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INTRODUCCIÓN
Se considera que más del 40 % de las especies que habitan el planeta se encuentran en el dosel de los bosques, con un porcentaje de endemismos que se calcula cerca del 10 %, lo que hace a este ambiente, una de las fronteras bióticas (Erwin 1983, Ozanne et al. 2003, Stork et al. 2015). De hecho, debido a la diversidad que alberga, su complejidad e importancia, el dosel de los bosques fue considerado por Erwin (1983), como la última frontera biótica, no obstante, es uno de los ambientes que se encuentra en mayor riesgo por la deforestación, fragmentación de hábitat y el cambio climático (Nadkarni y Solano 2002, Heino et al. 2015, Wedeux y Coomes 2015). Según Nadkarni (1995), el dosel de los bosques incluye el follaje, ramas, ramillas y epífitas, es decir, todos los elementos de la vegetación por arriba del suelo y se pueden identificar distintos estratos (Basset et al. 2003), que varían en cuanto a sus características morfológicas y ecofisiológicas (Koike et al. 2001). El presente estudio se ha enfocado al denominado dosel superior.
Los cambios espaciales y temporales del dosel (Wirth et al. 2001), se deben a los distintos procesos ecofisiológicos que se realizan ahí dado que conforman una de las fuentes principales de los procesos fotosintéticos, así como de evapotranspiración e intercepción de humedad y nutrimentos atmosféricos, los que generan heterogeneidad ambiental, dotándolo de características únicas (Ozanne et al. 2003, Nakamura et al. 2017).
Muchas de las especies de microartrópodos que colonizan continuamente el dosel de los bosques, utilizan los recursos que allí se encuentran, invadiendo todos los nichos imaginables (Erwin 1995), lo que ofrece oportunidades para una estratificación vertical, rutas de tránsito, lugares de escondite, o de alimento que aprovechan y explotan (Southwood 1978, Rodgers y Kitching 1998, Ozanne et al. 2003, Yoshida y Hilli 2005). Así mismo, los organismos pueden mostrar adaptaciones particulares para explotar los recursos existentes en este ambiente. Algunos grupos que habitan el dosel solamente lo ocupan temporalmente, y otros son habitantes permanentes sin ninguna relación con el suelo del bosque (Walter y Behan-Pelletier 1999, Winchester et al. 1999, 2008). Inclusive hay grupos, como los colémbolos de la familia Sturmiidae, cuyas tres especies conocidas en el mundo, sólo se han encontrado en el dosel y medios asociados (Castaño-Meneses y Palacios-Vargas 2011).
El papel de los colémbolos en el dosel es tan importante como en el suelo, especialmente en espacios donde hay acumulación de materia orgánica, por su actividad en los ciclos de descomposición, integración de la materia orgánica y por su abundancia, puesto que también resulta una fuente potencial de alimento para otros artrópodos y si bien no constituyen uno de los grupos más diversos de artrópodos, sí representan uno de los más dominantes en términos de abundancia en el dosel (Kitching et al. 1993, 1993, Guilbert et al. 1995, Palacios-Vargas et al. 1998, 1999, Palacios-Vargas y Castaño-Meneses 2003, Castaño-Meneses et al. 2006, Rodgers y Kitching 2011).
Sus patrones de distribución en el dosel varían tanto espacial como temporalmente, generando una fuerte estratificación vertical, que se extiende desde el suelo del bosque hasta la cubierta superior (Rodger y Kitching 1998), dependiendo de la disponibilidad de recursos. Muchas especies comparten el hábitat, lo que sugiere que la migración vertical es un proceso importante en la construcción de comunidades arbóreas (Palacios-Vargas y Castaño-Meneses 2003, Yoshida y Hijii 2005). Sin embargo, algunas están restringidas al entorno del dosel, principalmente porque están asociadas a las plantas epífitas (Bretfeld 1994, Palacios-Vargas y González 1995).
La fragmentación del hábitat es una de las mayores causas de pérdida de biodiversidad en los bosques (Tabarelli et al. 2004) dado el efecto negativo que tiene sobre la biota, y es una de las mayores presiones a las que están sometidos los bosques, en particular los mesófilos en México (Williams-Linera 2002). También se ha observado que las condiciones cambian por el efecto de borde, siendo los efectos negativos más acentuados en los bordes que en las áreas más internas (Williams-Linera 1990, Mesquita et al. 1999). Estudios realizados con colémbolos de dosel en plantaciones de coníferas, han mostrado que no existe un efecto de borde en su distribución en este tipo de ambiente, aunque se sugiere realizar muestreos más exhaustivos y que los patrones encontrados no necesariamente se comparten con otros tipos de bosque con condiciones y características distintas (Shaw et al. 2007). Los colémbolos del dosel en México han sido estudiados tanto en bosques tropicales caducifolios, como bosques tropicales y bosques templados (Palacios-Vargas y Castaño-Meneses 2003), pero no se tienen registros en el bosque mesófilo de montaña, excepto para algunas especies que se han encontrado asociadas a epífitas (Palacios-Vargas et al. 2012).
Los objetivos principales de este trabajo son: 1, analizar la diversidad, riqueza y abundancia de la comunidad de colémbolos del dosel de un bosque mesófilo de montaña en Hidalgo en dos estaciones del año; 2, ver si existen diferencias por efecto de borde y 3, comparar con las comunidades de colémbolos de otros tipos de vegetación en México.
MATERIALES Y MÉTODOS
Zona de estudio
Hidalgo es el tercer estado de la República Mexicana con mayor superficie ocupada por Bosque Mesófilo de Montaña (Luna Vega et al. 2000), después de Oaxaca y Chiapas (Ortega y Castillo 1996); sin embargo, se encuentra seriamente amenazado y altamente fragmentado; a pesar de ello contiene el 34 % de la riqueza florística considerada para este tipo de vegetación en el país. En dicho estado, los bosques de Tlanchinol son los mejor conservados. El municipio de Tlanchinol se encuentra al norte del estado de Hidalgo. Según Puig (1976), el bosque mesófilo de montaña está determinado por las condiciones bioclimáticas más que por sus suelos ya que éstos son muy diversos tanto por su origen como por su evolución.
La zona de estudio está ubicada a 1 km al norte del poblado de Tlanchinol, en un sitio denominado "La Cabaña" (21°1.36' N, 98038.56' O), a una altitud que va de los 1462 a los 1489 m (Fig. 1). Presenta árboles que alcanzan alturas entre los 30 y 35 m (Rzedowski 1996, Luna et al. 1994), con especies como Liquidambar macrophylla Oerst., Magnolia schiedeana Schlecht., Pinus greggii Engelm. ex. Parl., P. patula Schltdl. & Cham., Quercus eugeniifolia Liebm., Q. sapotifolia Liebm., Q. sartorii Liebm., y Podocarpus reichei J. Buchholz & N.E. Gray (Luna y Alcántara 2004). La copa de los árboles es generalmente ovoide o redonda, y está formada por follaje denso (Luna et al. 1994).
Presenta un clima semicálido húmedo, denotado por (A) C (fm) w¨b (i') g, según la clasificación de Köppen modificada por García (1981), que corresponde a un cálido sub-húmedo. Se caracteriza por tener abundantes lluvias como resultado de la influencia de vientos húmedos y del efecto de los ciclones tropicales, durante los meses de mayo a septiembre con canícula, verano fresco y largo; es en general templado, con una temperatura media del mes más frío entre 3 y 18°C, una precipitación anual de 2601 mm (Luna et al. 1994, SEDESOL 2002, García 2004).
Trabajo de campo
Los ejemplares de colémbolos fueron obtenidos a partir del estudio de fumigación adelantado por Márquez et al. (2019). Se realizaron cinco fumigaciones entre las 4:00 y 6:00 h de la mañana, durante la temporada de lluvias, en los meses de julio, agosto y septiembre de 2004, y dos en la temporada seca, en marzo y mayo de 2005. Se utilizó un insecticida a base de Piretrinas naturales y se aplicó usando una nebulizadora (Fig. 2a).
Figura 2 Recolección mediante fumigación en el dosel de Tlanchinol, Hidalgo, México. a. Nebulización de piretrinas. b. Embudos utilizados para la recolección. Fotos: a: J. Asiain, b: J. Márquez.
En el área de estudio se utilizaron dos transectos de 200 m separados entre sí por 500 m, teniendo un área total de 100 000 m2. Se diferenciaron tres sitios en cada transecto: a) Sitio de Borde, que era el más cercano al camino de acceso, b) Sitio Medio, que era el intermedio, ubicado a 100 m del Borde, y c) Sitio Interno, que constituyó el área mejor preservada, ubicada aproximadamente a 200 m en línea recta del Borde y a 100 m del sitio Medio. En cada sitio se realizaron las fumigaciones abarcando un área aproximada de 10 m2. En cada ocasión se utilizaron un total de 20 embudos que fueron colocados en cada área para capturar la fauna del dosel (Fig. 2b), mismos que fueron lavados con alcohol al 96 % después de cinco horas de la aplicación del insecticida. Detalles de área y el diseño experimental pueden ser consultados en Marquez et al. (2019). Cabe mencionar que para el caso de microartrópodos del dosel se ha encontrado en bosques templados, que la variación microclimática es uno de los factores que más afecta la comunidad de ácaros oribátidos y otros grupos, por lo que aún entre árboles relativamente cercanos, se pueden observar diferencias significativas debido a las condiciones microambientales (Lindo y Winchester 2009).
Las muestras fueron revisadas con un microscopio estereoscópico, separando y contabilizando los colémbolos del resto de la fauna. Se realizaron preparaciones de algunos ejemplares en líquido de Hoyer, para su identificación, misma que se realizó a nivel de género y morfoespecie, usando las claves de Christiansen y Bellinger (1980-81) , así como la página de Collembola.org (Bellinger, et al., c2018).
Análisis de datos
Para evaluar el efecto de la temporada de fumigación y sitios de recolección sobre la abundancia de colémbolos, se llevaron a cabo análisis de varianza no paramétrica de una vía mediante una prueba de Kruskal-Wallis. Para ver la similitud en la composición de colémbolos en las diferentes fumigaciones y sitios, se realizó un análisis de conglomerado, utilizando como método de agrupamiento el método de Ward y como distancia el porcentaje de disimilitud. Los cálculos se realizaron con el programa STATISTICA ver 9.0 (Statsoft 2009).
Se obtuvo la curva de rarefacción, dado que se tuvieron tamaños de muestras diferentes, a fin de estimar el número de especies esperado, para cada fecha de muestreo, utilizando como estimadores Chao 1 y la riqueza estimada, mediante el programa EstimateS 9 (Colwell 2013). Se evaluó la diversidad mediante el índice de Shannon (H'). Moreno y Halfter (2001) mencionan que comúnmente este es el recomendado para muestras pequeñas, debido a que ayuda a cuantificar la estructura de la comunidad. Expresa la uniformidad de los valores de importancia a través de todas las especies de la muestra. Mide el grado promedio de incertidumbre al predecir a qué especie pertenecerá un individuo escogido al azar de una colección (Baev y Penev 1995). Asume que los individuos son seleccionados al azar y que todas las especies están representadas en la muestra. La equitatividad fue evaluada mediante el índice de Pielou, que mide la proporción de la diversidad observada con relación a la máxima diversidad esperada (Moreno y Halfter 2001). Estos índices se calcularon con el programa de Biodiversity Pro ver. 2 (McAleece 1997). Se compararon los índices de Shannon entre sí, con el índice delta (8), de acuerdo con Solow (1993).
RESULTADOS
Se obtuvieron un total de 5267 colémbolos representados en once familias y 22 géneros. Durante la época de lluvias fueron 4377 (83 %) colémbolos y de la seca se obtuvieron 890 (17 %). Las familias de colémbolos más abundantes encontradas en total de ambas épocas en el dosel del fueron: Entomobryidae (Entomobrya sp., Orchesella sp., Willowsia mexicana Zhang, Palacios-Vargas & Chen, 2007), con W. mexicana como la especie más abundante (2615 ejemplares), seguida de ejemplares de la familia Dicyrtomidae (Dicyrtoma sp., 1085), y Paronellidae (Salina sp. 1054), Hypogasturidae [Schoettella distincta (Denis, 1931) y Xenylla sp.] y las familias con menos individuos resultaron Brachystomellidae (Brachystomella sp.) y Sminthurididae (Sphaeridia sp.) con un ejemplar cada uno (Tabla 1).
Tabla 1 Abundancia estacional de colémbolos durante cinco fumigaciones, en el dosel de un bosque en Tlanchinol, Hidalgo, México. B = Borde, M = Medio, I = Interno.
La mayor abundancia se presentó en la época de lluvias (85 %), principalmente en el mes de septiembre (42 %), de 2004, mientras que durante los meses secos se recolectó el 17 % del total de colémbolos y no se obtuvieron ejemplares en el sitio de Borde. En el sitio interno se registraron 1586 (30 %) ejemplares, la abundancia más alta se presentó en el sitio Medio con 2157 (41%), y el valor más bajo fue en el sitio de Borde con 1527 (29 %) ejemplares del total. La mayor riqueza, quince especies, se presentó en el mes de julio en el área del Borde (Tabla 1), valor que se redujo a un mínimo de ocho en agosto en la parte Interna, durante la época de lluvias. Sin embargo, en la época seca no se encontraron colémbolos en la parte del Borde, la mayor riqueza se presentó en mayo en la parte Media con once especies; y el valor más bajo se registró en la parte Interna, sólo cuatro morfoespecies. Las curvas de rarefacción para estimar la riqueza de especies mostraron que el mayor número esperado se presentó en el mes de mayo, donde se obtuvieron en total once y se estimó que pudiera haber 20 (Fig. 3a), y de acuerdo con el estimador Chao 1, el mejor muestreo se tuvo en julio, aún sin alcanzar totalmente la asíntota; el resto de los muestreos resultaron menos efectivos (Fig. 3b).
Figura 3 Curvas de rarefacción de especies de colémbolos del dose muestreados mediante fumigación en Tlanchinol, Hidalgo, México. a. Número estimado de especies. b. Estimador Chao 1.
No se encontraron diferencias significativas en la abundancia de colémbolos entre temporadas (H=5.2; gl=4, P >0,05), pero sí la hubo entre los sitios, (H=7.2; gl=2, P < 0,05). La mayor riqueza fue en general en el Borde. El índice de diversidad de Shannon fue mayor en los meses de la época de lluvias que en los de la época seca, la mayor diversidad y equitatividad se presentó en el mes de agosto y septiembre, en el Borde y la parte Media (Tablas 2 y 3).
Tabla 2 Riqueza (S), diversidad (H') y equitatividad (J') estacional de la comunidad de colémbolos por temporada y sitio en el dosel de un bosque de Tlanchinol, Hidalgo, México.
Tabla 3 Valores mensuales de abundancia (no. de indiv.), riqueza de especies (S), diversidad de Shannon (H'), y equitatividad de Pielou (J'), en tres sitios en el bosque mesófilo de Tlanchinol, Hidalgo, México.
No se encontraron diferencias significativas de diversidad entre el Borde y el Medio (d = 0,009; P > 0,05), mientras que los valores registrados para el sitio Interno y los de Borde (d = 0.l6; P < 0,05) y Medio (d = 0,15; P < 0,05), sí mostraron diferencias significativas.
Como puede observarse, las especies más abundantes en la época de lluvias (Fig. 4) fueron W. mexicana que representó un 43 % del total, seguida de Salina sp. y Dicyrtoma sp., ambas con 25 %, durante la época seca se mantiene W. mexicana con el 95 % y le siguen Dicyrtoma sp. 3 %, y Orchesella sp. con el 2 %. En la temporada de sequía (Fig. 4), nuevamente W. mexicana es la especie más abundante, pero su dominancia se incrementa considerablemente, ya que representa casi el 95 % del total de los colémbolos recolectados. No obstante, aún en abundancias bajas, se pueden encontrar a Schoetella distincta y Xenylla sp. (Tabla 1).
Figura 4 Abundancia relativa (log) de las principales especies de Collembola en el dosel de Tlanchinol, en la temporada de lluvias y de sequía.
Las especies más abundantes en el sitio Medio e Interno fueron W. mexicana y Dicyrtoma sp., mientras que en el sitio del Borde la especie más abundante fue Salina sp., seguida de W. mexicana. Hay colémbolos que solamente se encontraron en un sitio. En el Borde: Sphaerida sp., Folsomides sp., Folsomina onychiurina, Brachystomella sp. y Pseudachorutes sp. En el sitio Medio fueron exclusivas: Superodontella sp., Proisotoma alticola y Plutomorus sp. Mientras que Friesea reducta, fue encontrada solamente en el sitio Interno.
El análisis de conglomerados mostró que la composición de los colémbolos de dosel resultó particular para el Borde en el mes de julio (Fig. 5). En general los meses de la temporada seca, independiente del sitio, fueron similares, no obstante, el sitio medio de mayo resultó más similar a los meses de lluvias en cuanto a su composición.
Figura 5 Dendograma para el análisis de conglomerado de las diferentes fechas de muestreo y sitios de acuerdo con la composición de colémbolos en el dosel.
Se tienen las especies Friesea reducta, Schoettella distincta, Plutomurus sp., Folsomina onychiurina, Isotoma sp., Orchesella sp. y Ptenothrix sp. como nuevos registros para el dosel del bosque mesófilo mexicano.
DISCUSIÓN
La estacionalidad y la variación de la humedad son factores que puede afectar la presencia de algunas especies de colémbolos. Guilbert et al. (1995) en Nueva Caledonia, y Rodger y Kitching (1998), señalan que la mayor población de colémbolos fue encontrada en la época de lluvias, y que en las épocas secas esta decrece. Previos trabajos han mostrado que en México la abundancia de las especies se presenta un patrón similar (Palacios-Vargas y Castaño-Meneses 2003). En Tlalchinol se observa este comportamiento, pero además se aprecia que la abundancia está por debajo de las reportadas en otros registros como el bosque tropical lluvioso Chajul en Chiapas y las del bosque tropical caducifolio de Chamela, Jalisco (Palacios-Vargas y Castaño-Meneses 2003), esto se atribuye a la gran variabilidad que hay entre las muestras.
Los colémbolos más comunes que se encuentran en el dosel de los bosques de México son de los géneros Salina, Sminthurinus, Lepidocyrtus, Pseudisotoma, Schoettella, Xenylla y Sphaeridia (Palacios-Vargas y Castaño-Meneses 2003), los que también están representados en el bosque mesófilo de Tlanchinol Hidalgo.
Comparado la riqueza del bosque de mesófilo de Tlanchinol con el bosque tropical caducifolio en Chamela, Jalisco, en Tlanchinol se registraron 22 especies, mientras que en el bosque caducifolio Palacios-Vargas et al. (1999) reportan 19 especies, compartiendo solamente ocho géneros Xenylla, Brachystomella, Pseudachorutes, Entomobrya, Lepidocyrtus, Salina, Sminthurinus y Sphaeridia (Tabla 4). La riqueza que se reporta en el bosque tropical de Chajul, Chiapas (Palacios-Vargas y Castaño-Meneses 2003), es de 26 especies, de los cuales comparte once géneros: Pseudachorutes, Brachystomella, Folsomides, Entomobrya, Lepidocyrtus, Salina sp., Sphaeridia, Sminthurinus, Dicyrtoma, Ptenothrix y la especie Willowsia mexicana.
Tabla 4 Comparación de especies de colémbolos presentes en el dosel de tres tipos de bosques en México, Mesófilo (Tlanchinol, Hidalgo; este estudio), tropical caducifolio (Chamela, Jalisco; Palacios-Vargas et al. 1998, Palacios-Vargas y Castaño-Meneses 2003) y tropical (Chajul, Chiapas; Palacios-Vargas y Castaño-Meneses 2003). LL = Lluvias; S = Sequía.
En el bosque mesófilo de montaña los colémbolos mejor representados en el dosel son miembros de la familia Entomobryidae (Entomobrya sp., Orchesella sp., Willowsia mexicana), siendo W. mexicana el más abundante (2615 ejemplares), seguida por Dicyrtomidae (Dicyrtoma sp., 1085) y Paronellidae (Salina sp. 1054); mientras que, en la selva tropical seca del Pacífico mexicano (Palacios-Vargas y Castaño-Meneses 2003), los más abundantes son Paronellidae (Salina banksi, 935,321), Entombryidae (Seira spp. 80,007) y Bourletiellidae (Adisianus maassius, 9549). La abundancia es notoriamente mucho mayor en el bosque tropical seco.
Los sitios Medio y Borde registraron la mayor diversidad y riqueza de especies, y comparten más especies entre ellas que con el sitio interno. También en el sitio Medio y en el Borde se tienen más especies con hábitos cosmopolitas, y se encontró que el Borde tiene una influencia significativa en la composición de la comunidad de colémbolos del dosel. La importancia de los bordes de bosques para el mantenimiento de la biodiversidad ha sido considerada de relevancia en ambientes alterados como los agroecosistemas que están cercanos a áreas de bosque (Holland y Fahrig 2000). Los resultados muestran una comunidad particular de colémbolos en el dosel de bosque mesófilo y el potencial de estos sitios como refugio de especies en ambientes altamente fragmentados.
