complejo A. cajennense se obtuvieron de la literatura científica, utilizando como punto de inicio los reportes de 1980 y cubriendo hasta el 2015. Asimismo, se incluyeron registros provenientes de comunicaciones personales, revisiones de colecciones entomológicas y recolecciones hechas por los propios autores. El registro único se estableció con aquellos provenientes de una misma coordenada geográfica. Cuando los datos fueron obtenidos por los investigadores, las coordenadas de los sitios de recolección se obtuvieron por georreferenciación en campo utilizando el gacetero de poblaciones de Colombia y aquellos reportes publicados con suficiente información para llevar a cabo el procedimiento, y siguiendo las guías del Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt 20.
Datos climáticos
Los registros de la presencia de garrapatas del complejo A. cajennense se superpusieron sobre capas de información del índice diferencial normalizado de vegetación (Normalized Difference Vegetation Index, NDVI), de las 19 variables bioclimáticas y de las diferentes altitudes, con una resolución de 30 arcsec, obtenidas del portal WorldClim 21,22. Posteriormente, se recuperó la información ecológica asociada con cada registro de garrapatas, utilizando la herramienta Point Sampling Tool de QGIS 2.4 (QGIS Development Core Team), con el fin de obtener una matriz de datos ecológicos.
Una vez obtenida la matriz de datos, se seleccionó un grupo de variables mediante un análisis de componentes principales, según su grado de correlación, su carga con respecto a los componentes y su importancia ecológica a priori. Este grupo de variables se utilizó en el estudio del hábitat climático y en la generación de modelos de habitabilidad para este grupo de garrapatas en Colombia.
Las siguientes fueron las variables seleccionadas después de reducir las dimensiones en el análisis de componentes principales: la altitud (Alt), el índice de estabilidad térmica (Bio3), la temperatura máxima del mes más cálido (Bio5), la temperatura mínima del mes más frío (Bio6), la precipitación anual (Bio12) y la precipitación del trimestre más seco del año (Bio17). Todos los análisis estadísticos se hicieron con el lenguaje programático R (R Core Development Team).
Selección del hábitat climático
El análisis de selección de hábitat se hizo mediante el algoritmo ENFA implementado en el paquete adehabitatHS 23,24, con el fin de calcular el aporte de las variables ambientales a la marginalidad y a la especialización. La marginalidad se define como el vector de diferencias estandarizadas entre la media del espacio ambiental de la región de interés y la media del espacio ambiental utilizado por la especie, y la especialización, como la razón entre la varianza del espacio ambiental disponible en la región y la varianza del espacio ambiental utilizado por la especie 25. La marginalidad se utiliza como un indicador de selección de hábitat y las especializaciones se utilizan como un referente de la estrechez de nicho o de preferencia de hábitat en un espacio ecológico multidimensional, en este caso, de seis dimensiones netamente abióticas.
Modelos de distribución potencial del complejo Amblyomma cajennense
En la creación de los modelos de distribución potencial de las garrapatas del complejo A. cajennense con base en las variables previamente seleccionadas, se emplearon dos algoritmos: el algoritmo de máxima entropía de MaxEnt v3.3.3k 26 y el algoritmo genético de GARP v1.1.6 27. El algoritmo MaxEnt se ejecutó con un submuestreo de bootstrap, 100 réplicas para la creación y una para la validación (20 % de los puntos), sin extrapolación ni clamping28, y el modelo binario final se obtuvo utilizando el umbral de probabilidad mínima en los datos de calibración. Por otro lado, en el algoritmo GARP se hicieron 100 réplicas, 1.000 iteraciones, una validación con el 20 % de los puntos, una medida de omisión extrínseca y un umbral de omisión alto. Los diez mejores modelos (best subset) de GARP se sumaron para obtener el modelo binario final.
Los modelos se calibraron para los polígonos creados con los puntos de presencia a una distancia de 100 km y se proyectaron para toda el área de Colombia. Para la validación de los modelos, se calculó la curva operativa del receptor (Receiver Operating Characteristic, ROC) parcial 29 en el programa Tool for Partial-ROC (Narayani Barve 2008, Biodiversity Institute, Lawrence, KS).
Resultados
Distribución del complejo Amblyomma cajennense en Colombia
Se obtuvieron 74 registros de presencia compilados a partir de un total de 101 reportes del complejo A. cajennense y distribuidos en 13 departamentos del país: Antioquia, Arauca, Caldas, Casanare, Cesar, Córdoba, Cundinamarca, Huila, Magdalena, Meta, Sucre, Tolima y Valle del Cauca (cuadro suplementario 1).
Según la distribución geográfica de los registros de presencia, Antioquia presentó la mayor cantidad de registros únicos, seguida por Cundinamarca y Huila, que, en su conjunto, representaron el 64,7 % de todos los registros compilados. Por otro lado, el 74,1 % de los registros de presencia se concentró en las áreas de bosque seco del valle del Magdalena, bosques húmedos de Magdalena y Urabá, y bosque montano del valle del Magdalena, en zonas con una cobertura de bosque de hoja ancha, sabanas, y mosaicos de cultivos y vegetación natural (cuadro 1).
Análisis de selección del hábitat climático del complejo Amblyomma cajennense
En general, el espacio climático ocupado por las garrapatas del complejo A. cajennense parece definirse por zonas donde no se presentan cambios bruscos de temperatura (alto índice de estabilidad térmica), relativamente secas (baja precipitación), altas temperaturas máximas durante los periodos cálidos (media: 31,17 °C), elevadas temperaturas mínimas durante el mes más frío del año (media: 20,19 °C) y, preferiblemente, ubicadas en tierras bajas (media: 472,9 m), aunque se han registrado poblaciones de estas garrapatas hasta los 1.771 metros de altitud (cuadro 2).
El ENFA evidenció que las garrapatas de este complejo de especies ocupan el mismo tipo de espacio climático disponible en Colombia, independientemente de la especie del complejo a la que puedan pertenecer. El ENFA permitió condensar el 96,03 % de los datos en tres ejes (eje 1: 79,9 %, eje 2: 8,87 % y eje 3: 7,26 %), lo que evidencia una gran relación entre la distribución geográfica y la distribución climática de los registros. El biplot de los dos primeros factores del ENFA (figura 1) ilustra claramente el hábitat ocupado por las garrapatas del complejo A. cajennense (área gris oscura) en relación con el hábitat climático disponible en Colombia (área gris clara), destacándose la variable del índice de estabilidad térmica como la más importante para la selección del hábitat (marginalidad: 0,57), seguida por la precipitación del trimestre más seco (especialización 1: -0,82) y la de temperatura mínima del mes más frío (especialización 2: -0,81), todas ellas sujetas a preferencias climáticas (figura 1, cuadro 2).
Figura 1 Resultados del análisis factorial del nicho ecológico. El biplot (izquierda) ilustra el hábitat climático de estas garrapatas (gris oscuro) en relación con el espacio ecológico disponible (gris claro), en tanto que el hábitat bidimensional (derecha) muestra la distribución de los registros en relación con las variables más importantes según el ENFA. Mar: marginalidad; Sp: especialización; elev: elevación; preann: precipitación anual; iso: índice de estabilidad térmica; mintcm: temperatura mínima del mes más frío; maxtwm: temperatura máxima del mes más cálido; predriq: precipitación del trimestre más seco
La ilustración del hábitat bidimensional de las garrapatas empleando las variables más importantes según el ENFA (precipitación del trimestre más seco e índice de estabilidad térmica), permitió confirmar la importancia de ambas variables y evidenció que entre 72 y 93 % de las observaciones se encontraba por encima del 80 % del índice de estabilidad térmica y entre los 19 y los 314 mm de precipitación durante el trimestre más seco del año, con muy escasas observaciones remotas (3/74; 4,16 %) (figura 1).
Modelos de distribución geográfica potencial
Los modelos binarios de MaxEnt (umbral de probabilidad mínima en datos de calibración: 5,8 %) y de GARP, revelaron la idoneidad del hábitat para este complejo de especies en cuatro regiones naturales de Colombia, aunque la mayor parte de las áreas climáticamente adecuadas se encuentra principalmente en las regiones Caribe, Andina y de la Orinoquia, y en menor grado, en la región Pacífica y en la de la Amazonia. En los dos modelos se mantuvieron las predicciones de idoneidad climática en los valles interandinos, los llanos orientales y las sabanas de la región Caribe como sitios con una gran probabilidad de habitabilidad, en tanto que quedaron excluidos o tuvieron poca probabilidad de idoneidad climática los departamentos de Amazonas, Boyacá, Guainía, Putumayo y Vaupés (figura 2). El modelo GARP fue más conservador y ajustado a la distribución de los registros con predicciones de idoneidad de hábitat en el 31 % del área continental de Colombia, en tanto que el modelo de MaxEnt predijo una idoneidad del hábitat en el 51 % del territorio nacional (figura 2). En la evaluación de los dos modelos, se obtuvo una ROC parcial promedio de 1,9 (p<0,001) y una sensibilidad general de 100 % (74/74 puntos totales).
Discusión
El complejo A. cajennense está compuesto por seis entidades biológica, genética y morfológicamente diferenciadas 1,2,30,31. Recientemente, Estrada-Peña, et al., determinaron diferencias en cuanto a la ocupación del hábitat en función de la temperatura de superficie del suelo y del índice diferencial de vegetación normalizado, para cuatro especies de este complejo: A. mixtum y A. cajennense s.s., que presentan una distribución alopátrica, y A. sculptum y A. tonelliae, que presentan una distribución parapátrica. Estos autores, además, generaron modelos de habitabilidad que evidenciaron que el país presenta áreas climáticamente adecuadas para dos de las especies del complejo analizadas: A. cajennense s.s. en la Amazonia, la Orinoquia y los valles interandinos, y A. mixtum, la cual presenta probabilidades de habitabilidad en las costas del Pacífico y en la región Caribe 32.
El ENFA evidenció que el complejo A. cajennense en Colombia exhibe predilecciones climáticas comunes que permiten establecer las variables del índice de estabilidad térmica (Bio3) y precipitación del periodo más seco del año (Bio17) como los dos mejores descriptores del espacio ocupado por estas garrapatas. Según estos resultados, las garrapatas del complejo seleccionan espacios geográficos con gran estabilidad climática (índice de estabilidad térmica>72 %) y prefieren zonas con pocas precipitaciones durante el periodo más seco del año (pretrims<314 mm), espacio climático bidimensional que permite representar adecuadamente la distribución del 95,9 % de los registros de Colombia (71/74 puntos).
Si bien es cierto que algunas especies del complejo presentan las preferencias climáticas mencionadas en los análisis de Estrada-Peña, et al., la evidencia genética apunta a que la especiación del complejo A. cajennense respondió a eventos vicariantes recientes que interrumpieron áreas ya ocupadas por poblaciones ancestrales de estas garrapatas 1,32. Ello explicaría por qué las poblaciones actuales de este complejo en Colombia han retenido los patrones ancestrales de selección del hábitat, tal como indican los resultados del ENFA en esta región del norte de Suramérica. Según la hipótesis de especiación propuesta por Beati, et al., el ascenso de los Andes en el norte de Suramérica pudo haber ocasionado la separación de las especies A. mixtum, A. cajennense s.s. y A. patinoi hace 3 a 6 millones de años y, dado que los Andes pueden considerarse una barrera semipermeable en zonas de moderada y baja elevación, es probable que existan zonas de simpatría para especies del complejo donde, incluso, puedan presentarse fenómenos de hibridación 1.
En cuanto a los modelos obtenidos de distribución potencial, estos indican que, al menos, un tercio del área continental del territorio nacional puede considerarse idóneo para el complejo A. cajennense. De hecho, los reportes de A. patinoi en Cundinamarca y A. mixtum en Arauca y Casanare 16, además de capturas recientes de garrapatas de este complejo en municipios que ofrecen idoneidad climática para ellas, tales como Neira en Caldas, Nunchía y Yopal en Casanare, y San Juan de Arama en Meta 33, permiten confirmar la utilidad de los modelos de distribución potencial aquí presentados. Estos coinciden con otros estudios realizados en Costa Rica, Brasil y Argentina, donde se han hecho estudios a partir de la ecología del complejo o de sus especies, en el sentido de que algunas características, como los climas cálidos o semiáridos y sin humedad extrema, favorecen la presencia de especies del complejo 32,34,35.
Es de gran importancia resaltar que los modelos presentados reflejan proyecciones geográficas de variables abióticas; esto significa que la habitabilidad de un área determinada puede verse afectada por variables bióticas o abióticas no incluidas en nuestros análisis, que pueden modificar dicha habitabilidad. Por ejemplo, la humedad relativa (variable abiótica no analizada) puede afectar la supervivencia de poblaciones de estas garrapatas 36,37, razón por la cual es probable que estas no hayan sido avistadas frecuentemente en zonas muy húmedas del Pacífico y la Amazonia colombiana.
Los patrones comunes de selección de hábitat del complejo A. cajennense y la semipermeabilidad de los Andes colombianos en algunos puntos geográficos, podrían explicar el hallazgo de A. mixtum (de distribución básicamente transandina) en Arauca y Casanare 16, localidades cisandinas que se encuentran muy por fuera del rango de distribución geográfica aceptada para esta especie 1,2, aunque aparezcan como habitables por garrapatas de este complejo según los modelos de distribución potencial aquí presentados. Los hallazgos del presente estudio podrían considerarse complementarios a los presentados por Estrada-Peña, et al. en el 2014, ya que estos se restringieron a los patrones de selección y distribución del complejo A. cajennense en una escala geográfica más local, donde la distribución de los taxones no es necesariamente alopátrica o parapátrica 32.
Los resultados del presente estudio parecen indicar que, indistintamente de la especie, las garrapatas del complejo A. cajennense en Colombia podrían compartir parte del espacio climático, facilitando la creación de modelos de distribución potencial cuya utilidad debe ser evaluada en estudios de campo.
Por último, se requieren estudios de tipificación molecular de las garrapatas del complejo para establecer los límites geográficos de las especies presentes en Colombia, evaluar las relaciones entre sus poblaciones y determinar el papel de cada una de ella en los ciclos de transmisión localde R. rickettsiia en poblaciones humanas.
