Introducción

En la cuenca del río Magdalena, la pácora,Plagioscion magdalenae(^{Steindachner, 1878}), es una especie altamente explotada y representa un recurso pesquero de gran importancia para la población ribereña y para las principales ciudades costeras del país. En el embalse El Guájaro, esta especie es la primera en la pesca de subsistencia de los pobladores ribereños y está relacionada con la disminución en las capturas en los últimos años de otras especies de importancia pesquera de la cuenca como el bocachico (Prochilodus magdalenae), bagre rayado (Pseudoplatystoma magdaleniatum), capaz (Pimelodus grosskopfii) y nicuro (Pimelodus yuma), las cuales están desapareciendo (^{Lasso et al., 2011}).

El géneroPlagioscionlo componen cinco especies válidas y ampliamente distribuidas en América del Sur (^{Souza et al., 2019}). En Colombia,P. magdalenaese distribuye en las cuencas Caribe, Magdalena y Amazonas (^{Casatti, 2005};^{Maldonado-Ocampo et al., 2008};^{García-Alzate et al., 2020}).

La reproducción de los peces, en las cuencas de ríos tropicales, generalmente es temporal y existe una sincronización entre los procesos reproductivos y el incremento en el nivel de las aguas ocasionado por el régimen hidrológico, actuando como indicador final del periodo reproductivo (^{Criscuolo, 2005};^{Pareja-Carmona et al., 2014}). Con el aumento de la piscicultura en el país durante las seis últimas décadas, se han incrementado las investigaciones sobre la reproducción de peces continentales de importancia comercial (^{Merino, 2018}). En la actualidad,P. magdalenaeno cuenta con estudios poblacionales en el embalse El Guájaro, que permitan conocer su estado ni su capacidad de carga; por esta razón, se requieren análisis acerca de su ecología. Información acerca de los procesos reproductivos de esta especie de alto valor socioeconómico son relevantes para promover el uso sostenible y aprovechamiento adecuado del recurso, mediante procesos de ordenación de la pesca, evitando que la explotación supere la capacidad de carga de las poblaciones de la pácora, con el riesgo latente de extinciones locales (^{Cardoso et al., 2018}). La sobrepesca en el bajo Magdalena sigue siendo la principal amenaza para esta especie, y los pescadores del embalse El Guájaro ejercen una gran presión sobre ella. Esto ha llevado a que la especie sea catalogada en estado de vulnerabilidad en la cuenca del Magdalena, y de casi amenazada a nivel nacional (^{Álvarez-León y Jiménez-Segura, 2012}). El objetivo de este trabajo fue evaluar los aspectos de la reproducción deP. magdalenaeen el embalse El Guájaro, cuenca baja del río Magdalena.

Materiales y métodos

Área de estudio. El área hidrográfica del Magdalena-Cauca (5 701 101 ha) alberga los embalses más grandes del país, que representan el 18 % del total de humedales continentales a nivel nacional. El embalse El Guájaro fue construido entre 1964 y 1965 por Instituto Colombiano de la Reforma Agraria (INCORA), con el fin de almacenar agua para los distritos de riego del sur del departamento del Atlántico (^{CRA, 2002}). Se ubica en la cuenca baja del Magdalena, entre los 10º 25’y 10º 38’ N y 75º 00’ 75º 08’ W, y a 3-13 m s.n.m., en el margen izquierdo del Río Magdalena, al suroccidente del Departamento del Atlántico. Actualmente ocupa una extensión de 13 000 ha, donde se desarrollan principalmente actividades pesqueras, agrícolas, recreación y turismo, siendo el cuerpo de agua más importante de la región (^{CRA, 2002};^{Caraballo, 2009};^{García-Alzate et al., 2016}).

Fase de campo. Se realizaron diez muestreos mensuales de recolección, entre abril de 2018 y enero de 2019, con el fin de abarcar cada momento del pulso de inundación (Figura 1). La obtención de los peces se realizó con ayuda de los pescadores y pesquerías. Para cada individuo se evaluó el peso total (g) con una balanza analítica (Ohaus CS2000 ±0.0001 g), y la longitud total y estándar (mm) con un calibrador digital (±0.01 mm). Seguidamente, los peces fueron disectados con un corte uroventral para extraer estómagos, intestinos y gónadas. Cada una de estas estructuras fue pesada (g), medida (mm), fijadas en alcohol al 70 % y depositada en recipientes plásticos debidamente rotulados con la información pertinente del ejemplar (número de etiqueta y de ejemplar, fecha y lugar de recolección, sexo y estructura fijada; se sigue a Morales y ^{García-Alzate (2016)}.

Figura 1 Promedio histórico del nivel del agua del embalse El Guájaro, Colombia, de la estación AcuaCultivos (2004-2011), y pulso de inundación modificado de ^{García-Alzate et al. (2016)}. 

Fase de laboratorio. Se estableció la relación entre longitud total/peso total, mediante gráficas a partir de la ecuación de regresión potencial WT= a x LT^b(^{Sokal y Rohlf, 1987}). Se consideró el crecimiento isométrico b < 3 u alométrico b > 3 (^{Froese, 2006}). Los ejemplares se distribuyeron en tallas según su longitud estándar, a través de la ecuación: A=N/R, R=√n y N=Max-Min, donde A=amplitud de los intervalos, R=número de intervalos, n=número de observaciones, Max=valor máximo y Min=valor mínimo (Morales y ^{García-Alzate, 2016}). Se calculó el factor de condición K (^{Vazzoler, 1996}) para conocer el grado de robustez y bienestar del pez, que presupone un incremento alométrico del peso como función del tamaño del individuo, mediante la ecuación K=Wt/Le^b, donde Wt es el peso total del ejemplar (g), Le es la longitud estándar (mm) ybes el coeficiente angular de la regresión peso total-longitud estándar.

Para estimar los aspectos reproductivos se determinó la proporción de sexos (^{Wenner, 1972}) a partir de la ecuación: % Machos = 100*(Nm/Nt), donde Nm= es el número de machos y Nt= el número total de individuos. La talla media de madurez sexual se determinó mediante el método estadístico gráfico, cuando más del 50 % de la población entra en el período reproductivo (^{Sokal y Rohlf, 1995}).

Las gónadas se preservaron en alcohol, luego se introdujeron por una semana en líquido Gilson modificado (^{Simpson, 1951}), para así poder disolver la densa túnica albugínea que es característica de este tipo de especies. También se evaluó la relación gonadosomática (RGS) (^{Vazzoler, 1996}), que indica la relación entre el avance de la maduración ovocitaria y el peso del cuerpo, y refleja el grado de desarrollo de la gónada; así: RGS=Wo/We*100, donde Wo es el peso de la gónada, We el peso del cuerpo (Wt-Wo; Wt = peso total). La fecundidad (^{Ricker, 1968}) se estimó mediante el método de las sub-muestras secas, que consta de un secado en horno a 40°C durante 25 minutos, para el posterior conteo directo con una balanza analítica. Por último, con el fin de obtener el valor promedio de ovocitos en cada uno de los muestreos, se aplicó la ecuación para fecundidad absoluta (Fa): Fa= Σnº/Nº, donde nº es el número de ovocitos por hembra, y Nº el número total de hembras; la fecundidad relativa (Fr) se calculó a partir de la fórmula Fr = Fa/Wt, expresada como ovocitos por gramos de peso corporal total (^{Chaves y Vazzoler 1984};^{Araya et al., 2003}), junto con su respectiva desviación estándar. El diámetro de ovocito se determinó según el método de submuestras secas (Ricker, 1968), e incluye desviación estándar (^{Ibarra-Trujillo y García-Alzate, 2017}).

Análisis estadístico. El coeficientebde las ecuaciones de regresión potencial, se comparó entre sexos mediante una prueba T student, para indicar si existieron diferencias estadísticamente significativas (^{Barbosa et al., 2010}). Para determinar el grado de asociación entre las relaciones de las variables longitud total y peso total, se utilizó el coeficiente de correlación de Pearson.

Además, se aplicó un test Chi-cuadrado para evaluar si existían diferencias estadísticamente significativas en cuanto a la proporción de sexos esperada y la registrada.

Resultados

Se recolectaron 212 ejemplares, 129 machos (60.9 %) y 83 hembras (39.1 %), para una relación hembra/macho 1:1.6, sin diferencias significativas (χ²: 8.07, p= 0.05). Las hembras dominaron en septiembre, con 17 individuos (8.2 %), que coincide con el período de altas lluvias (aguas subiendo), y noviembre, con 12 ejemplares (5.8 %), que corresponde con la misma época; los machos fueron más abundantes principalmente en los meses de abril (aguas bajando) y enero (aguas altas), con 19 (9.2 %) y 20 (9.7 %) ejemplares, respectivamente (Figura 2).

Figura 2. Número de individuos machos y hembras dePlagioscion magdalenaepor meses, en el embalse El Guájaro, bajo Magdalena, Colombia. 

La relación entre longitud total y peso total para machos, hembras y sexos agrupados fue altamente significativa (p< 0.01) (Tabla 1). Se registró una alometría positiva para machos, hembras y sexos agrupados. No se encontraron diferencias estadísticamente significativas para el coeficiente de regresión (b) entre machos y hembras (t= 12.70, p> 0.05). Los individuos examinados presentaron longitudes entre 14.4 y 36.5 cm, con las longitudes más frecuentes entre 26.7 y 29.7 cm (talla V); por otro lado, el menor número de ejemplares se vio reflejado en la talla VII (32.9- 37.4 cm) (Figura 3). La longitud máxima registrada fue de una hembra (36.5 cm); sin embargo, los individuos machos predominaron en todas las clases de talla, excepto en la talla VII, donde fue mayor la presencia de hembras. La talla media de maduración sexual en hembras fue de 27.0 cm de longitud estándar, mientras que en machos fue de 24.5 cm (Figura 4).

Tabla 1. Valores de la relación longitud total/peso total para machos, hembras y sexos agrupados dePlagioscion magdalenaeen el embalse El Guájaro, bajo Magdalena, Colombia. n: Número de individuos; LT: Longitud total (mínimo y máximo); A: Constante de la ecuación de la regresión; b: Coeficiente de alometría de la ecuación de regresión; r: Coeficiente de correlación de Pearson; R²: Coeficiente de determinación de la gráfica de regresión potencial. 

Figura 3. Distribución de frecuencias absolutas por clase de longitud para machos y hembras dePlagioscion magdalenaeen el embalse El Guájaro, bajo Magdalena, Colombia. 

Figura 4. Talla de madurez sexual para machos y hembras dePlagioscion magdalenaeen el embalse El Guájaro, bajo Magdalena, Colombia. 

El factor de condición K osciló entre 0.9 y 3.1, que se adecua para crecimiento alométrico, e indicó que la especie tiene una buena condición. Las hembras estaban más robustas que los machos; en hembras, los valores mínimos y máximos se registraron en bajas lluvias (mayo y junio) (K = 1.2, DE = 0.6 y K = 4.4, DE = 0.9), respectivamente. En machos, el registro más bajo fue en bajas lluvias (enero) (K = 0.6, DE = 0.8), mientras que el registro más alto fue en altas lluvias (diciembre) (K = 2.8, DE = 1.2) (Figura 5).

Figura 5.  Factorde condición (K) para machos y hembras dePlagioscion magdalenaeentre abril de 2018 a enero de 2019, en el embalse El Guájaro, bajo Magdalena, Colombia. 

La relación gonadosomática (RGS) en machos varió durante los períodos del pulso de inundación, con registros mínimos durante aguas subiendo (0.26 y 0.27) y máximos durante las aguas altas (0.39 y 0.48) y aguas bajas (0.35 y 0.36). Los valores de RGS más altos para hembras se presentaron tanto en altas (noviembre: 1.43) como en bajas lluvias (junio: 1.29), seguidos por una disminución abrupta en aguas subiendo (septiembre y octubre: 0.36 y 0.43, respectivamente). Los registros bajos de RGS, para machos y hembras corresponden al momento de transición de época seca a lluviosa (julio) y altas lluvias (septiembre-octubre); estos, a su vez constituyen los dos picos principales en los cuales la población lleva a cabo su desove, más un pico secundario en aguas altas (diciembre) (Figura 6).

Figura 6 Relación gonadosomática (RGS) para machos y hembras de Plagioscion magdalenae entre abril de 2018 a enero de 2019, en el embalse El Guájaro, bajo Magdalena, Colombia. 

La fecundidad se estimó en 38 ejemplares maduros con tallas entre 20.4 y 36.5 cm; estos individuos fueron capturados durante todos los meses de muestreo, excepto octubre. Se estimaron en promedio 1909 ovocitos por hembra (588-3231; DE = 1300.3) en aguas bajando, 1590 (319-3 560; DE = 1 405.9) en aguas bajas, 2435 (443-4786; DE = 1228.0) en aguas subiendo y 2132 ovocitos (200-7615; DE= 2049.6) durante aguas altas. En cuanto a la fecundidad relativa (huevos/gramos de peso),P. magdalenaetuvo 6 ± 7 h/g en aguas bajando, 5 ± 4 h/g en aguas bajas, 7 ± 6 h/g en aguas subiendo y 5 ± 4 h/g en aguas altas. Los ovocitos presentaron en general un diámetro de 0.288 mm (0.14-0.34 mm; DE = 0.05) para las bajas lluvias y 0.290 mm (0.14-0.38 mm; DE = 0.06) en altas lluvias.

Discusión

La alometría positiva (b> 3) para la relación longitud/peso deP. magdalenaeconcuerda con lo descrito por^{Barbosa et al. (2010)}para la bahía de Marajó en Brasil, determinando que esta relación tiene importantes aplicaciones en términos de biología pesquera. Según^{Fonteles (1989)}, la alometría positiva es posiblemente influenciada por la depredación de otros organismos, sirviendo como mecanismo de defensa, ya que se produce un aumento de tamaño con un mínimo gasto de energía. Además, también puede atribuirse a una alta disponibilidad de alimentos que surgen en estos cuerpos de aguas inundables y de zonas de cría.

El factor de condición K, varió a lo largo de los meses de muestreo. Este indicó que las hembras eran más robustas que los machoslo cual tiene relación con la demanda energética que tienen las hembras en los procesos fisiológicos y reproductivos, tales como la acumulación de vitelo durante la fase de maduración de las gónadas, la migración a las zonas de desove y el propio proceso de desove, los cuales requieren reservas energéticas adicionales en las hembras en relación con los machos (^{Monteiro et al., 2007}). El descenso del factor de condición (K) en ejemplares en los meses de julio y septiembre se puede considerar como indicador de la liberación de ovocitos o esperma, información que se corrobora con el RGS (^{Weatherley, 1972};^{Román-Valencia et al., 2006}). Sin embargo, podría no ser así, como se observa en el mes de diciembre, en el cual, según el RGS, se da un proceso reproductivo, pero se mantiene un grado de robustez alto en los individuos; esto podría explicarse con que este mes coincide con el período de aguas altas y se conoce que la disponibilidad de alimento en éste aumenta considerablemente con respecto a los otros períodos. Además, nuestros registros permiten inferir condiciones nutricionales favorables para la especie y una alta oferta alimentaria, ya que son superiores a 1.5 (^{Ibarra-Trujillo y García-Alzate, 2017}).

La variación en el factor de condición estuvo acorde a los valores del RGS, con valores más altos durante los períodos secos. Esto sugiere un buen estado de alimentación del pez, como preparación para la reproducción y los más bajos durante los momentos en que se llevan a cabo eventos reproductivos. Al parecer, esta especie acumula reservas corporales energéticas, utilizadas para procesos como la migración, la maduración gonadal y el desove, como se describió también para su congénereP. squamosissimus(^{Carvalho et al., 2017}).

La proporción global de sexos deP. magdalenaefue de 1:1.6, sin diferencias significativas con la proporción 1:1, que es lo que se esperaría en poblaciones naturales. Esto contrasta con lo reportado para la misma especie hace más de 15 años en el embalse El Guájaro y la Bahía de Marajó (Brasil), donde la proporción fue mayor en machos con respecto a las hembras (^{Bayuelo y Sanz, 2003}; ^{Barbosa et al., 2010}). Sin embargo, en el estudio se evidenció que los machos predominan en todos los meses, excepto en los de lluvias, cuando predominan las hembras, lo cual puede estar asociado a la facilidad de ser capturadas, debido al peso de sus gónadas (^{Gurgel, 2004}). De igual manera, paraP. squamosissimusen un área de protección ambiental al noreste de Brasil, se observó una proporción igual de machos y hembras (^{Carvalho et al., 2017}).

La talla media de maduración sexual observada en este estudio se encuentra por debajo de la talla media de captura establecida por la ^{Autoridad Nacional de Acuicultura y Pesca AUNAP (2013)}, que es de 30 cm de LE, lo que significa que la TMC está bien estipulada. Sin embargo, se registró que se están capturando individuos por debajo de la TMC, el 77.8 % de los individuos registrados en el estudio, lo cual implica una clara presión sobre la población de juveniles, impidiendo que lleguen a reproducirse antes de ser capturados, y llevando a la especie a tener problemas de repoblación. Por otro lado, en los peces, en general, los machos tienden a madurar antes y con un tamaño menor, mientras que las hembras maduran más tarde y tienden a invertir relativamente más recursos en su reproducción (^{Bromley, 2003}). Esto se registra para muchos de los sciaénidos marinos (^{Santos-Martínez y Acero, 1991};^{Lowerre et al., 1996};^{Torres-Castro et al., 1999};^{Hutchings et al., 2006}). Por otro lado, para los de agua dulce, los datos concuerdan con lo registrado para la misma especie por^{Barbosa et al. (2010)}, quienes encontraron que los machos maduraban primero que las hembras (269 y 305 mm, para machos y hembras, respectivamente). Sin embargo, para su congénereP. squamosissimusse determinó que las hembras maduraban primero que los machos (^{Barbosa et al., 2012}).

Por otro lado, se han registrado en el embalse individuos cercanos a 70 cm de LT, casi el doble de los individuos registrados en este estudio, pudiendo estar asociado a la presión pesquera y las condiciones ambientales desfavorables, que pueden forzar a los individuos a tener una maduración temprana para reducir el riesgo de morir antes de reproducirse (^{Wootton, 1999}). Además, la reducción de tamaño de la población resulta en un aumento en la disponibilidad de alimento, ocasionando la aceleración del proceso de maduración, como consecuencia del incremento en la tasa de crecimiento (^{Vazzoler, 1996}).

Plagioscion magdalenaees una especie asincrónica, que tiene desoves múltiples o parcelados durante el año, lo cual se corrobora con los registros de individuos con diferente grado de desarrollo gonadal en todos los meses de muestreo, como ya había sido observado por^{Bayuelo y Sanz (2003)}para la misma especie, y como se ha reportado en el Amazonas paraP. squamosissimusy en la Ciénaga Grande de Santa Marta paraBairdiella ronchus,para los cuales se determinó que el desove puede ocurrir durante todo el año (^{Torres-Castro et al., 1999};^{Salinas y Agudelo, 2000}). Para el caso deP. magdalenaey sus congéneres, este tipo de estrategia reproductiva de desove puede ser para mantener una actividad de reproducción continua de la especie o para sobrevivir a la competencia inter e intraespecífica, además de la presión pesquera local y condiciones abióticas no favorables. Por otra parte, este desove es típico de peces que viven en aguas tranquilas, como lagos o embalses (^{Bayuelo y Sanz, 2003};^{Carvalho et al., 2017}). En los desoves parcelados, los ovocitos maduran en lotes y son expulsados en intervalos de tiempos distintos, marcando una estacionalidad en estos (^{Araujo, 2009}), reduciendo así la competencia entre la descendencia por alimento y refugio (^{Godinho, 2007}) y permitiendo mayores posibilidades de asentamiento de la especie.

^{Bayuelo y Sanz (2003)}detectaron hembras desovadas en los meses de junio y diciembre, difiriendo de lo encontrado en este estudio, en el que no se obtuvieron hembras en período de desove. Esto está relacionado al hecho de que estos peces desovan en la vegetación flotante que se encuentra desde las orillas hacia el centro del embalse en época de lluvias, lo cual dificulta la captura con las técnicas de pesca utilizadas en las expediciones. Por otro lado, con los valores de RGS se determinan los principales picos reproductivos de la especie, que concuerdan con las temporadas de transición de época seca a lluvias (julio) y altas lluvias (septiembre-diciembre), cuando sube el caudal del río y, por ende, el nivel del agua del embalse. Esto contrasta con lo reportado paraP. squamosissimusen el Amazonas, donde el principal evento reproductivo se da en la transición de aguas en descenso al período seco del río, pero es similar a lo registrado en el Orinoco colombiano, donde se da un mayor porcentaje de individuos maduros en el período de inicio de las lluvias y el aumento del caudal del río (^{Santos et al., 2006}). Esto muestra la importancia de los regímenes hidrológicos en la biología y ecología del géneroPlagioscion.

Plagioscion magdalenaepresenta una baja fecundidad comparada con otras especies del género:P. squamosissimus,que tiene una elevada fecundidad (22 610-143 337 ovocitos en Brasil, 371 025 ovocitos en Venezuela) (^{Lasso et al., 1998};^{Felix, 2008};^{Carvalho et al., 2017}). Sin embargo, estos valores bajos de fecundidad (absoluta y relativa) pueden estar relacionados con la captura de individuos pequeños por parte de los pescadores, por debajo o cercanos a la talla media de madurez sexual, pues para algunas especies de peces existe una relación directa entre el tamaño de la hembra y el número de ovocitos que esta puede madurar, siendo común que las hembras pequeñas presenten fecundidades bajas (^{Nakatani et al., 2001};^{Valdiviezo-Rivera et al., 2016}). Además, la fecundidad es particular a la edad del pez y, en algunos casos, a su talla (^{Vazzoler, 1996};^{Murua et al. (2003)}, y, como se mencionó anteriormente,P. magdalenaeno está alcanzado ni está cercana a los registros de longitud máxima para el embalse y la cuenca del Magdalena.

La pácora registró un tamaño promedio de ovocitos menor aP. squamosissimus(0.56 mm) pero mayor aB. ronchus(0.19 mm) (^{Torres-Castro et al., 1999};^{Barbosa et al., 2012}). Los datos de fecundidad registrados en este artículo sugieren una relación con las tallas de las hembras; sin embargo, sería pertinente verificar en estudios posteriores si esos valores obedecen a presiones antrópicas o ambientales.

Los aspectos reproductivos evaluados en este artículo proporcionan bases para la conservación de la especie en el bajo Magdalena, y evidencian la necesidad de realizar estudios de la afectación de los procesos reproductivos a partir de actividades antrópicas como la ganadería, agricultura y descarga de aguas residuales, que son comunes en El Guájaro.