Introducción

La información proveniente de inventarios de biodiversidad favorece las acciones efectivas de conservación en los ecosistemas, ya que permiten identificar especies, su distribución y aspectos de su biología, entre otros datos que respaldan la toma de decisiones como la creación y permanencia de áreas naturales protegidas (^{Villarreal et al., 2006}; ^{Kattán y Naranjo, 2008}). Para la realización de estos estudios, la elección de organismos bioindicadores modelo que den cuenta del estado de los ecosistemas es una prioridad (^{Dale y Beyeler, 2001}). Entre los insectos, las mariposas son uno de los grupos de animales más propicios para la ejecución de estos inventarios, debido a los amplios estudios taxonómicos y biológicos realizados con el grupo, alta diversidad, alta fidelidad de hábitat, fácil manipulación e identificación taxonómica a nivel específico (e.g. ^{Calero-Mejía et al., 2014}; ^{Henao y Gantiva, 2020}).

En los trópicos de América se conocen más de 7950 especies de mariposas (^{Amat-García et al., 2007}; ^{Campos-Salazar et al., 2011}), de las cuales en Colombia se han documentado 3642, lo que representa el 46% de esta riqueza (^{Garwood et al., 2021}). A pesar del alto número de especies de mariposas en el país, existen ecosistemas poco explorados, como el Bosque seco tropical (Bs-t). Según Campos-Salazar y Andrade-C. (2009), hasta ese año se habían registrado 230 especies para este ambiente en la planicie del Caribe colombiano, lo que representa el 7% de las mariposas colombianas.

Recientemente, ^{Henao y Gantiva (2020)} realizaron la actualización de esta cifra, registrando 622 especies, lo que representa el 17% de las mariposas registradas para el país, no obstante, evidencian la necesidad de continuar estudiando las mariposas de este ecosistema para intentar determinar el total de su riqueza.

El Caribe colombiano es la región con la mayor cobertura de Bs-t en Colombia, con el 41% (417.838 ha) de su extensión (^{García y González-M., 2019}). En la región, en las últimas dos décadas se han incrementado los estudios sobre las mariposas del Bs-t, representados en listas de especies, inventarios biológicos y estudios de ecología poblacional y comunitaria (e.g. ^{Campos-Salazar y Andrade-C., 2009}; ^{Prince-Chacón et al., 2011}; ^{Vargas-Zapata et al., 2012}; ^{Moreno-M. y Acuña-Vargas, 2015}; ^{Vargas-Zapata et al., 2015}; ^{Ahumada-C. et al., 2019}, ²⁰²⁰; ^{Márquez-P. y Martínez-H., 2020}). No obstante, estos estudios disminuyen considerablemente en las zonas insulares; actualmente solo se cuenta con información sobre las mariposas de las islas de San Andrés y Providencia, donde se han registrado 15 y nueve especies, respectivamente (^{Emmel, 1975}).

El conocimiento sobre la biota terrestre en el Archipiélago de Islas del Rosario, un conjunto de 27 islas cercanas a las costas del departamento de Bolívar (Colombia), es escasa. Hasta la fecha, se han realizado algunos estudios sobre vegetación de bosque seco y manglar (e.g. ^{Devia et al., 2014}) y sus aves (e.g. ^{Estela, 2006}). En particular, sobre la entomofauna no se han desarrollado investigaciones en estas islas, el único estudio en zona insular más cercano que se ha realizado es el de ^{Taboada-Verona y Botero (2020)}, quienes describieron una nueva especie de escarabajo de la isla Tintipán, en el Archipiélago de San Bernardo. En el marco de este escenario incipiente, esta investigación da a conocer la riqueza y abundancia de las mariposas de Isla Grande, la isla de mayor tamaño del archipiélago Islas del Rosario.

Materiales y métodos

Área de estudio: este estudio se realizó en Isla Grande, Archipiélago de Nuestra Señora del Rosario, también llamada Islas del Rosario, ubicada a 10°10’N y 75°44’W en el mar Caribe (Figura 1), a 45 km al noroeste de la ciudad de Cartagena de Indias (^{Prieto, 2011}). Posee una extensión aproximada de 204 ha (^{Restrepo et al., 2011}) y un clima tropical semiárido, con temperatura promedio de 27,8°C, precipitación promedio anual de 916 mm, y humedad relativa del 90% (^{Pineda et al., 2006}; ^{Cardique y UJTL, 2010}).

Figura 1 Mapa de Isla Grande indicando los sitios de muestreo. 

La isla hace parte de uno de los atractivos turísticos más destacados de la región Caribe, y se encuentra dentro del área marina protegida Parque Nacional Natural Los Corales del Rosario y de San Bernardo (PNNCRSB), creado en 1977 con el objeto de preservar uno de los arrecifes coralinos más importantes del Mar Caribe (^{Prieto, 2011}).

La principal cobertura vegetal de la isla es el Bs-t, el cual está representado en un 75% por vegetación secundaria alta (65,43 ha), un 14% por bosque abierto bajo de tierra firme (11,87 ha) y un 11% por vegetación secundaria baja (9,98 ha). El bosque se caracteriza por la presencia de especies arbóreas como el matarratón (Gliricidia sepium), el guácimo (Guazuma ulmifolia), el hobo (Spondias purpurea), el resbalamono (Bursera simaruba), quebracho (Astronium fraxinifolium), y hierba fruta de perro (Morinda panamensis) (^{Niño y Posada, 2014}; ^{Incoder-UJTL, 2014}. Figura 2).

Figura 2 Vista general del área de estudio: fotografías del bosque seco en Isla Grande. Cortesía de Hugo Vides. 

Captura, montaje y conservación: se realizaron tres jornadas de campo, cada una de cuatro días continuos, durante los meses de agosto, octubre y noviembre de 2017 (época lluviosa). Para la recolecta de mariposas se establecieron 13 transectos de 100 m x 10 m de longitud en fragmentos de Bs-t (^{Villarreal et al., 2006}), donde entre las 8 y 17 h, tres personas capturaron mariposas empleando redes entomológicas (5 m de largo y diámetro de bolsa de captura de 40-70 cm), con un esfuerzo de muestreo de 7h/hombre/día, y un total de 252 h de esfuerzo de muestreo. Además, se instalaron 12 trampas tipo Van Someren-Rydon en seis de los transectos. Seis trampas se cebaron con macerado de frutas fermentadas (papaya, mango y plátano), y seis con calamar en descomposición. Las trampas se colgaron en ramas de árboles entre 1 y 8 m del suelo, y se ubicaron 50 m de distancia unas de otras (Villarreal et al., 2006).

Los ejemplares capturados se sacrificaron mediante presión digital en el tórax (^{Andrade-C. et al., 2013}), y se guardaron en sobres triangulares de papel milano rotulados con la información de recolecta. En el laboratorio, los individuos fueron rehidratados, extendidos, etiquetados y guardados en cajas entomológicas tipo Cornell, siguiendo las recomendaciones de ^{Andrade-C. et al. (2017)}.

Determinación taxonómica: la identificación taxonómica se realizó con base en los trabajos de ^{Vélez y Salazar (1991)}, ^{D’Abrera (1994}, ¹⁹⁹⁵⁾, ^{Le Crom et al. (2002}, ²⁰⁰⁴⁾; y comparación de ejemplares con fotografías de holotipos y paratipos disponibles en el catálogo virtual Butterflies of América (^{Warren et al., 2017}). Los ejemplares se encuentran depositados en los laboratorios de investigación del Programa de Biología de la Universidad de Cartagena (CBUDC-INS).

Análisis de datos: se realizaron gráficas de barra del número de especies con respecto a las familias y subfamilias. Se consideró a la riqueza, como el número de especies presentes en el área de estudio, y la abundancia como el número total de individuos, y el número de individuos por especie capturados en todos los muestreos (^{Henao y Stiles, 2018}).

Para el análisis de la riqueza y la abundancia se empleó el método de ^{Fagua (1996)} adaptado por Henao (2006), donde se clasifican las especies para un área de estudio de la siguiente manera: especies abundantes (más de diez registros); especies comunes (entre seis a diez registros); especies escasas (dos a cinco registros); y especies raras (un solo registro); la cual se ha empleado en otras investigaciones (e.g. ^{Gaviria-Ortiz y Henao, 2011}; ^{Henao y Stiles, 2018}; ^{Villalobos-Moreno et al., 2020}).

Resultados

En Isla Grande se encontraron 25 especies distribuidas en seis familias y 14 subfamilias. La familia con mayor número de especies fue Nymphalidae con 12, seguida por Pieridae con seis, mientras que las familias con menor riqueza fueron Lycaenidae, Riodinidae y Papilionidae, cada una con una especie (Figura 3). Las subfamilias Coliadinae y Heliconiinae fueron las de mayor riqueza con cuatro y tres especies respectivamente, siete subfamilias estuvieron representadas por dos especies, y cinco subfamilias solo por una especie (Tabla 1, Figura 4).

En cuanto a las jornadas de campo, la realizada en el mes de noviembre presentó la mayor riqueza con 17 especies, mientras que las realizadas en los meses de agosto y septiembre presentaron igual riqueza, con 11 especies (Tabla 1).

En total, se recolectaron 129 individuos, siendo la familia de mayor abundancia Pieridae, con 35 individuos, seguida de Nymphalidae con 31 individuos. Las familias de menor riqueza también fueron las de menor abundancia: Lycaenidae, Riodinidae y Papilionidae, cada una con un individuo (Tabla 1, Figura 3). Junonia evarete (Nymphalidae) fue la especie con mayor abundancia en la isla, representando el 40% de la abundancia total.

Figura 3 Número de especies de mariposas y abundancias por familia para Isla Grande. 

Figura 4 Número de especies de mariposas por subfamilia para Isla Grande. 

El 20% de las especies fueron abundantes (cinco especies), 16% fueron comunes (cuatro especies), 12% fueron escasas (tres especies) y el 52% fueron raras (13 especies) (Tabla 1, Figura 5). Esta clasificación evidencia que el esfuerzo de muestreo no fue suficiente, debido al alto valor registrado de especies raras, principalmente de la familia Nymphalidae.

Figura 5 Clasificación de las especies de mariposas de Isla Grande según su abundancia. 

La jornada de muestreo del mes de noviembre fue la más abundante con 133 individuos capturados, mientras que la jornada del mes de agosto fue la de menor abundancia con 22 individuos (Tabla 1).

Tabla 1 Lista de especies de mariposas de Isla Grande, su abundancia por jornada de campo en agosto (Ago.), octubre (Oct.) y noviembre (Nov.); abundancia total, y categoría de abundancia. Sigue la clasificación taxonómica de Lamas (2004) y ^{Warren et al. (2017)}. 

Se confirma la presencia de la especie Polygonus savigny (Hesperiidae, Eudamininae) para el Caribe colombiano. A continuación, se proporciona los datos de recolecta:

Material examinado: 1♂. COLOMBIA. Bolívar. Archipiélago Nuestra Señora del Rosario, Isla Grande, 10°10’N y 75°44’W, 0 msnm, red entomológica, 23. viii. 2017. Carpio-Díaz, Y.M., López-Orozco, C.M., Borja-Arrieta, R. Leg. CUDC-INS 2628. 1♀. 06. x. 2017. Mismos datos de localidad y recolectores. CBUDC-INS.

Distribución: Del norte de México al norte de Argentina, e Indias occidentales (^{Warren et al., 2017}). En Colombia esta especie ha sido registrada solo en la Amazonía (^{Andrade-C. et al., 2015}). Por tanto, confirmamos su presencia en el Caribe colombiano.

Discusión

El número de especies de mariposas registradas en esta investigación (25 especies), representa el 4% del total de especies registradas para el ecosistema de Bs-t colombiano (622 especies) (^{Mahecha y Díaz, 2015}; ^{Henao y Gantiva, 2020}); encontrándose un 5% por debajo del promedio general de la riqueza reportada en los últimos años para distintas localidades con Bs-t en Colombia continental (e.g. ^{Peña y Reinoso, 2016}; ^{Casas-Pinilla et al., 2017}). La baja riqueza de mariposas encontrada para Isla Grande se relaciona con los resultados obtenidos para otros ambientes insulares como el archipiélago Islas de San Andrés y Providencia, donde ^{Emmel (1975)} reportó 24 especies, y para la Isla Gorgona, donde ^{Calero-Mejía et al. (2014)} reportó 41 especies. Esta similitud en la riqueza entre las islas mencionadas es razonable, debido a que, en términos generales, las islas se caracterizan por poseer una biodiversidad relativamente baja y poblaciones de animales y plantas de menor tamaño en comparación con localidades continentales (^{Pérez-Mellado, 2008}).

La familia Nymphalidae fue la de mayor riqueza y abundancia. Aportó el mayor número de subfamilias, géneros y especies. Esto es semejante a la mayoría de estudios realizados en distintos ecosistemas de Colombia, como los bosques secos (e.g. ^{Gutiérrez et al., 2008}; ^{Campos-Salazar y Andrade-C., 2009}), bosques húmedos (e.g. ^{Calero-Mejía et al., 2014}) y páramos (e.g. ^{Pulido-B. y Andrade-C., 2007}, ²⁰⁰⁹). La alta representatividad de Nymphalidae se atribuye a su alta diversidad (posee el 30% de las especies reportadas para Colombia), amplia distribución geográfica y diversificación de hábitos alimenticios (Lamas, 2000). Además, puede estar relacionado con la alta disponibilidad de plantas hospederas de las familias Arecaceae y Heliconiaceae en el área de estudio (^{Palacios y Constantino, 2006}). Por su parte, la familia Pieridae fue la segunda con mayor número de especies e individuos recolectados en Isla Grande. Esta familia comprende especies multivoltinas, las cuales presentan amplios rangos de distribución geográfica y vuelan la mayor parte del año, por lo que su recolecta es frecuente (^{Hernández-Mejía et al., 2008}; ^{Boom-Urueta et al., 2013}).

Las familias Papilionidae, Riodinidae y Lycaenidae presentaron una baja representatividad. Estos grupos de mariposas también se han reportado con bajas frecuencias en otros estudios de mariposas del Bs-t del Caribe colombiano continental, como el realizado por ^{Montero et al. (2009)} en cinco localidades del departamento del Atlántico y el realizado por ^{Ahumada-C. et al. (2019}) en la ecorregión Montes de María.

Consideramos que la escasez de plantas hospederas de las familias Aristolochiaceae y Mimosaseae en la isla (^{Prince-Chacón et al., 2011}; ^{Palacios-Mayoral et al., 2018}), está relacionado con la baja representación de la familia Papilionidae, de la cual solo se registra la especie Battus polydamas con la recolecta de un ejemplar. B. polydamas es una especie propia de áreas abiertas e intervenidas (^{Fraija y Fajardo, 2006}), que se encontró en el área de estudio volando en bordes de Bs-t. Respecto a la familia Riodinidae, podemos indicar que su baja representatividad puede estar relacionada con sesgos en las capturas debido a su coloración opaca, tamaño pequeño y vuelo rápido (^{Vargas-Zapata et al., 2011}; ^{Palacios-Mayoral et al., 2018}), registrándose una única especie, Rhetus arcius, con la recolecta de un ejemplar. R. arcius es propia de áreas abiertas (^{Llorente-Bousquets, 1988}) y se observó volando en la orilla de una laguna interna de la isla. Finalmente, en cuanto a Lycaenidae, algunos estudios (e.g. ^{Prieto y Dahners, 2006}; ^{Henao-B. y Stiles, 2018}) reportan que las mariposas de esta familia vuelan en el dosel de bosques ubicados en pendientes como cerros o cumbres, lo cual dificulta la recolecta de individuos. En este estudio, la baja representatividad de esta familia no estuvo relacionada con el difícil acceso al terreno, debido a que Isla Grande es un terreno sin ondulaciones, que se encuentra al nivel del mar. Consideramos que probablemente la riqueza de esta familia estuvo sub-representada por sesgos en el muestreo en las zonas de dosel, debido a que se emplearon redes entomológicas de mango corto que dificultan la captura de mariposas en estratos altos. La única especie capturada fue Hemiargus hanno, con un ejemplar. H. hanno se caracteriza por habitar zonas abiertas como malezas (^{Duarte et al., 2001}), zonas de cómodo acceso para el empleo de este método de recolecta. Esta especie se observó en la isla libando en flores cerca de un sendero en el bosque.

En cuanto a las subfamilias, Coliadinae (Pieridae) se destacó por presentar el mayor número de especies en la isla. Sus especies se observaron asociadas a las áreas de mayor intervención, como senderos y bordes de bosque. Esto se ha registrado en otras localidades del país con bosques secos y húmedos (e.g. ^{Orozco et al., 2009}; ^{Ospina-López et al., 2015}; ^{Casas-Pinilla et al., 2017}). Particularmente, para el Caribe colombiano continental ^{Moreno-M. y Acuña-Vargas (2015)}, lo reportan para el Santuario de Flora y Fauna Los Flamencos en el departamento de La Guajira, y ^{Campos-Salazar et al. (2011)} para la Ciénaga de Ayapel en el departamento de Córdoba.

La subfamilia Heliconiinae (Nymphalidae) fue la segunda con el mayor número de especies registradas en la isla. Se observaron tanto en claros como dentro del bosque. Dos especies de esta subfamilia fueron las únicas en común entre las encontradas en este estudio y las registradas por ^{Emmel (1975)} para el archipiélago de San Andrés y Providencia, Dryas iulia y Agraulis vanillae, especies que, a pesar de presentar una distribución geográfica amplia, tienen una estrecha relación coevolutiva con plantas de la familia Passifloraceae (^{Palacios y Constantino, 2006}), las cuales son abundantes en Isla Grande.

Un gran número de especies encontradas en la isla es de amplia distribución geográfica en el Neotrópico por sus hábitos generalistas (^{Warren et al., 2017}), y otras tienen hábitos migratorios, como algunas especies de la familia Pieridae, por lo que estas especies tienen la capacidad de colonizar diferentes tipos de hábitats, y no necesitan de condiciones ambientales específicas para sobrevivir (De Vries, 1987; ^{Fraija y Fajardo, 2006}; ^{Campos-Salazar et al., 2011}). Entre estas especies se encuentran Heliconius herato hydara, Anartia amathea, Phoebis argante, Ascia monuste, Eurema daira y Junonia evarete. Particularmente, J. evarete además de ser una especie generalista, destacó por su abundancia, con un número de registros muy superior con respecto al resto de especies listadas, lo cual puede estar relacionado con la alta abundancia de su planta hospedera, el mangle negro Avicennia germinans (Acanthaceae), común en zonas insulares y bosques de manglar en el Caribe colombiano (^{Elster et al., 1999}). Esta alta abundancia no coincide con estudios realizados en el Bs-t del Caribe colombiano continental, donde la especie a pesar de ser común no presenta una abundancia dominante (e.g. ^{Vargas-Zapata et al., 2011}; ^{Campos-Salazar et al., 2011}; ^{Prince-Chacón et al., 2011}; ^{Boom-Urueta et al., 2013}).

Con base en un macho recolectado en Isla Grande, confirmamos la presencia de Polygonus savigny para el norte de Colombia. Esta especie se distribuye en América continental (de México a Argentina), y se ha registrado en algunas islas del Mar Caribe (Antillas y Bahamas), por lo que su presencia en Isla Grande concuerda con su rango de distribución (^{Warren et al., 2017}). P. savigny fue observada libando entre matorrales ubicados en el borde del bosque, y en posición de percha recibiendo el sol.

Los meses muestreados fueron en la estación lluviosa, época climática donde los insectos tropicales muestran una variación positiva de su abundancia (^{Wolda, 1980}, 1988; ^{Moyers-Arevalo y Cano-Santana, 2009}). Es necesario realizar muestreos complementarios en las diferentes épocas climáticas del año que permitan tener un mayor acercamiento a la riqueza real de mariposas en Isla Grande, debido a que las poblaciones de mariposas suelen estar limitadas a una temporada específica del año (e.g. época seca), y son altamente sensibles a los cambios de temperatura, humedad, nivel de luminosidad, nubosidad y velocidad del viento, parámetros que cambian con las estaciones (^{Scott y Epstein, 1987}; ^{Wolda, 1988}; ^{Moyers-Arevalo y Cano-Santana, 2009}; ^{Montero et al., 2009}).

El Bs-t de Isla Grande actualmente es protegido por la comunidad afrodescendiente de Orika, quienes aprovechan el bosque mediante actividades sostenibles como el turismo de naturaleza. Esto ha permitido la permanencia del Bs-t en la isla, el cual en condiciones originales ocupaba el 75% de la cobertura, y actualmente permanece en un 45% (87,28 ha) (^{Incoder-UJTL, 2014}). Este ecosistema requiere procesos de restauración ecológica que incluyan acciones de repoblamiento de flora nativa junto a las comunidades locales, especialmente con especies vegetales prioritarias para la supervivencia de las poblaciones de mariposas que lo habitan, como especies de las familias de plantas Aristolochiaceae y Mimosaseae.

Conclusiones

Se registran por primera vez 25 especies de mariposas para el archipiélago Islas del Rosario, con la confirmación de la presencia de P. savigny para el norte de Colombia. Este estudio se financió para la ejecución de muestreos en la época lluviosa, y en su mayoría las especies encontradas se categorizaron en raras y escasas, por lo que consideramos que la riqueza de mariposas de la isla se encuentra aún subestimada. Por tanto, la realización de muestreo en las estaciones seca y de transición ampliará el número de especies registradas, debido a que los insectos muestran notables variaciones en sus patrones estacionales (^{Wolda, 1988}).

La baja composición y riqueza de las especies de mariposas encontradas en Isla Grande también puede estar relacionado con el elevado crecimiento turístico y habitacional en los últimos años, el cual ha ocasionado alteraciones en la cobertura vegetal, y con ello cambios en la distribución y abundancia del alimento y microhábitats de las mariposas (e.g. ^{Gilbert, 1980}; ^{Calero-Mejía et al., 2014}), favorecido a las especies con hábitos generalistas.