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Introducción
La familia Trichiuridae comprende 10 géneros y 39 especies de peces con talla grande, cuerpo alargado y lateralmente comprimido, aletas pélvicas reducidas o ausentes y dientes triangulares y agudos (Randall, 1967; Nelson, 2006; García, 2010). Son depredadores importantes con hábitos generalmente diurnos y altamente selectivos (Ros & Pérez, 1978; Pardo et al., 2003).
Para el Caribe colombiano se han reportado cuatro especies de la familia Trichiuridae: Benthodesmus simonyi, B. tenius, T. lepturus y Lepidopus caudatus, entre las cuales T. lepturus destaca por ser la especie más abundante e importante en el comercio según Chakraborty et al. (2005). Este pez cosmopolita y pelágico, habita en aguas cálidas tropicales y subtropicales, moviéndose entre estuarios, manglares y mar abierto, de acuerdo a su ciclo de vida y demanda de alimento (Nakamura & Parin, 1993; FAO, 2016; Bittar et al., 2012). En el golfo de Urabá, T. lepturus, conocido comúnmente como sable, es frecuente en el comercio de la zona, pese a tener un bajo valor comercial, y es usado además como carnada para la captura de otros recursos pesqueros (Datos sin publicar del proyecto LOPEGU; Leal-Flórez, J. et al., 2017).
Debido a la sobreexplotación de gran cantidad de pesquerías, los recursos que estas brindan disminuyen y se pone en peligro su supervivencia (Robles, 2014; Riveiro, 2015; FAO, 2016). Esta situación ha llevado a buscar enfoques diferentes para administrar adecuadamente los ecosistemas, por lo que es indispensable tener en cuenta la estructura de las comunidades de peces, la transferencia de energía y los cambios tróficos en el ecosistema (Morzaria et al., 2014; Hobday et al., 2015). Para ello es necesario estudiar los hábitos alimenticios de las especies que habitan un lugar (Pardo et al., 2003; Vaslet et al., 2015).
Este tipo de estudios permiten ampliar el conocimiento sobre la estructura y funcionamiento de una población y comprender mejor la biología y ecología de los recursos y el papel que juegan en los ecosistemas (Chiappa et al., 1989; Bax, 1998; Pardo et al., 2003; Agudelo et al., 2011). Por esta razón se estudiaron los hábitos alimenticios del sable T. lepturus en el Golfo de Urabá en el Caribe colombiano, con el objeto de contribuir al conocimiento de su ecología, herramienta para su conservación e insumo para el ordenamiento pesquero de la zona.
Existen en el mundo varias investigaciones sobre interacciones biológicas, solapamiento de dieta y hábitos alimenticios del Trichiurus lepturus. En Asia, algunos de los estudios más destacados son sobre su estructura de tallas, reproducción, edad, crecimiento (Al-Nahdi et al., 2009) y sus hábitos alimenticios, encontrando tendencias hacia el consumo de camarones, calamares y peces (Chiou et al., 2006; Yan et al., 2011; Rohit et al., 2015). En África se también se encontró que sus principales alimentos son crustáceos, cefalópodos y peces ( Wojciechowski, 1972), además de otra variedad de presas como huevos de peces, anfípodos y copépodos (Bakhoum, 2007).
En Suramérica se estudiaron los estómagos de larvas, juveniles y adultos, encontrando que se alimentan de larvas de copépodos, zooplancton y peces (Martins et al., 2005). Se comparó la dieta de T. lepturus con la de Pontoporia blainvillei, encontrando que ambas se solapan y los ítems más representativos son peces teleósteos de las familias Scianidae, Engraulidae y Clupeidae (Bittar & Di Beneditto, 2009). Posteriormente se investigó la alimentación hembras adultas a través de valores calóricos, hallando nuevamente preferencia por presas como peces y camarones (Bittar et al, 2012). Para el Caribe colombiano sólo se ha determinado que en el área de Cartagena la dieta del T. lepturus está conformada únicamente por peces, entre los cuales se destacan los mugílidos, engráulidos, carángidos, esfirénidos, sciaénidos, escómbridos y trichúridos (Pardo et al., 2003).
Materiales y métodos
Área de estudio. El Golfo de Urabá está ubicado en la esquina suroccidental del Caribe colombiano, la zona más austral del mar Caribe (Figura 1), entre los 7°55’ N y 8°40’ N y los 76°53’ O y 77°23’ O. Tiene cerca de 600 km de costa entre Arboletes y Cabo Tiburón. Abundan las zonas someras, no superando los 60 m de profundidad al norte y los 30 m al sur en Bahía Colombia (Chevillot et al., 1993; Bernal et al., 2005; Ortiz & Blanco, 2012).
Figura 1 Puntos de muestreo de Trichiurus lepturus en el Golfo de Urabá, Caribe colombiano. El área en gris corresponde al departamento de Antioquia.
En el golfo existe un gradiente sur-norte de humedad, que determina una variación en el clima. La temperatura media superficial de la atmósfera registrada para la zona es de 26 °C a 28 °C (Blanco-Libreros et al., 2015), aunque en época de verano (diciembre-marzo) se han encontrado temperaturas superiores a 40 °C y predominan los vientos alisios del norte y noreste, que confinan las aguas del río Atrato al interior del golfo. En invierno (agosto- noviembre) la temperatura desciende hasta 19 °C, se presentan vientos con direcciones variables, que contribuyen a que las aguas sean evacuadas, siendo esta la época con mayor salinidad (Chevillot et al.,1993; Ortiz & Blanco, 2012). Las mareas del golfo son de tipo micromareal y no sobrepasan los 40 cm (Restrepo y Correa, 2002).
La circulación del golfo, que es influenciada por los vientos y las mareas, pone en interacción las aguas del mar Caribe y del río Atrato, para dar origen a un estuario (Bernal et al., 2005), que presenta estratificación salina por la pluma superficial del río Atrato (Montoya & Toro, 2006).
Diseño de muestreo. Los ejemplares de T. lepturus fueron obtenidos entre agosto de 2015 y agosto de 2016, en cinco zonas de muestreo (Figura 1), definidas según la cercanía con las áreas de caladeros de pesca de mayor importancia en el golfo, determinadas por la Autoridad Nacional de Acuicultura y Pesca (AUNAP), que coinciden, en general, con áreas de desembocadura de ríos y zonas de bosque de manglar (Figura 1).
Se hicieron seis muestreos bimensuales, en los que se capturaron los especímenes empleando redes de enmalle monofilamento y multifilamento, con ojos que variaban entre dos y tres puntos. Adicionalmente, se obtuvieron ejemplares comprados a pescadores artesanales, que incluían la información espacial y temporal pertinente para su análisis.
Los individuos recolectados se sacrificaron usando una sobredosis de Eugenol en un balde con agua (Rubio & Silveira, 2009). In situ, cada ejemplar fue inyectado con formol al 4 % en la parte ventral para detener la actividad enzimática y procesos metabólicos estomacales (Borski & Hodson, 2003). Posteriormente, fueron llevados a los laboratorios de la sede Ciencias del Mar de la Universidad de Antioquia, en Turbo, para ser pesados y medidos, utilizando una balanza My weigth i Balance 5500 con 0.01 mg de precisión y un ictiómetro artesanal de 1 mm de precisión. Un ejemplar de T. lepturus fue depositado en el Museo de Historia Natural Marina de Colombia (MHNMC) en el INVEMAR. Los estómagos fueron extraídos mediante un corte ventral desde el ano hacia la región pectoral (Moreno et al., 2009) y fijados en formol al 4 % durante dos días y luego en alcohol al 40 % (modificado de Marrero, 1994) para su posterior análisis.
Análisis de dietas. La representatividad del tamaño de muestra fue estimada mediante la propuesta de Ferry et al. (1997), calculando la media acumulada y la desviación estándar de un grupo de curvas de diversidad, generadas mediante el índice de Shannon-Wiener ‘H’, con los datos de abundancia de las presas (Shannon-Wiener, 1948; Krebs, 1989). Los peces cuyo estómago tenía alimento fueron divididos en dos intervalos de talla con igual rango, así: talla pequeña (LT= 48.5 -71.95 cm) y talla grande (LT = 71.96 - 95.4 cm). Los rangos no tienen en cuenta la información de talla media de madurez sexual, debido a que todos los individuos capturados superan la talla crítica (46.3 cm en Froese & Pauly, 2019).
Se calculó el índice de repleción (IR= Peso del contenido estomacal/Peso total del pez x 100), para estimar la condición de llenado de los estómagos (Hyslop, 1980), teniendo en cuenta la escala propuesta por Franco & Bashirullah (1992): IR < 0.5, estómago semivacío; 0.5 < IR < 1.0, estómago semilleno; IR > 1.0, estómago lleno. También se utilizó el coeficiente de vacuidad (V = número de estómagos vacíos/total del número de estómagos x 100), para determinar tasa de actividad alimentaria (Windell, 1971). Se calculó un indicador de gremio trófico, utilizando la relación: Longitud del intestino/Longitud total, para establecer si la especie es carnívora (relación <1), omnívora (relación entre 2 y 5) o herbívora (relación >5) (Kappor et al., 1976).
El contenido estomacal fue depositado en cajas de Petri y, con la ayuda de un estereoscopio Led trilocular Motic SMZ 168T, se separaron las presas contenidas por grupos taxonómicos o ítems alimentarios (crustáceos, moluscos, peces, restos de pez y material no identificable). Las presas encontradas en los contenidos estomacales se identificaron hasta el menor nivel taxonómico posible, utilizando las claves de Brusca & Brusca (2005), Carpenter (2002) y Ruppert & Barnes (1996) y Cervigón et al. (1992), siguiendo las técnicas estandarizadas para estudios de dietas de peces propuestas por Hyslop (1980) y Marrero (1994).
Se calculó el porcentaje de digestión de las presas en cada estómago, según la propuesta de Galván-Magaña et al. (1989): estado 1 (presas recientes): ítems completos; estado 2 (intermedio): presas en descomposición, pero con presencia de músculo u otros tejidos; estado 3 (semidigerido): presencia de esqueletos de peces o exoesqueletos de crustáceos; y estado 4 (digerido): presencia de partes duras, otolitos de peces y mandíbulas de cefalópodos. En organismos en los que se encontraban presas altamente digeridas, se emplearon otolitos para una identificación más precisa, contrastando con otolitos de presas ya identificadas con menor grado de digestión o de la colección de referencia construida para tal fin en el proyecto, usando claves de identificación como las de Jobling & Breiby (1986), Volpedo & Echeverria (1999), Popper & Lu (2000), García et al. (2004), Martínez et al. (2007), Merchant et al. (2008) y Díaz (2010).
Para el análisis de su contribución a los hábitos alimenticios de los sables, cada presa fue registrada por conteo numérico (%N= número de una presa/ número de todas las presas x 100) (Hyslop, 1980; Bowen, 1996), porcentaje en peso (%P = peso de una presa/peso de todas las presas x 100) (Hynes, 1950; Hyslop, 1980; Bowen, 1996) y frecuencia de aparición (%FA= FA de una presa/∑ FA de todas las presas x 100) (Hyslop, 1980). Posteriormente, para determinar la importancia de los ítems consumidos, se calculó el índice de importancia relativa (IIR= (%N +%P)*%FA) (Pinkas et al., 1970). Este índice presenta un rango de 0 a 100%, donde valores de 0 a 10% representan grupos tróficos de importancia relativa baja u ocasionales, 10 a 40% grupos de importancia relativa secundaria o frecuentes y valores superiores a 40%, grupos de importancia relativa alta (Yáñez-Arancibia et al., 1985).
Se utilizó el índice de Morisita-Horn, para evidenciar el posible solapamiento trófico entre los sitios de captura. Los valores de este índice oscilan entre 0 y 1, representando un traslape significativo cuando se alcanza un valor superior a 0.60 (Horn, 1966):
Donde:
Cλ = Índice de Morisita-Horn de traslapo.
n = Número total de presas.
P xi = Proporción de la presa i del total de presas usadas por el sitio x.
P yi = Proporción de la presa i del total de las presas usadas por el sitio y.
Se verificaron los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianza y se aplicó la prueba U de Mann-Whitney (Mann & Whitney, 1947), con el fin de comprobar la existencia de diferencias significativas en la dieta entre longitudes, sexos y épocas. Estos análisis estadísticos se realizaron utilizando IBM SPSS Statistics 24.0, con significancia estadística igual o menor a 0.05.
Resultados
Se recolectaron 320 individuos de T. lepturus, de los cuales el 84.5 % fueron capturados en el día y el 15.5 % en la noche. De los 320 estómagos, 208 tenían contenido. La curva de diversidad de presas de T. lepturus alcanzó la asíntota en 178 estómagos, confirmando el tamaño más que adecuado de la muestra para describir con precisión la composición de la dieta de la especie (Figura 2). El índice de vacuidad fue de 35 % (112 estómagos vacíos). La condición de llenado para los estómagos con contenido estomacal, calculada con el índice de repleción, indicó que el 89.9 % se encontraron en la categoría lleno, el 4.8 % en semilleno y el 5.2% en semivacíos.
Figura 2 Curva de diversidad trófica (Shannon-Wiener, H´s) de Trichiurus lepturus capturados en el Golfo de Urabá, Caribe colombiano.
El espectro alimentario estuvo integrado por 26 ítems (Tabla 1), pertenecientes en su orden a tres grandes grupos taxonómicos: peces, crustáceos y moluscos. Se logró identificar un ítem a nivel de clase, 12 familias, dentro de las cuales se identificaron 2 géneros y 13 ítems a nivel de especie. La familia Engraulidae fue el principal componente alimentario en todos los lugares de muestreo, mientras que otras familias de peces, camarones y calamares fueron ocasionales en la dieta de los sables (Figura 3). Resaltó la presencia de Centengraulis edentulus y varias especies del género Anchoa (Figura 4). Sólo un 2.9% de los peces analizados tenían presas recientes (estado 1), 17.8% se encontraban en estados 2 (intermedio) y 3 (semi-digerido), mientras que el 61% de los peces se encontraban en estado 4 (contenido digerido).
Tabla 1 Porcentaje numérico (%N), porcentaje en peso (%P), frecuencia de aparición (%FA) e índice de importancia relativa (%IIR) para cada ítem de la dieta de Trichiurus lepturus en el Golfo de Urabá, Caribe colombiano. Los ítems más importantes están señalados con asterisco (*).
Figura 3 Índice de Importancia Relativa (%IIR) de los ítems alimenticios en la dieta del pez Trichiurus lepturus en cada lugar de captura en el Golfo de Urabá, Caribe colombiano.
Figura 4 Índice de Importancia Relativa (%IIR) de los ítems alimentarios pertenecientes a la familia Engraulidae en la dieta de los sables en cada lugar de captura en el Golfo de Urabá, Caribe colombiano.
Se encontró traslape de la dieta de T. lepturus entre casi todos los lugares muestreados (Cλ>0.6; Tabla 2), excepto entre Burrera y Puerto Cesar (Cλ=0.46). El no sobrelapamiento entre estos dos sitios se debió a que un estómago de T. lepturus capturado en Puerto Cesar en febrero de 2016 contenía 34 individuos juveniles del pez mugílido Mugil curema. Al calcular nuevamente el valor de solapamiento trófico excluyendo la presencia del Mugil curema, se obtiene Cλ=0.75, valor que indica el solapamiento trófico en todos los sitios de muestreo. No se detectaron diferencias entre tallas, sexos y épocas climáticas.
Tabla 2 Resultados de solapamiento trófico del pez Trichiurus lepturus, entre sitios de captura en el golfo de Uraba, Caribe colombiano. Los resultados de sitios en los que no se traslapa la dieta están señalados con asterisco (*).
| Puerto Cesar | Bahía Turbo | Burrera | La Paila | Punta Yarumal | |
|---|---|---|---|---|---|
| Puerto Cesar | 0.73 | *0.46 | 0.63 | 0.69 | |
| Bahía Turbo | 0.74 | 0.92 | 0.95 | ||
| Burrera | 0.90 | 0.88 | |||
| La Paila | 0.99 | ||||
| Punta Yarumal |
No se encontraron diferencias en la dieta entre individuos talla pequeña (91 individuos) y grande (117 individuos); entre individuos de diferentes sexos (40 machos y 160 hembras) y entre capturados en las épocas climáticas (150 en época lluviosa y 58 en época seca) (p>0.05).
Discusión
Los hábitos alimenticios del T. lepturus en el Golfo de Urabá involucran organismos similares a los reportados por Pardo et al. (2003), en la Bahía de Cartagena, Caribe colombiano, por Martins et al. (2005), Bittar et al. (2008) y Bittar et al. (2012) en aguas de Brasil, y en otras regiones (Wojciechowski, 1972; Zhang, 2004; Chiou et al., 2006; Yan et al., 2011; Rohit et al., 2015): en su mayoría peces, con aportes ocasionales de crustáceos y moluscos. Que los sables (piscívoros) se alimenten de organismos pelágicos, puede ser una estrategia para acortar el tiempo de búsqueda de alimento, minimizar energía en capturas y obtener mayor ganancia nutricional (Bittar et al., 2008; De la Cruz-Torres et al., 2014).
En esta investigación no se detectó variación estacional en la dieta de T. lepturus. Los engráulidos, representados por C. edentulus, se caracterizan por ser uno de los recursos pesqueros más abundantes durante todo el año en el Caribe colombiano, dada su baja comercialización (Coto et al., 1988) y sus elevadas tasas de crecimiento y fecundidad (Osorio & Acero, 1996). En otras áreas, como Taiwán y Florida, se encontraron diferencias estacionales en la dieta, a causa de la alta actividad pesquera, que lleva a T. lepturus a consumir diferentes presas conforme a su disponibilidad a lo largo del año (Chiou et al., 2006; Bryan & Gill, 2007).
Diversos autores han reportado canibalismo del T. lepturus (Wojciechowski, 1972; Nakamura & Parin, 1993; Pardo et al., 2003; Martins et al., 2005; Chiou et al., 2006; De la Cruz-Torres et al., 2014), probablemente como resultado de una variación en la abundancia de presas a lo largo del año (Pájaro, 1998). Sin embargo, en este estudio no se encontró canibalismo, probablemente debido a la alta abundancia local de engráulidos, su presa más frecuente en el Golfo de Urabá (García & Zaniboni, 2006). Esta abundancia, a su vez, puede ser por el efecto combinado de la posición tropical, la acción de los vientos, las corrientes marinas y el gran caudal del río Atrato (Ortiz & Blanco, 2012), que proporcionan alta disponibilidad de nutrientes e impulsan la productividad biológica (Montoya, 2010), y a que la presencia de bosques de manglar favorece la abundancia de zooplancton (Giarrizzo et al., 2011) que es consumido por ellos. Sin embargo, Di Beneditto (2015) observó canibalismo en los sables a pesar de la elevada presencia de presas en el medio, pudiendo actuar este comportamiento como un mecanismo regulador de la densidad poblacional de la especie (Pájaro, 1998).
La distribución de los ítems en la dieta de los sables del Golfo de Urabá es diferente cuando se comparan las estaciones situadas en la boca del río Atrato con las estaciones de la costa oriental del Golfo (Figuras 1 y 3). Existe mayor frecuencia en el consumo de engráulidos en las áreas cercanas al delta del río (Burrera y La Paila), dónde se encuentran las mayores extensiones y desarrollo de los bosques de manglar (Ortiz & Blanco, 2012) y disminuye a medida que se muestrea más lejos del río (Punta Yarumal, Bahía Turbo, Puerto Cesar). Por otro lado, existe una relación inversa entre la presencia de restos de peces y la proximidad al río Atrato: en los sitios cercanos al río disminuyen el índice de vacuidad y el porcentaje de digestión, lo cual soporta la conclusión de que los sables se alimentan con mayor frecuencia en zonas de manglar.
Los manglares son ecosistemas que ofrecen múltiples beneficios a peces asociados, sirviendo como zonas de refugio, áreas de crianza y de alimentación (Sandoval-Huerta et al., 2014), principalmente por la proliferación de copépodos (Laegdsgaard y Johnson, 2001; Faunce & Serafy, 2006; Nagelkerken et al., 2008). Al norte de Brasil, Giarrizzo et al. (2011) evidenciaron la importancia de áreas de manglar para la alimentación de distintas especies de engráulidos (Anchovia clupeoides, Anchoviella lepidontostole, Anchoa hepsetus), ya que son peces filtradores de fitoplancton y de zooplancton (Froese & Pauly, 2019), con gran capacidad para utilizar eficazmente la oferta de recursos tróficos (González, 1981; Osorio & Acero, 1996).
Debido a esto, se observa que en los sitios más cercanos a grandes coberturas de manglar (Burrera y La Paila) hay mayor diversidad en el consumo de especies de la familia Engraulidae (Figura 4), mientras que en Punta Yarumal, Bahía Turbo y Puerto Cesar, con menor cobertura de manglar, aumenta el consumo de otras familias de peces.
La alta incidencia de estómagos vacíos (índice de vacuidad= 35%) puede ser consecuencia de una expulsión involuntaria durante su lucha por escapar de la red (Rohit et al., 2015). En los peces piscívoros el fenómeno de la regurgitación es común (Bakhoum, 2007), y está asociado con su estrategia de defensa y escape (Pérez et al., 2001; Reuben et al., 1997; Abdussamad et al., 2006; Ghosh et al., 2014; Yan et al., 2012).
Aunque el índice de repleción indicó que la mayoría de los sables (89.9%) se encontraban en la categoría lleno, un alto número de estómagos presentaba elevados porcentajes de digestión. Los peces carnívoros digieren rápidamente los contenidos estomacales, pues poseen un intestino corto y estómagos que segregan fuertes ácidos para digerir carne, huesos y escamas de las presas (Lagler et al., 1984; Rotta, 2003). Se recomienda no exponer por largos periodos de tiempo los individuos en las redes, para evitar que el pez digiera el alimento al momento de su captura, lo cual también afecta el coeficiente de vacuidad y la identificación de las presas.
Los cambios ontogénicos en los hábitos alimenticios de los sables son el resultado del aumento del tamaño del cuerpo, la boca y los dientes del pez a lo largo de su desarrollo, lo que le permite capturar una gama más amplia de tamaños y tipos de presas (Yan et al., 2012). Aunque otros estudios han encontrando variación en familias y especies consumidas a lo largo del desarrollo (Chiou et al., 2006; Yan et al., 2011), en esta investigación no se observaron estos cambios, ya que solo se obtuvieron dos grupos de tallas y ambos superan la talla media de madurez sexual, (46.3 cm; Froese & Pauly, 2019), es decir que todos los individuos capturados son subadultos y adultos pequeños, según la clasificación realizada por Martins et al. (2005), y conservan el mismo rango de especies en el consumo trófico, aunque en diferentes proporciones.
La alta abundancia de Mugil curema en un único estomago lo cataloga como una presa circunstancial o accidental (%IIR= 2.369%) en la dieta del sable. Esta especie de la familia Mugilidae, se caracteriza por ser pelágica en su estadío juvenil y consumir fitoplancton y zooplancton (Gámez et al., 2014), presas muy comunes en las áreas donde T. lepturus se alimenta.
En la actualidad gran cantidad de pesquerías están siendo sobreexplotadas (Robles, 2014; Riveiro, 2015; FAO, 2016), disminuyendo los grandes recursos pesqueros y aumentado la captura de peces de menores niveles tróficos (Pauly et al., 1998). Lawton & Brown (1993) proponen que con la pérdida o desequilibrio de los depredadores tope se reduce la estabilidad de las poblaciones de mesodepredadores (López, 2011), en las cuales se ubica T. lepturus. Los estudios centrados en especies del nivel trófico medio son una herramienta para medir la salud de los ecosistemas oceánicos, y para conocer la transferencia de energía y prevenir la pesca hacia la parte baja de la cadena trófica.
