DOI: 10.17151/bccm.2016.20.1.12

PRIMER REGISTRO DE Diaphorencyrtus sp. (HYMENOPTERA: ENCYRTIDAE) EN COLOMBIA*

FIRST RECORD OF Diaphorencyrtus sp. (HYMENOPTERA: ENCYRTIDAE) IN COLOMBIAA

Paula Lorena Arias-Ortega¹; Ana María Restrepo-García² y Alberto Soto-Giraldo³

* FR. 25-III-2016 FA. 30-IV-2016
¹ Bióloga. Universidad de Caldas, Colombia. anitmarie@hotmail.com
² Ingeniera Agrónoma. Universidad de Caldas, Colombia. E-mail: anitmarie@hotmail.com
³ I.A., M.Sc., Ph.D. Departamento de Producción Agropecuaria, Universidad de Caldas, Colombia. E-mail: alberto.soto@ucaldas.edu.co, anitmarie@hotmail.com

CÓMO CITAR:
ARIAS-ORTEGA P.L., RESTREPO-GARCÍA A.M. & SOTO-GIRALDO A., 2016.- Primer registro de Diaphorencyrtus sp. (Hymenoptera: Encyrtidae) en Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 20 (1): 157-165. DOI: 10.17151/bccm.2016.20.1.12

Resumen

Este trabajo se propone reportar por vez primera en Colombia la avispa parasitoide Diaphorencyrtus sp., (Hymenoptera: Encyrtidae) que controlará al psilido asiático de los cítricos Diaphorina citri, causante de grandes pérdidas de frutos en cultivos comerciales. El nuevo parasitoide fue encontrado y registrado mediante captura manual y se concluye que será de gran impacto en el país para el posible control de la plaga en mención mediante el análisis de sus efectos en estudios posteriores.

Palabras clave: Diaphorina citri, cítricos, control biológico, huanglongbing.

Abstract

This paper aims to report the Diaphorencyrtus sp parasitoid wasp (Hymenoptera: Encyrtidae) for the first time in Colombia. This wasp will control the Asian citrus psyllid Diaphorina citri which causes great losses in commercial fruit crops. The new parasitoid was found and recorded by manual capture and it is concluded that it will greatly impact on the country for possible control of the pest above mentioned through the analysis of its effects in further studies.

Key words: Diaphorina citri, citrus, biological control, huanglongbing.

INTRODUCCIÓN

Diaphorina citri (Hemiptera: Liviidae) es una plaga de gran importancia económica debido a que ocasiona daños directos sobre especies rutáceas (HOY et al., 1999; GONZÁLEZ et al., 2007) y porque es el vector del Huanglongbing (HLB), considerada una de las enfermedades más graves en los cítricos a escala mundial (BOVÉ, 2006); los síntomas incluyen muerte de los brotes, escasa floración, semillas atrofiadas, frutos amargos que se caen prematuramente, los árboles afectados se degeneran de 2 a 3 años y finalmente mueren (HOY et al., 1999; CHUNG & BRLANSKY, 2005; GRAFTON et al., 2006).

El psílido fue descubierto en el sur de la Florida en el año 1998 (HALBERT & MANJUNATH, 2004), mientras que la enfermedad apareció desde el año 2004 en São Paulo (Brasil) y en Florida (Estados Unidos) en el 2005 (GRAFTON et al., 2006). En Colombia, fue observado por primera vez en el departamento del Tolima en el año 2007 (KING, 2012), pero la bacteria causante de la enfermedad CandidatusL. Asiaticus se reportó en el psílido a partir de diciembre de 2015 (ICA, 2015). Según BOVÉ (2006), no existe control para el HLB, lo único que se puede hacer es prevenir que los arboles sean infectados. Cuando el psílido es abundante y las condiciones ambientales son favorables, el HLB puede destruir rápidamente los cultivos.

Las estrategias de manejo del vector giran en gran medida en torno al control químico (LOZANO & JASSO, 2012) ya que se requiere mantener un nivel mínimo de su población. Según ROGERS (2011), a la enfermedad le toma entre cinco y diez años infectar un cultivo por completo, lo que se sugiere en Florida es utilizar insecticidas de amplio espectro para controlar las poblaciones adultas de psílidos y de esta manera reducir las poblaciones casi en un 100%.

Una de las alternativas para combatir a D. citri es el control biológico mediante el uso de enemigos naturales como parasitoides, depredadores y hongos entomopatógenos (HERNÁNDEZ et al., 2011), bajo un programa de manejo integrado de plagas. Infortunadamente, insecticidas como los piretroides y los organofosforados, acaban con la fauna benéfica e incrementan los costos de producción, en Florida la aspersión de insecticida tiene un costo de US$740 por ha cultivada, y está aumentando, cada año se destinan al menos US$20 millones recaudados de la industria citrícola para el combate de la enfermedad (ROGERS, 2011).

La reducción de la tasa de transmisión del HLB se puede lograr gracias al control biológico de D. citri, a partir de los parasitoides primarios de las ninfas del psílido, el ectoparasitoide Tamarixia radiata (Hymenoptera: Eulophidae) y el endoparasitoide Diaphorencyrtus aligarhensis (Hymenoptera: Encyrtidae) (AUBERT, 1987; TANG, 1990; HOY et al., 1999). El presente trabajo tuvo como objetivo buscar e identificar al endoparasitoide Diaphorencyrtus sp. y compararlo con el parasitoide T. radiata.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se realizó en el Centro de Investigación y Cría de Enemigos Naturales de la Universidad de Caldas, ubicado en el municipio de Manizales (Coordenadas: 5° 05'N y 75° 40' W). Se evaluaron brotes de cítricos infestados con ninfas de D. citri, provenientes de varios municipios del departamento de Caldas. Diariamente se revisó el material colectado con el fin de observar la presencia del parasitoide Diaphorencyrtus sp. Los ejemplares seleccionados del parasitoide se trasladaron al Laboratorio de Microscopía Electrónica de la Universidad de Caldas; allí las muestras se montaron en placas de ultramicroscopía y con la ayuda de un microscopio electrónico de barrido FEI- QUANTA 200 se tomaron diferentes fotografías procesadas en Microsoft Office 2010 para la identificación y descripción morfológica del adulto de Diaphorencyrtus; igualmente se utilizó un estereoscopio marca Olympus para la toma de fotografías del insecto. Cuando emergieron los parasitoides adultos, se identificaron de acuerdo con los caracteres descritos por ALAM & SHAFEE (1981); NOYES & HAYAT (1984); MANI (1989), TANG & AUBERT (1990).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Durante la evaluación de los brotes obtenidos en las colectas, se observaron momias de D. citri evidenciando la presencia de dos parasitoides, T. radiata y Diaphorencyrtus sp. (Figura 1).

Los parasitoides primarios del psílido fueron descritos por primera vez en el norte del subcontinente indio (WATERSTON, 1922; SHAFEE et al., 1975).T. radiata ha sido reportada en Brasil (GÓMEZ et al., 2006), Puerto Rico (PLUKE et al., 2008), Venezuela (CERMELI et al., 2007), Argentina (CÁCERES & AGUIRRE, 2005; LIZONDO et al., 2007),Cuba (PERALTA, 2002), México (GONZÁLEZ et al., 2009), Estados unidos (MATSUNAGA, 2014; LÉON & SETÁMEOU, 2010) y Colombia (EBRATT et al., 2011a, 2011b, KONDO et al., 2012, 2015); mientras que D. aligarhensis ha sido reportado en Estados Unidos (ROHRIG et al., 2012; MATSUNAGA, 2014) y Diaphorencyrtus sp. en México (CORTEZ-MONDACA et al., 2010; CORTEZ et al., 2011).

Según NOYES & HAYAT (1984), el género Diaphorencyrtus se puede caracterizar por: la vena marginal del ala anterior es más larga que ancha, los ojos no tienen densas setas largas, el parastigma no es muy protuberante, la línea calva del ala anterior no está interrumpida en la superficie dorsal, las líneas notaulares están ausentes, la mandíbula presenta uno o dos dientes y una truncación, el mesoscutum y escutelo son oscuros, el mesopleurum no es tan amplio y no toca el segmento basal del gaster, el pronotum es entero y el funículo presenta al menos seis segmentos.

Al comparar los especímenes colectados, se encontraron caracteres similares a los que presenta D. aligarhensis: son pequeños (_˜ 1-1,5 mm), tienen patas y antenas amarillas, mientras que la cabeza y el tórax son negros (Figura 2 B y C) (ROHRIG, 2014; TANG & AUBERT, 1990), el frente de la cabeza es más ancho que largo, el triángulo ocelar es obtuso, el ovipositor es ligeramente sobresaliente, el ala anterior es dos veces más larga que ancha (Figura 2A), el abdomen es más pequeño que el tórax y el escutelo es redondeado apicalmente (Figura 3 A) (MANI, 1989). A diferencia de los caracteres descritos por MANI (1989) y ROHRIG (2014), la vena postmarginal del ala anterior no es ligeramente más larga que la marginal (Figura 3 F); la hembra presenta setas en las antenas y las del macho presentan alta pilosidad, lo que puede indicar que se trata de una especie diferente (Figura 3 B y C).

Al identificar los especímenes se observó que existe dimorfismo sexual, lo que coincide con los caracteres anteriormente descritos para D. aligarhensis: la clava de la antena de la hembra es de color marrón oscuro (ICAR, 2013), es subcilíndrica y redondeada al final (TANG & AUBERT, 1990), el pedicelo es más largo que los dos primeros segmentos funiculares juntos, la clava es ligeramente más larga que los últimos tres segmentos funiculares juntos y los segmentos funiculares son gradualmente más gruesos (MANI,1989) (Figura 3 B). Las antenas del macho son ligeramente más largas que las de la hembra (ROHRIG, 2014), sus segmentos funiculares son más largos que anchos y solo presentan un delgado segmento en la clava (TANG & AUBERT, 1990) (Figura 3 C). El gáster de las hembras es redondeado (ALAM & SHAFEE, 1981; ROHRIG, 2014), de color amarillo en la base y en la parte posterior negro, mientras que el abdomen del macho es más pequeño y cilíndrico, de color negro en la parte posterior y café amarillento en la base (TANG & AUBERT, 1990; ROHRIG, 2014) (Figura 3 D y E).

También se observaron otras características que pueden indicar que los especímenes colectados eran parasitoides primarios de D. citri y que determinan cuál de los dos parasitoides (T. radiata y Diaphorencyrtus sp.), fue el responsable de la muerte del psílido. Las momias parasitadas por Diaphorencyrtus sp. son usualmente de color pardo, semiesféricas y la pupa del parásito se desarrolla dentro del hospedero (TANG, 1990). Por otro lado, las momias del psílido parasitadas por T. radiata pueden ser reconocidas por su color café, forma aplanada y la pupa del parásito se desarrolla externamente bajo la superficie ventral de D. citri (Figura 4 A y B). El lugar de los orificios de emergencia de los adultos es un excelente carácter diagnóstico. El orificio que deja el adulto del endoparasitoide al emerger siempre está localizado en el extremo posterior de la momia, mientras que T. radiata deja un orificio de salida en la región anterior del psílido (HODDLE et al., 2014; TANG, 1990) (Figura 5). Los orificios de emergencia de los hiperparasitoides generalmente se encuentran ubicados en la parte lateral del abdomen del psílido (TANG, 1990).

Las observaciones que se realizaron en el momento de la parasitación, así como a las ninfas y momias parasitadas, indican que ambos parasitoides son primarios de D. citri (CHEN & STANSLY, 2014; ROHRIG, 2014) (Figura 6), pero T. radiata es considerado un ectoparasitoide idiobionte (POSTALI et al., 2016); mientras que Diaphorencyrtus sp. al igual que D. aligarhensis es un endoparasitoide koinobionte, es decir, las ninfas del psílido que son parasitadas por D. aligarhensis continúan alimentándose y desarrollándose hasta que el parasitoide se acerca al final del cuarto estadio larval, aproximadamente ocho días después de haber sido parasitadas, mueren y se convierten en momias (ROHRIG et al., 2011).

Las hembras de los parasitoides primarios de D. citri obtienen proteínas para la maduración de los huevos a través de la alimentación sobre el huésped ohost feeding (se alimentan de las ninfas más jóvenes). La acción combinada del parasitismo y elhost feeding puede producir una alta mortalidad en las poblaciones del psílido (D. aligarhensis: 280 y T. radiata: 500 ninfas) (FAGGIANI, 2009; CHIEN 1995; BAÑOS, 2013).

Según ROHRIG (2010) estos parasitoides gastan una cantidad similar de tiempo para buscar y parasitar a una ninfa, además colocan un número comparable de huevos, pero es posible que se presente multiparasitismo. T. radiata parasita del tercer al quinto instar ninfal del psílido, pero prefiere parasitar el cuarto (TANG & HUANG, 1991) y quinto instar (CHIEN et al., 1991; CHU & CHIEN, 1991). D. aligarhensis parasita del segundo al cuarto instar, pero el segundo y el tercero parecen ser sus preferidos (ROHRIG et al., 2011).

Otros estudios indican que T. radiata tiene reproducción Arrenotoca (CHEN & STANSLY, 2014), mientras que D. aligarhensis generalmente se reproduce por partenogénesis Telitoca (CHIEN, 1995; HOY, 2003), la cual es generada por la protobacteria Wolbachia, (MEYER & HOY, 2007). En cuanto a Diaphorencyrtus sp., es necesario realizar estudios posteriores y determinar si esta protobacteria influye en su tasa de reproducción.

El paso de huevo a adulto de D. aligarhensis puede tardar entre 16 y 18 días a 25°C (SKELLEY & HOY, 2004; ROHRIG et al. 2011), el adulto puede vivir entre 20 y 50 días a esta misma temperatura (CHIEN, 1995; SKELLEY & HOY, 2004). El paso de huevo a adulto de T. radiata tiene una duración de 7 días y la longevidad del adulto es de 18 días a una temperatura promedio de 28°C (BAÑOS et al., 2013). Se deben realizar estudios posteriores para determinar la duración del ciclo biológico de Diaphorencyrtus sp.

De esta investigación se concluye que el parasitoide de D. citri encontrado en ninfas de la plaga es un endoparasitoide primario que pertenece al género Diaphorencyrtus, posiblemente es una especie diferente a D. aligarhensis. Es el primer reporte del parasitoide que existe en Colombia y en conjunto con T. radiata puede ser un complemento para el manejo biológico de la plaga.

AGRADECIMIENTOS

A la Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados de la Universidad de Caldas por la financiación de la investigación.

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