Microbial Populations Associated with the Rhizosphere and Phyllosphere Plants of Cape Gooseberry (Physalis peruviana L.)

Poblaciones microbianas asociadas a la rizósfera y filósfera de plantas de uchuva (Physalis peruviana L.)

Deisy Lisseth Toloza Moreno
Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia, Tunja - Colombia
E-mail: lisseth77@gmail.com

Luz Marina Lizarazo Forero
Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia, Tunja - Colombia
E-mail: luz.lizarazo@uptc.edu.co

Received: June 20, 2013
Accepted: September 13, 2013

Abstract

Tropical plants including cape gooseberry (Physalis peruviana L.) are associated with different microorganisms, which carry out various processes such as improvement of availability and absorption of nutrients, decomposition of organic matter, protection against pathogens, decreased levels of chemical fertilization, among others. In this study, bacterial and fungal communities associated with rhizosphere and phyllosphere of cape gooseberry plants from Cienega (Boyacá) were identified. The samples of root, rhizosphere soil and leaves of plants were selected randomly in field. Subsequently, for the isolation of bacteria associated with rhizosphere soil, and for isolation the root and leaves of endophytes and epiphytes bacteria, and epiphytic yeast and filamentous fungi in the phyllosphere, serial dilutions were made. The abundance of endophytic bacteria was higher in the two niches, with a predominance of Gram negative bacillary with 54.36% in rhizosphere y 48.32% in phyllosphere, being the most common genus Pseudomonas. As for to mycobiota epiphytic of the phylloplane, Rhodotorula spp., was the most identified with 68.18%. Therefore, it is necessary to know the microbiota associated with cape gooseberry crops as a first step to establish alternative future biocontrol against different pathogens both soil and foliar.

Keywords: Phyllosphere, microorganisms, rhizosphere, cape gooseberry, Physalis peruviana L.

Resumen

Las plantas tropicales, entre ellas la uchuva (Physalis peruviana L.) se encuentran asociadas con distintos microorganismos, los cuales llevan a cabo diversos procesos como mejoramiento de la disponibilidad y absorción de nutrientes, descomposición de la materia orgánica, protección frente a fitopatógenos, disminución de los niveles de fertilización química, entre otros. Con este trabajo, se identificaron las comunidades bacterianas y fúngicas asociadas a la rizósfera y filósfera de plantas de uchuva en Ciénega (Boyacá). Se tomaron muestras de raíz, suelo rizosférico y hojas de plantas seleccionadas aleatoriamente. Posteriormente, se hicieron diluciones seriadas para el aislamiento de bacterias asociadas a suelo rizosférico, endófitas y epífitas de raíz y hojas, de levaduras y hongos filamentosos epífitos de la filósfera. La abundancia de bacterias endófitas aisladas fue mayor en los dos nichos, con predominio de las formas bacilares Gram negativas con 54.36% en la rizósfera y 48.32% en la filósfera, siendo Pseudomonas el género más común. En cuanto a la micobiota epífita del filoplano, Rhodotorula spp., fue la especie mayoritariamente identificada con 68.18%. Por lo anterior, se hace necesario conocer la microbiota asociada a los cultivos de uchuva como una primera medida para establecer futuras alternativas de biocontrol contra diferentes fitopatógenos del suelo y foliares.

Palabras clave: filósfera, microorganismos, rizósfera, uchuva, Physalis peruviana L.

1. Introducción

Colombia posee una gran riqueza en especies frutales, que responden a las nuevas tendencias en el consumo mundial. Dentro de estas frutas andinas, la uchuva (Physalis peruviana L.) perteneciente a la familia Solanaceae, ha sido la especie de mayor proyección en el mercado internacional, principalmente en países europeos, ubicando a Colombia como el primer exportador mundial de uchuva (Fischer, 2000).

Para la optimización del cultivo de uchuva, en la que se incluye el control de plagas y enfermedades, se ha requerido emplear productos químicos con principios activos que dejan trazas en la fruta (Ramírez et al, 2008), y que pueden llegar a ser tóxicos para el hombre. Esto ha generado rechazo por parte de diferentes mercados internacionales, debido a los estrictos requisitos de salubridad al recibir el fruto. Además, el uso continuo de estos agroquímicos ha provocado el aumento de la resistencia de plagas y de microorganismos a su acción (Ramírez et al., 2008), por lo que se ha implementado el desarrollo de productos biológicos como un mecanismo para favorecer la sostenibilidad de los ecosistemas agrícolas (Sistema de Inteligencia de Mercados, 2001).

En condiciones naturales, la mayoría de las plantas tropicales se encuentran asociadas a distintos microorganismos tanto del suelo como los que se encuentran en las diversas estructuras vegetales. Los microorganismos del suelo, entre otras funciones, mejoran la disponibilidad y absorción de los nutrientes, ayudan en la descomposición de la materia orgánica, realizan procesos de fijación biológica del nitrógeno, contribuyen con la solubilización de nutrientes poco solubles, mejoran la estructura y estabilidad de los agregados del suelo, ofrecen protección a las plantas frente a fitopatógenos, y en general, disminuyen los niveles de fertilización química (Raaijmakers et al., 2009); aspectos que hacen necesario el conocimiento de las comunidades microbianas que se encuentran asociadas a los cultivos, con el fin de poder establecer prácticas de biofertilización que contribuyan a mejorar la calidad de los productos y de esta forma, reducir los costos de producción.

Es sabido que el análisis de las poblaciones microbianas presentes en la rizósfera puede reflejar las condiciones del cultivo, mientras que la diversidad microbiana refleja la salud de un ecosistema (Altabet, & Small, 1990). Asimismo, la diversidad y número de bacterias rizosféricas es muy grande si se compara con las encontradas en otros órganos de la planta, dando lugar a que exista una fuerte competencia por los nutrientes y de esta forma que su disponibilidad sea limitada. Sin embargo, teniendo en cuenta esto, las bacterias endófitas podrían tener algunas ventajas competitivas sobre las epífitas, ya que en el interior de estructuras vegetales como raíz, tallo y hojas, la disponibilidad de nutrientes es mayor y el número de bacterias es menor (James, 2000; Momota et al., 2012), y su colonización, ya sea en los tejidos radicales o en las partes aéreas de la planta, puede ser favorecida por una expresión moderada de enzimas degradativas como pectinasas y celulasas (Jha et al., 2013).

En la filósfera se encuentra una gran diversidad de microorganismos, principalmente bacterias y hongos filamentosos. Las bacterias pueden promover el crecimiento de las plantas y suprimir la colonización e infección por fitopatógenos (Rasche et al., 2006), mientras que los hongos pueden controlar la herbivoría y el ataque de patógenos e incrementar la tolerancia a sequias (Arnold et al., 2003).

Dentro de este contexto, el propósito de este trabajo de investigación fue identificar las comunidades bacterianas y fúngicas asociadas a la rizósfera y filósfera de plantas de uchuva (Physalis peruviana L.) como una primera aproximación al conocimiento de los microorganismos asociados a este cultivo.

2. Materiales y métodos

2.1 Área de estudio

La fase de campo se llevó a cabo en tres fincas productoras de uchuva (Physalis peruviana L.) ubicadas en el municipio de Ciénega (Boyacá), sobre los 2460 msnm, con un clima de piso bioclimático frío y una temperatura media de 16 °C (Ciénega Nuestro Municipio, 2011). Se siguió un muestreo completamente al azar escogiendo cinco plantas por finca separadas entre sí por 20 metros para la toma de muestras de raíz y suelo rizosférico a una profundidad de 20 cm, y para la toma de muestras de filósfera se seleccionaron aleatoriamente tres hojas de los estratos bajo, medio y alto de la planta.

2.1. Aislamiento de bacterias cultivables de la rizósfera

El aislamiento de bacterias cultivables de suelo rizosférico, se realizó haciendo una suspensión inicial de 10g del suelo adherido a las raíces en 90mL de solución salina estéril (NaCl 0.85 p/v), a partir de la cual se hicieron diluciones seriadas hasta 10-4. Para el aislamiento de bacterias endófitas de la raíz también se hicieron diluciones seriadas hasta 10-4 en solución salina estéril (NaCl 0.85 p/v) a partir de la maceración de las raíces (Garrido, 2007). Para la cuantificación de las bacterias, se sembraron por duplicado 100 µL de las diluciones 10-3 y 10-4 de las muestras de suelo rizosférico, y 10-2, 10-3 y 10-4 de las muestras de raíz en agar nutritivo, y en medio King B. Las cajas de Petri se incubaron a 28° C por 48 horas, y posteriormente se hizo la cuantificación de las unidades formadoras de colonias (UFC) formadas.

2.3. Aislamiento de microorganismos de la filósfera

El aislamiento de microorganismos epífitos de muestras de filósfera se realizó llevando 11.2 g de muestra de hojas, a un recipiente con 100.8 mL de solución buffer estéril de fosfato de potasio 0.1 M a pH= 7.0. Las células microbianas fueron removidas por agitación constante durante 60 min para realizar un lavado inicial de los microorganismos epífitos adheridos a las hojas (Tompsons, 2002). De este lavado inicial, se hicieron diluciones seriadas con base 10 hasta 10-6. Para el aislamiento de las bacterias endófitas de la filósfera, se maceraron los fragmentos de hojas disueltos en la solución buffer estéril y se realizaron diluciones seriadas hasta 10-6 (Ceballos, 2009). Tanto para el aislamiento de epífitas y endófitas, se sembraron por duplicado 100 µL de las diluciones 10-3 a 10-6 en agar tripticasa de soya (ATS) para la cuantificación de las bacterias epifitos y endófitas totales, y en agar papa dextrosa (APD) para hongos filamentosos epífitas. Las cajas fueron incubadas a 28° C de 48 a 72 horas para bacterias, y entre 5 a 7 días para hongos antes de realizar la cuantificación de las UFC.

2.4. Caracterización de los microorganismos aislados

Las colonias bacterianas aisladas se caracterizaron macroscópica y microscópicamente, y se cultivaron en medios selectivos y diferenciales (Agar Endo Metilene Blue, Agar McConkey, Agar Baird Parker). Para los microorganismos seleccionados a partir de estos medios selectivos, se realizaron pruebas bioquímicas convencionales (Finegold & Martin, 1983; Madigan et al., 2006) y comerciales, para el caso de las formas bacilares Gram negativas usando oxidasa (BioMérieux®), y los kit de identificación API 20E (Enterobacterias-BioMérieux®) y API 20NE (no Enterobacterias- BioMérieux®). Por otro lado, las bacterias Gram positivas se sembraron en las pruebas BBL CrystalTM, y luego de la lectura de las reacciones producidas, espontáneas o reveladas mediante la adición de reactivos, se llevó a cabo el registro manual de los datos para su posterior incorporación al software APIWEB (BioMérieux®). Los resultados obtenidos fueron informados de acuerdo a los criterios establecidos por el fabricante, considerando un resultado como válido cuando el porcentaje de identificación fue de al menos 90%.

Las características microscópicas de las colonias fúngicas se determinaron mediante el montaje con azul de lactofenol y la técnica de impronta (Rosenblueth & Martínez-Romero, 2006), y en los casos en que no se observaron estructuras reproductivas de los hongos se realizaron microcultivos. La identificación de los géneros se realizó utilizando las claves de identificación taxonómica de hongos (Barnett, 1960; Carrillo, 2003a; Domsh,1980a; Domsh,1980b). Las levaduras fueron observadas microscópicamente, haciendo montajes en fresco entre lámina y laminilla con azul de lactofenol y posteriormente identificadas (Carrillo, 2003a).

2.5. Análisis estadístico

Con el fin de establecer diferencias estadísticas significativas entre: las comunidades bacterianas y fúngicas asociadas a la rizósfera y filósfera de plantas de uchuva, se realizó un Análisis de Varianza y se compararon las medias empleando el Test HSD (Honest Significant Difference) de Tukey (p≤0.05). Los datos fueron analizados utilizando el programa estadístico R Versión 2.15.1.

3. Resultados y discusión

3.1 Características físico-químicas del suelo de las fincas evaluadas

Entre las características físico-químicas del suelo de las fincas productoras de uchuva evaluadas, los valores de pH y porcentaje de materia orgánica variaron entre éstas, siendo el pH mayor en la finca 2 con un valor de 5.6, mientras que en la finca 1 el porcentaje de materia orgánica fue el más alto con 18.1% (Tabla 1). Varios factores abióticos pueden influenciar la vida de los microorganismos en el suelo; entre estos, el pH es uno de los más importantes, ya que una variación de éste puede activar o casi inactivar las enzimas producidas por los microorganismos. Un suelo con pH de 5.6, como el que se presenta en la finca 2, es apropiado para el crecimiento y desarrollo de la mayoría de los microorganismos beneficiosos para los cultivos, y para llevar a cabo sus procesos metabólicos (Calvo et al., 2008), y más específicamente, para el caso del cultivo de la uchuva, éste requiere valores de pH entre 5.5 y 6.8 y alto contenido de materia orgánica (Zapata, 2012), aspecto que también favorece la proliferación de microorganismos en la rizósfera (Altabet, & Small, 1990).

Tabla 1. Características físicas del suelo de las fincas de estudio. a. Textura-FA: Franco Arenoso, FArA: Franco Arenoso Arcilloso. b. MO: Materia orgánica

3.2 Aislamiento de bacterias asociadas a la raíz y suelo rizosférico

El 54.66% del total de los morfotipos bacterianos aislados, de las muestras de raíz y suelo rizosférico de los cultivos de uchuva pertenecen a la Finca 2. De este total, el 50.80% fueron bacilos Gram negativos, mientras que el 49.20% restante correspondió a morfotipos Gram positivos, con un 26.30% de formas bacilares esporuladas, 21.58% de formas bacilares no esporuladas y un 1.32% de formas cocoides (Tabla 2). En la rizósfera, la densidad microbiana es alta, oscilando entre 108 a 109 bacterias por gramo (Van-Eekeren et al., 2010), siendo las bacterias Gram negativas las predominantes en el suelo con prevalencia entre el 19- 24% de la microbiota total que se encuentra en este ambiente, seguido de las bacterias Gram positivas formadoras de endospora (12-18%), actinomicetos (11-25%), y las Gram positivas no formadoras de endospora (2-6%), entre otros (Carrillo, 2003b).

Tabla 2. Porcentaje de morfotipos bacterianos aislados de muestras de raíz y suelo rizosférico en las fincas evaluadas

El mayor número de unidades formadoras de colonias (UFC) bacterianas se aisló de suelo rizosférico, excepto para la Finca 1. Este mayor número de colonias bacterianas en el suelo rizosférico podría ser explicado, ya que el suelo de la rizósfera de la planta es considerado como una fuente primaria para la colonización de los microorganismos (Hallman et al., 1997). En la Finca 2 se aisló el mayor número de UFC endófitas de la raíz con respecto a las otras dos fincas, aun siendo estadísticamente iguales (F= 3.385, p= 0.0683). No obstante, en las muestras de suelo rizosférico la diferencia en el número de UFC fue estadísticamente significativa (F= 25.590, p= 4.69e-05) siendo mayor para la Finca 2 (Figura 1), lo cual podría atribuirse a que la biomasa microbiana suele estar correlacionada con el pH del suelo y al contenido de materia orgánica (Van-Eekeren et al., 2010). La colonización de las raíces por las bacterias comienza con el reconocimiento de compuestos específicos en los exudados de las plantas, los cuales desempeñan un papel importante en las interacciones de la población bacteriana del suelo (Rosenblueth & Martínez-Romero, 2006). Así mismo, muchas de estas bacterias aisladas de la rizósfera actúan como agentes de control biológico o promotores de crecimiento, por lo que es importante entender su funcionamiento y aporte a la nutrición, salud y calidad de la planta así como la respuesta del cultivo a los microorganismos presentes (Berendsen et al., 2012; Pastor et al., 2012; Weinert et al., 2011). Estas mismas funciones también han sido observadas en microorganismos endófitos aislados de la rizósfera o filósfera de diversas plantas de interés agrícola (Momota et al. 2012), como el control de Ralstonia solanacearum por diferentes especies bacterianas endófitas en plantas de tomate (Feng et al., 2013).

Figura 1. Unidades Formadoras de Colonia (UFC) bacterianas aisladas de raíz y suelo rizosférico en las fincas evaluadas

3.3. Aislamiento de bacterias asociadas a la filósfera de uchuva

El mayor porcentaje de las bacterias asociadas a la filósfera de plantas de uchuva se aisló de la Finca 3 con un 45.73%. En general, las formas bacilares fueron las predominantes siendo las más abundantes las Gram negativas, con el 48.32% del total de los aislamientos con respecto a un 39% de bacilos Gram positivos. El 12.68% restante correspondió a formas cocoides Gram positivas. No obstante, en la Finca 1 predominaron los bacilos Gram positivos siendo los únicos morfotipos endófitos aislados, y en el caso de los epífitos representaron el 61.95% (Tabla 3).

Tabla 3. Porcentaje de morfotipos bacterianos aislados de la filósfera de uchuva en las fincas evaluadas

El mayor porcentaje de UFC bacterianas aisladas de la filósfera correspondió a las bacterias endófitas, representando el 59.98% del total de aislamientos con predominio en la Finca 1 a pesar de no ser estadísticamente diferente a las otras dos fincas (F= 1.646, p= 0.329). Algunos autores (Overbeek & Elsas, 2008) mencionan que la densidad poblacional de bacterias endófitas puede variar de 102 a 109 y puede ser afectada por muchos factores, entre los que se incluye el estado fenológico y el genotipo de la planta, y la interacción con otros organismos así como algunos factores climáticos. Por otra parte, la abundancia de bacterias epífitas fue estadísticamente igual entre las fincas (F= 3.640, p= 0.158), registrando un mayor número en la Finca (Figura 2).

Figura 2. Unidades Formadoras de Colonia (UFC) bacterianas endófitas y epífitas de la filósfera en las fincas evaluadas

Las comunidades microbianas de la filósfera son diversas e incluyen microorganismos epífitos asociados a la superficie de la planta o endófitos dentro de los tejidos de ésta (Lindow & Leveau, 2003) aunque en los dos casos, las bacterias son las más abundantes en la filósfera colonizando las hojas en densidades superiores a 108 células.cm2 (Meyer & Leveau, 2012). No obstante, la cantidad de nutrientes, especie de la planta, edad de la hoja, el estado fisiológico de la planta así como las lesiones presentes en las hojas pueden alterar la microbiota presente (Yang et al., 2001).

3.4. Géneros bacterianos asociados a la rizósfera y filósfera de uchuva

La diversidad de géneros bacterianos fue mayor en la rizósfera en comparación con la filósfera, con 13 géneros identificados, de los cuales Acinetobacter, Moraxella y Bacillus megaterium fueron endófitos de la raíz y no se aislaron de suelo rizosférico, mientras que B. licheniformis y Flavobacterium spp., únicamente estuvieron asociados a las muestras de suelo rizosférico (Tabla 2).

De la filósfera, se identificaron nueve géneros, siendo Corynebacterium y Enterobacter exclusivos de las hojas en relación con la rizósfera. Corynebacterium y Paenibacillus fueron endófitos de las hojas, y no se encontraron como epífitos de éstas; algunos de estos géneros han sido también aislados de la filósfera de otros cultivos comerciales como frijol (Costa et al., 2012). No obstante, Pseudomonas fue el género más abundante en la rizósfera y la filósfera, actuando tanto como endófito como epífito (Tabla 3). Este género comprende un grupo grande de especies bacterianas promotoras del crecimiento vegetal y a su vez controladoras biológicas de fitopatógenos, se ha encontrado que es un género ubicuo que se presenta en la superficie de las hojas (Hirano & Upper, 2000), en las raíces como epífito y endófito y en el suelo adyacente a la raíz en algunos cultivos como en arroz (Sivakamasundari & Usharani, 2012).

3.5. Géneros fúngicos epífitos aislados de filósfera de uchuva

La diversidad de géneros fúngicos asociados a la filósfera de las plantas de uchuva fue baja con el aislamiento de tres géneros fúngicos y uno de levaduras. La Finca 1 presentó el mayor número de UFC fúngicas con el 64.55% del total de los aislamientos, seguida de las Fincas 3 y 2 con el 18.18% y 17.27%, respectivamente (Tabla 4). Rhodotorula fue el género más abundante con el 68.18% entre los aislados, levadura que ha sido también reportada en otros estudios que han evaluado la microbiota de la filósfera de cultivos de interés comercial (Medina et al., 2009) identificando por ejemplo, a R. colostri en mora. Algunos autores (Martín & Valverde, 2006) mencionan que algunos géneros levaduriformes como Cryptococcus, Pichia y Rhodothorula tienen la capacidad de formar cápsulas confiriendo a la célula una ventaja adaptativa, permitiendo que se puedan desarrollar bajo condiciones desfavorables que se pueden presentar en el filoplano como la edad y posición de la hoja, disponibilidad y calidad de los nutrientes, temperatura, pH, radiación y actividad del agua (Lindow & Leveau, 2002; Yang et al., 2001). En cuanto a los géneros fúngicos aislados, Capnodium, Cladosporium y Penicillium, aunque se han reportado como patógenos de algunas especies vegetales de interés comercial, no se ha registrado su efecto patogénico en plantas de uchuva (Zapata, 2012).

Tabla 4. Porcentaje de morfotipos fúngicos aislados de la filósfera de uchuva en las fincas evaluadas.

4. Conclusiones

Las poblaciones de microorganismos endófitos fueron altas en comparación con las epífitas tanto en la rizósfera como en la filósfera, posiblemente porque la raíz y hojas son nichos que proporcionan a las bacterias condiciones más favorables para su colonización. Entre tanto, el género bacteriano predominante de la rizósfera y filósfera de las plantas de uchuva fue Pseudomonas, mientras que Rhodotorula predominó en la micobiota epífita del filoplano. Hasta el momento, este es el primer estudio que hace un acercamiento de la microbiota presente en la filósfera de plantaciones de uchuva.

Agradecimientos

Los autores agradecen al Departamento Administrativo de Ciencia, Tecnología e Innovación "Colciencias" y a la Dirección de Investigaciones de la Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia por la Beca Pasantía otorgada dentro del Programa Jóvenes Investigadores e Innovadores "Virginia Gutiérrez de Pineda", para la ejecución de este proyecto. A ASOPROCIEN y a los productores de uchuva de Ciénega por permitir la toma de muestras. Al fitopatólogo Jorge Blanco por la corroboración en la identificación de algunos géneros fúngicos, y a la estadística Martha Parada por su colaboración en el manejo estadístico de los datos.

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