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INTRODUCCIÓN
Con una distribución cosmopolita las moscas de las flores o zumbadoras (Diptera: Syrphidae) son fundamentales para garantizar la salud y diversidad de los ecosistemas. Syrphidae incluye aproximadamente 6000 especies agrupadas en las subfamilias Microdontinae, Pipizinae, Eristalinae y Syrphinae (Miranda et al. 2013). Los adultos de Pipizinae, Eristalinae y Syrphinae se destacan por ser polinizadores que favorecen el intercambio genético de muchas angiospermas (Holloway 1976, Orford et al. 2015, Hughes 2016). Por su parte, las larvas de Syrphinae y Pipizinae son depredadoras de insectos plaga, mientras las de Eristalinae son mirmecófagas y las de Microdontinae son saprófagas (Sommaggio 1999, Mengual et al. 2015, Speight 2017).
El Neotrópico alberga 1520 especies de sírfidos destacándose Brasil con 503, Colombia con 337 y México con 251; de estas 207, 79 y 115 son endémicas respectivamente en esos países. En Colombia, la mayor diversidad de Syrphidae se ha reportado en la región andina, particularmente en el bosque alto andino y páramo con especies especializadas y dominantes (Montoya et al. 2012, Montoya 2016). En ecosistemas andinos se registran asociaciones entre sírfidos y las familias botánicas Asteraceae, Acanthaceae, Ara-liaceae, Hypericaceae, Clusiaceae, Rosaceae, Lamiaceae Fabaceae y Poaceae (Sánchez-N y Amat-García 2005, Zamora et al. 2011, Reina-Ávila et al. c2013). Carabalí et al. (2017) registran para Persea americana (aguacate), 26 especies de sírfidos visitantes florales, destacándose los géneros Palpada, Allograpta y Toxomerus.
El conocimiento de la biología, métodos eficientes de captura, y en particular la alta diversidad de especies, comportamientos, grupos funcionales, además de su capacidad de respuesta a variables ambientales y ecológicas como humedad, temperatura y nivel de conservación de un ecosistema, hacen a los sírfidos buenos indicadores ecológicos (McGeoch 1997, Sommaggio 1999, Marcos-García et al. 2012, Radenkovic 2017). Estudios señalan que su diversidad puede predecir la estructura vegetal (Carey et al. 2017), e incluso su complejidad (Moquet et al. 2018). En ecosistemas boscosos europeos y brasileros la diversidad de sírfidos aumenta con la presencia de espacios abiertos, donde una alta regeneración natural con plantas de diversos portes garantiza hábitats para el desarrollo de sus adultos y larvas (Gittings et al. 2006, de Souza et al. 2014). Por su parte, Larrieu et al. (2015) identificaron que en áreas forestales la riqueza, abundancia y diversidad funcional disminuye con la homogeneización de las coberturas. Estos indicadores varían según la actividad antrópica. En áreas de manejo que promueven la heterogeneidad estos indicadores de diversidad son altos (Jorge et al. 2007), mientras en áreas homogéneas asociadas al aumento de construcciones civiles son bajos (Sommaggio 1999).
Pese a que los sírfidos son un grupo taxonómico estratégico, no se han realizado estudios que evalúen las asociaciones de estas especies en los ecosistemas andinos colombianos. Esto es relevante si se tiene en cuenta que son precisamente los ecosistemas de alta montaña los más amenazados por actividades antrópicas asociadas con el cambio climático (Radenkovic et al. 2017), la fragmentación causada por la minería, el urbanismo, el avance de las fronteras agrícolas, y el uso indiscriminado de herbicidas y plaguicidas que reducen su hábitat y poblaciones naturales (Sánchez-Bayo y Wyckhuys 2019). Estas actividades antrópicas han generado pérdida de la composición, estructura y función ecológica de los bosques naturales, en particular de aquellos cercanos a las grandes urbes (Bellamy et al. 2017). El objetivo de este estudio fue determinar cómo la composición e índices ecológicos de sírfidos se relacionan con las coberturas vegetales identificadas en la región montañosa oriental de la ciudad de Bogotá D.C. (Colombia) que ha presentado diferentes tipos de intervención.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
El estudio se desarrolló en la cuenca baja de la Quebrada Las Delicias que nace en los cerros orientales de Bogotá D.C. (4°38'23.36" Norte, 74°3'16.84" Oeste y 4°38'14.20" Norte, 74°3'7.25" Oeste) (World Geodetic System 1984, WGS 84), discurre entre 2600 y 2800 m de altitud (Fig. 1). La vegetación potencial del área es bosque andino con diferentes grados de afectación antrópica; se destacan el avance de la frontera urbana, así como la deforestación de coberturas nativas afectadas por la minería de extracción de roca caliza (Bejarano c2014).
Figura 1 Localización del área de estudio. Coberturas identificadas de la Quebrada Las Delicias. Imágenes satelitales de Google (c2017).
Identificación y caracterización de coberturas vegetales
Para establecer las coberturas se tuvieron en cuenta criterios de accesibilidad, la presencia de espacios públicos y senderos en buen estado. Las coberturas en donde se realizó el proyecto fueron delimitadas con base en la historia ambiental de la Quebrada Las Delicias (Bejarano c2014). Para el levantamiento de las coberturas se siguió la metodología de interpretación visual de imágenes de sensores remotos propuesta por Melo y Camacho (2005) y la correspondiente clasificación de coberturas de la tierra Corine Land Cover ajustada a una escala 1:25000 con área mínima de detalle de 2 ha (IDEAM 2010). Se analizó la imagen satelital de Google Earth de la zona para 2015 (Fig. 1) utilizando los criterios fisionómicos de cada cobertura como altura y densidad de los árboles, además de visitas de campo para verificar lo visto en la imagen satelital y registrar las especies vegetales características. Las especies vegetales se identificaron con guías de campo (García et al. 2006, Mahecha et al. 2010, Mahecha et al. 2012, Sierra-Guerrero y Amarillo-Suárez 2014, Carvajal-Rojas 2015, Carvajal-Rojas et al. 2019). Para delimitar las coberturas se empleó el programa QGIS 3.6.2 (Quantum GIS Development Team c2016).
Se definieron tres sitios de 2,4 ha representativos de cada cobertura (Anexo 1 del material suplementario, Fig. 1). La cobertura Tejido Urbano Discontinuo refleja el avance de la construcción de vivienda no planificada sobre la quebrada. La cobertura Vegetación Secundaria Alta corresponde a áreas de extracción minera abandonadas y reforestadas (Plantación forestal de latifoliadas de Eucalyptus globulus Labill), actualmente en restauración producto de la tala de árboles en riesgo de caída (Bejarano c2014). La cobertura Bosque Ripario comprende suelos desnudos intervenidos que reflejan procesos avanzados de restauración y reforestación paisajística (Bejarano c2014).
Captura de los sírfidos
Los sírfidos adultos se recolectaron con red entomológica pues es el método de muestreo más eficiente (Marcos-García et al. 2012). Entre agosto y octubre de 2018 se realizaron muestreos semanales durante las horas más cálidas (10am a 3pm) y por tanto de mayor actividad de los visitantes florales (Hegland et al. 2010). La calidad del muestreo se evaluó con: 1) el índice de representatividad o fracción de la riqueza encontrada con respecto a la estadísticamente estimada (Villarreal et al. 2006) y 2) índice de integridad de la muestra o fracción de los individuos de las especies muestreadas con relación a la extrapolada (Chao et al. 2014, Hsieh et al. 2016). Para la identificación de los individuos se utilizaron las claves taxonómicas de Thompson (1999, 2006), Thompson et al. (2010), Miranda (2017) y Mengual et al. (2018). Para la asignación de rasgos de historia de vida de las larvas de los géneros identincados se siguió a Wallace y Merritt (1980), Thompson (2006) y Ricarte et al. (2015).
Análisis ecológico de las comunidades de sírfidos
El análisis se realizó a nivel de especie para relacionarlas con el tipo de cobertura vegetal (Mcgeoch 1997). Los tres índices ecológicos seleccionados se calcularon para las comunidades de moscas por cobertura.
Curvas de rarefacción - extrapolación y Número efectivo de especies
Una vez obtenidas las curvas de rarefacción - extrapolación, las cuales permiten calcular intervalos de confianza y proveer sustento estadístico a los índices ecológicos de diversidad, se calculó el número efectivo de especies (NE) el cual corresponde a una medida de diversidad que permite evaluar y comparar en términos de número de especies (riqueza: orden q=0), especies comunes (Shannon: orden q=1) y número de especies dominantes (Simpson: orden q=2) una o varias comunidades con igual o diferente tamaño de muestra (Chao et al. 2014, Hsieh et al. 2016). Siguiendo a Hsieh et al. (2016) para la curva de rarefacción relacionada con el orden q=0, se extrapoló tres veces la cantidad de individuos muestreados, mientras para los órdenes q=1 y q=2 se extrapolaron hasta el infinito. Las RE y los NE se calcularon empleando el paquete iNterpolation and EXTrapolation of Hill number (iNext) en el programa Rstudio versión 1.0.153 (RStudio Team c2015).
Análisis de componentes principales (ACP)
Para identificar el grado de asociación de los sírfidos con las coberturas se utilizó un ACP. Para este análisis se utilizó la abundancia de sírfidos a nivel de especie con el fin de generar vectores que representen las tres coberturas en un gráfico bidimensional cuyos ejes explican la mayor cantidad de variación posible del modelo. Este ejercicio se hizo con la librería factoextra (Kassambara c2017) en el programa Rstudio versión 1.0.153 (RStudio Team c2015).
RESULTADOS
Caracterización de coberturas vegetales
Se registraron 99 especies de plantas pertenecientes a 86 géneros y 50 familias. Las familias más ricas fueron Asteraceae (once spp.), Fabaceae (nueve), Solanaceae (cinco), mientras que Brassicaceae, Melastomataceae, Myrtaceae, Orchidaceae, y Passifloraceae estuvieron representadas igualmente con cuatro especies. Los hábitos más abundantes fueron los árboles (34 spp.), seguidos por hierbas (30) y arbustos (trece) (Anexo 2 del material suplementario). Las coberturas con más especies y géneros de plantas fueron la Vegetación Secundaria Alta y el Tejido Urbano Discontinuo en contraste con el Bosque Ripario, que tuvo la riqueza más baja (Tabla 1).
Tabla 1 Indicadores de diversidad de sírfidos y plantas por cobertura muestreada. BR = Bosque Ripario, VSA = Vegetación Secundaria Alta, TUD = Tejido Urbano Discontinuo.
Diversidad de sírfidos por tipo de cobertura
En el área de la Quebrada Las Delicias se recolectaron en total 381 individuos de sírfidos agrupados en dos subfamilias, quince géneros y 24 especies/morfoespecies (Tabla 2). La cobertura Tejido Urbano Discontinuo presentó el mayor número individuos (n= 162; 42,52 %), seguida por el Bosque Ripario (n= 128; 33,07 %) y la Vegetación Secundaria Alta (n= 93; 24,09 %). En general el 55,9 % de los sírfidos (n= 213 individuos) pertenecen a la subfamilia Syrphinae agrupados en nueve géneros y quince especies/ morfoespecies; los restantes 168 individuos pertenecen a siete géneros y nueve especies/morfoespecies de la subfamilia Eristalinae (Tabla 2). La subfamilia Syrphinae fue la más abundante en el Bosque Ripario (n= 78; 20,47 %), en tanto que Eristalinae fue la más abundante en el Tejido Urbano Discontinuo (n= 89; 23,35 %).
Tabla 2 Abundancia (Ab) de las especies de sírfidos encontrados en las tres coberturas vegetales en la Quebrada Las Delicias, BR = Bosque Ripario, VSA = Vegetación Secundaria Alta, TUD = Tejido Urbano Discontinuo. Por especie se provee información de dieta (Sa: saprófaga, En: entomófaga) y hábitat de las larvas (Bb: agua estancada en brácteas de bromélias; Fd: fruta en descomposición, Ae: agua estancada residual, Hh: hojas con presencia de áfidos, pslídos y membrácidos).
*Thompson (2006), *** Thompson et al. (2010), ** Wallace y Merritt (1980) Ricarte et al. (2015) y ****Montoya (2016), a especie reportada con anterioridad en Bogotá.
Los géneros más ricos de Syrphinae fueron Allograpta (cuatro spp), Toxomerus y Platycheirus (dos), mientras de Eristalinae fueron Copestylum (tres) y Palpada (dos) (Tabla 2). Las especies/morfoespecies más abundantes de Syrphinae fueron Toxomerus watsoni (Curran, 1930) (11,28 %), Syrphus shorae (Fluke, 1950) (7,87 %) y Allograpta exotica (Wiedemann, 1830) (7,61 %), mientras de Eristalinae fueron Lejops mexicanus (Macquart, 1842) (19,42 %), Eristalinus taeniops (Wiedemann, 1818) (9,71 %) y Palpada florea (Hull, 1925) (6,82 %) (Tabla 2). Ocho especies fueron exclusivas, tres para el Bosque Ripario y la Vegetación Secundaria Alta, y dos para el Tejido Urbano Discontinuo (Tabla 2). Basados en la revisión de literatura se tiene que los estados larvarios de las especies de la familia Syrphidae son mayormente entomófagos, aunque se presentan diferencias a nivel de subfamilia. Las larvas de Eristalinae presentan una dieta saprófaga en dos hábitats: la mayoría de géneros habitan en agua estancada y principalmente Copestylum habita en agua estancada en bromelias o fruta descompuesta. Por su lado, las de Syrphinae presentan una dieta entomófaga, y ocurrencia principalmente en hojas con hemípteros (Tabla 2).
Los valores de la integridad y la representatividad del muestreo (Tabla 1) fueron similares entre las coberturas y superaron el 90 %. La mayor integridad la presentó el Tejido Urbano Discontinuo con 98,16 % (Fig. 2a), en tanto que la mayor representatividad la alcanzó la Vegetación Secundaria Alta con 94,52 %. La riqueza de sírfidos y su número efectivo de especies de orden q=0 fueron similares en las tres coberturas vegetales (Tabla 1, Fig. 2b). Por su parte, los números efectivos de especies comunes (orden, q=1, Fig. 2c) y dominantes (orden, q=2, Fig. 2d) además de similares entre el Bosque Ripario y la Vegetación Secundaria Alta, fueron superiores a los del Tejido Urbano Discontinuo.
Figura 2 Integridad de la muestra (a) y diversidad de sírfidos en las tres coberturas (TUD = Tejido Urbano Discontinuo, VSA= Vegetación Secundaria Alta, BR= Bosque Ripario) en términos de riqueza (q=0, b), especies comunes (q=1, c) y especies dominantes (q=2, d). Se muestran en línea continua la interpolación y en línea cortada la extrapolación.
Los dos primeros ejes del análisis de componentes principales que relacionan la composición y abundancia de sírfidos por coberturas vegetales explicaron el 90,9 % de la variación encontrada (Fig. 3). Se resalta la cercanía entre la Vegetación Secundaria Alta y el Tejido Urbano Discontinuo asociada con la abundancia mayoritaria de las especies L. mexicanus (Eristalinae) y T. watsoni (Syrphinae). Por su parte, el Bosque Ripario se asoció con la abundancia de las especies S. shorae, A. exotica, O. golbachi (Syrphinae) y P. florea (Eristalinae).
Figura 3 Asociación entre especies de sírfidos y coberturas mediante análisis de componentes principales. Las abreviaturas de las especies se explican en la Tabla 2. Vectores generados por el ACP para las coberturas: TUD = Tejido Urbano Discontinuo, VSA = Vegetación Secundaria Alta, BR = Bosque Ripario.
DISCUSIÓN
Este estudio caracterizó la diversidad de las comunidades de sírfidos presentes en coberturas montanas con influencia de la ciudad de Bogotá. Las comunidades de sírfidos encontradas durante la temporada seca a húmeda (agosto - octubre), fueron suficientemente representativas e integras, y permitieron identificar asociaciones con las coberturas diferenciadas. La representatividad del muestreo (>85 %) superior a la recomendada por Villarreal et al. (2006) y la integridad del muestreo alcanzada en las tres coberturas (>95 %) dan fiabilidad al muestreo realizado (Chao et al. 2014). Así pues, para optimizar futuros muestreos de sírfidos en el área se deberán recolectar al menos 50 individuos por cobertura (integridad del 88 %; Fig. 2) siempre que se repliquen las condiciones y tipo de muestreo del presente estudio (Chao et al. 2014).
El presente estudio abarcó una temporada de tres meses. Aumentar el esfuerzo de muestreo en particular con más temporadas incrementará potencialmente la riqueza de sírfidos en las diferentes coberturas, pues sus poblaciones pueden variar de acuerdo con su fenología y la oferta de recursos (Owen y Gilbert 1989, Sarmiento-Cordero et al. 2010). Del mismo modo, el muestreo con trampas Malaise podrá incrementar la representatividad de especies raras (Brown 2005, Marcos-García et al. 2012), como las del género Copestylum (Restrepo-Ortiz y Carrejo 2009) e incluso registrar cerca de doce géneros más que han sido reportados para la región (ver Gutiérrez et al. 2005, Montoya et al. 2012, Moquet et al. 2018).
Se destacan los primeros registros de los géneros Hybobathus reportado hasta los 2000 m de altitud y Orphnabaccha registrado desde los 3075 m de altitud (Montoya 2016). De las 24 especies identificadas, diez ya han sido reportadas para Bogotá (Montoya 2016) y diez son nuevos registros para la ciudad. De estas, E. taeniops, O. golbachi, P. punctulata y T. paragrammus son inclusive nuevos registros para Colombia. La riqueza de sírfidos asociada a la Quebrada las Delicias (24 especies) supera a la de otras áreas de Bogotá; casi cuadruplica la identificada en el Humedal Jaboque de Bogotá (siete especies; Sánchez-N y Amat-García 2005) y casi triplicando la reportada en el Jardín Botánico de Bogotá (nueve especies; Zamora et al. 2011).
La mayor abundancia de sírfidos en el Tejido Urbano Discontinuo concuerda con el planteamiento de que su abundancia es promovida por espacios abiertos tales como ecosistemas agrícolas (Power et al. 2016), claros de bosques de coníferas (Jorge et al. 2007, de Souza et al. 2014), y plantaciones forestales (Gittings et al. 2006). Por otro lado, la mayor diversidad de sírfidos (equitatividad y dominancia) en la Vegetación Secundaria Alta y el Bosque Ripario frente a la del Tejido Urbano Discontinuo (Figs. 2c y d) puede obedecer a la mayor heterogeneidad de la composición y estructura vegetal, una condición igualmente presente en los bosques de abetos de los Pirineos Franceses donde se presentó un patrón similar (Larrieu et al. 2015). Además, desde el enfoque del gradiente sucesional, característica propia que permite identificar coberturas vegetales (IDEAM 2010), el Tejido Urbano Discontinuo correspondería a estadios primarios en una sucesión secundaria, con coberturas pobres en especies y estratificación. Por otro lado, la Vegetación Secundaria Alta, producto de la regeneración natural avanzada en lugares disturbados, y el Bosque Ripa-rio, con mayor riqueza y estratificación, reflejarían etapas posteriores dentro de la misma sucesión. Con este enfoque se refuerza que la diversidad de sírfidos aumenta de una etapa primaria a una secundaria (Jorge et al. 2007).
Se resalta la relación entre L. mexicanus y T. watsoni con las coberturas abiertas Vegetación Secundaria Alta y Tejido Urbano Discontinuo, concordante con la identificada entre T. watsoni y claros de bosques templados (de Souza et al. 2014). Por otro lado, P. florea, S. shorae, O. golbachi y particularmente A. exotica se asociaron con el Bosque Ripario (Fig. 3); la última encontrada afín con bordes de bosques de coníferas brasileros (Jorge et al. 2007).
CONCLUSIÓN
Las comunidades de sírfidos, definidas por su composición e índices ecológicos en el sector montañoso de la Quebrada Las Delicias en Bogotá, son reflejo de las coberturas vegetales Tejido Urbano Discontinuo, Vegetación Secundaria Alta y Bosque Ripario. Se resalta, en primera instancia, una riqueza de sírfidos relativamente similar entre coberturas. Sin embargo, la composición de especies de sírfidos se relacionó con dos grupos de coberturas: En el primer grupo, las especies L. mexicanus, y T. watsoni se relacionaron con ecosistemas antropizados (Tejido Urbano Discontinuo) y áreas abiertas (Vegetación Secundaria Alta). En el segundo grupo, las especies P. florea, S. shorae, A. exotica y O. golbachi se asociaron con coberturas arbóreas más homogéneas y menos antropizadas (Bosque Ripario). En segunda instancia, la abundancia de sírfidos fue mayor en espacios abiertos y antropizados (Tejido Urbano Discontinuo); mientras su diversidad fue mayor en coberturas con vegetación heterogénea (Vegetación Secundaria Alta y Bosque Ripario). Todo lo anterior apunta a la relevancia del estudio que aun siendo limitado en cobertura y tiempo de muestreo recoge información que enriquece el conocimiento de los sírfidos en el Neotrópico. Así, nuestros hallazgos amplían las asociaciones registradas de algunas especies de sírfidos con estructuras y composiciones vegetales particulares. Se debe investigar si la diversidad y composición de sírfidos adultos se asocia con otros factores como la fenología floral y los ambientes que aseguran los requerimientos de hábitat de sus larvas como aguas estancadas, presencia de bromélias, troncos o fruta en descomposición, abundancia de plagas y presencia de hormigueros.
