Zona de estudio

Con base en las conocidas diferencias de preferencias de hábitat de los organismos incrustantes se escogió como zona de muestreo la bahía de Samanco (^{Shevalkar et al. 2020}). Un espacio semi-cerrado en donde se concentran las principales empresas de cultivo suspendido de A. purpuratus, con profundidades entre 10 y 20m, con sedimento limo arenoso y materia orgánica entre 2 a 7 %. Los sistemas de cultivo se instalan entre los tres a seis metros de profundidad, alejados de la zona intermareal. La bahía se ubica entre los 09°10' y 09°17' Sur y de 78°28' a 78°34' Oeste, comprendiendo un área de aproximadamente 6900 ha, abarcando el área de concesiones para cultivo 3458 ha. Las muestras provienen de una concesión de cultivo, ubicada en las coordenadas geográficas 9°12' Sur y 78°32' Oeste (Fig. 1).

Figura 1 Localización del sitio de muestreo en la provincia del Santa, distrito de Samanco, bahía de Samanco, Ancash - Perú. 

Muestreo de organismos incrustantes

Los muestreos se realizaron durante 24 meses, desde julio 2017 hasta junio 2019. El muestreo se realizó mensualmente, entre el día 25 y 30 de cada mes, en función a las condiciones del mar como oleajes y marea. Durante el muestreo se registraron a nivel superficial (lm), parámetros fisicoquímicos como temperatura, oxígeno disuelto, potencial de hidrogeno y salinidad, empleando un multiparámetro YSI ®.

Las muestras corresponden a los organismos incrustantes adheridos a las linternas, sistema de cultivo empleado en la etapa de engorde de A. purpuratus. Para determinar el tamaño de la muestra, se realizó el muestreo de una linterna de cultivo para determinar si la riqueza de especies varía por piso (^{Canning-Clode et al. 2014}). De cada piso de una linterna de 10 pisos se sacó una muestra con un cuadrante de 10 x10cm, con tres repeticiones. En promedio se obtuvieron cinco especies por piso, predominando en todas las muestras especies de los géneros Bugula, Ciona, Semimytilus y Tubularia, no existiendo diferencias significativas (P < 0,05). Con base en este estudio, se obtuvo mensualmente una muestra de organismos incrustantes que se colocó en baldes de 4 lt de capacidad, lo que equivale a 4 kg ± 0,05 kg peso húmedo. De ésta se obtuvo una submuestra de 1± 0,005 kg peso húmedo para el análisis cualitativo a la cual se le agregó solución cristales de mentol para relajar a los organismos, evitando se contraigan algunas estructuras anatómicas de relevancia taxonómica que faciliten la identificación, los 3kg restantes se emplearon para el análisis cuantitativo del número de individuos y su biomasa. Ambas muestras se fijaron con formol al 4 %. Posteriormente los organismos fueron trasladados al Laboratorio de Acuicultura de la Facultad de Ciencias Biológicas Universidad Nacional Mayor de San Marcos, en la ciudad de Lima, (Perú), para su análisis.

El análisis cualitativo consistió en la identificación de las especies, previo lavado y tamizado de cada muestra con un tamiz de 300 micras, separando los organismos grandes de los pequeños, ambas muestras se colocaron en frascos con etanol al 70 %. Posteriormente fueron separadas en viales, para su identificación al nivel taxonómico más bajo posible, empleando un estereoscopio y microscopio digital LEICA, creándose una matriz de datos para los análisis estadísticos correspondientes. La identificación en clases, órdenes, familias y especies se realizó de acuerdo con ^{Coan (1997)}, ^{Guerra-García y Thiel (2001)}, ^{Guerra-García et al. (2006)}, ^{Chapman (2007)}, ^{Paredes y Cardozo (2007)}, ^{Lorry y Myers (2009)}, ^{Prieto (2010)}, ^{Moscoso (c2013)} y ^{Paredes et al. (2016)}. Para comprobar la validez del nombre y la vigencia de la clasificación de cada especie se recurrió a la base de datos World Register of Marine Species (WoRMS Editorial Board 2021). Los ejemplares de los comprobantes se depositaron en la colección científica del Laboratorio de Biología y Sistemática de Invertebrados Marinos (LabSIM) de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM).

Tabla 1 Rasgos de grupos funcionales propuestos por ^{Canning-Clode et al. (2014)} para las especies que conforman los organismos incrustantes (biofouling). Adaptado de ^{Wahl (2009)}. 

Para el análisis cuantitativo se registró el peso húmedo por especie en una balanza analítica de sensibilidad 0,001g, en el caso de los organismos coloniales se registró el peso total. La riqueza específica y abundancia fueron obtenidas mediante el conteo total de las especies identificadas. Con estos datos se determinó la composición porcentual de los organismos incrustantes en función a la especie y biomasa.

La organización funcional de la comunidad de organismos incrustantes se estudió con base en los grupos funcionales, utilizando el método descrito por ^{Canning-Clode et al. (2014)}. El que se define como la forma en que los organismos utilizan y compiten por cualquier tipo de recursos. El mismo autor señala que esta aproximación es recomendada en el estudio de los organismos incrustantes para determinar su caracterización y estabilidad. Se evaluaron con base en cuatro rasgos: tamaño corporal, forma de crecimiento, tipo trófico y modularidad, de los ocho que propone el autor. Él cual señala que estos cuatro rasgos proporcionan información suficiente y relevante para caracterizar los grupos funcionales en la comunidad de organismos incrustantes, debido a que son exhibidos en la etapa adulta (Tabla 1). Así tenemos que la capacidad de reproducción asexual expresa la modularidad, tamaño del cuerpo y forma de crecimiento, determinan el espacio físico que ocupa un organismo dado. El rasgo trófico expresa los recursos energéticos que explotan los organismos dentro de este espacio físico.

Las pruebas estadísticas se realizaron con el software R versión 4.0.5 (^{R Core Team c2021}). Es así que se aplicó la correlación Pearson entre los parámetros ambientales, la abundancia, riqueza, y los índices de Shanon-Wiener y equidad de Pielou. Para determinar si existen diferencias temporales en la composición de los organismos incrustantes se empleó el análisis de similitud (ANOSIM) con base en una matriz del índice de Bray-Curtis (^{Clarke 1993}). En el análisis se debe entender por grupos al periodo de estudio, que es anual, mensual y estacional (verano, otoño, invierno y primavera), debido a que cada taxón tiene diferente periodo de reproducción y fijación, influenciado principalmente por la temperatura, y las diferencias están referidas a la estructura de biomasas relativas. Estos análisis fueron complementados con el análisis SIMPER (Porcentaje de Similitud) el cual permite explorar cuáles especies de la estructura interna de los grupos generan el patrón observado de diferencia o no diferencia (^{Rivero et al. 2005}). La comunidad de organismos incrustantes en conjunto con las variables ambientales, fueron analizadas mediante un Análisis de Correlación Canónica (CCA) (^{Hammer et al. 2001}), para determinar si hay correlación entre los parámetros fisicoquímicos registrados y la abundancia. Se tomó como nivel de confianza un 95 %, para todos los análisis.

Caracterización fisicoquímica del agua

La salinidad osciló entre 34,8 a 36 ups, el oxígeno disuelto entre 4,2 a 6,3 mg/L y el potencial de hidrógeno superficial entre 7,4 a 7,9 unidades. La temperatura durante el año 2017 (julio a diciembre) osciló entre 15,8 y 17,7°C y en el 2019 (enero a junio) entre 17,8 y 24,1°C. En el mismo periodo de muestreo el Instituto del Mar del Perú - IMARPE reportó dos eventos: la Niña débil a finales del año 2017 y primer trimestre del 2018 con temperaturas entre 17°C a 18°C y el Niño costero débil, a partir de noviembre de 2018 hasta febrero de 2019, con temperaturas entre 20°C y 25°C (^{IMARPE c2021}).

Caracterización de organismos incrustantes

En total en los 24 meses de muestreo se registraron 80 especies (Tabla 2), de las cuales 66 fueron identificadas a especie, siendo más abundante del Phylum Annelida. Se registraron doce phyla: Annelida con 19 especies (24 %), Arthropoda con 17 especies (21 %) y Mollusca con quince especies (19 %), seguido de Chordata con seis especies (8 %), Echinodermata y Cnidaria con cinco especies cada una (6 %), Bryozoa con cuatro especies (5 %), Porífera con tres especies (3 %), Chlorophyta y Platyhelminthes con dos especies cada una (3 %), Rhodophyta, y Brachiopoda con una especie cada una (1 %). El número de especies es mayor que lo hallado en estudios previos en esta localidad; ^{Pacheco y Garate (2005)} quienes en octubre de 1998 en condiciones de evento el Niño registraron quince especies, ^{Loayza y Tresierra (2014)} en el 2009 reportan 40 especies y ^{Loayza (2018)} reporta 53 especies en el 2014. De igual forma ^{Ayala (2016)} en bahía Sechura se registraron 26 especies en el 2013 y ^{Mendo et al. (2016)} 38 especies en bahía Independencia, ambos estudios corresponden a los organismos incrustantes de bolsas colectoras a diferencia de este estudio que muestreó en linternas.

Tabla 2 Lista de especies registradas como parte de los organismos incrustantes (biofouling) en la bahía de Samanco (Ancash, Perú) entre los años 2017 y 2019. En la última columna se encuentra la abreviatura de cada especie empleada para el Análisis de Correspondencia Canónica. nd = no determinado. 

Las especies más abundantes y que se registran en todos los meses muestreados son Ciona robusta (Hoshino & Tokioka, 1967), Semymitilus algosus (Gould, 1850) y Bugulaneritina (Linnaeus, 1758), coincidiendo con lo reportado por ^{Loayza (2018)}. Sin embargo, es importante señalar que ^{Pacheco y Garate (2005)}, ^{Loayza y Tresierra (2014)} y ^{Loayza (2018)}, hacen referencia a la presencia de Ciona intestinalis (Linnaeus, 1767) y no de C. robusta, esto podría deberse a problemas con la identificación de las especies, ya que en el presente trabajo se han identificado ambas especies (Tabla 2). Por otro lado, la especie C. robusta mantiene una abundancia relativa por encima del 30 % y llegando hasta el 70 %. En cambio, S. algosus presenta una abundancia que fluctúa entre 15 y 48 % y en el caso de B. neritina, presenta variaciones entre 10 y 50 %. Siendo la riqueza de especies mayor en los periodos fríos y la bioma-sa mayor en los periodos cálidos.

Las ascidias C. robusta y C. intestinalis, son especies introducidas (^{Bouchemousse et al. 2016}) que presentan mayor abundancia debido a su alta variabilidad genética que les permite adaptarse a diferentes hábitats (^{Liu et al. 2006}) y responder de manera diferente a condiciones ambientales variables como los ambientes cálidos y fríos (^{Caputi 2019}). La especie C. robusta se registró durante todo el año, incrementando su biomasa en el periodo cálido, a diferencia de C. intestinalis que solo se registra en el periodo frío. Estas ascidias son notables por competir por espacio y alimento con las especies filtradoras S. algosus, B. neritina y Botrylloides perspicuus (Herdman, 1886), lo que no afectaría la riqueza de especies debido al ensamble Ciona - Tubularia que permite que otros organismos se adhieran a las estructuras de cultivo. Al respecto ^{Robinson et al. (2017)} en un experimento realizado en Sudáfrica a lo largo de dos años y a dos profundidades, refieren que la presencia de C. robusta no afecta la riqueza de especies o la composición de la comunidad, ellos recomiendan evaluar el impacto que genera cada especie en función a su densidad y zona de cultivo.

Es importante destacar que las ascidias B. perspicuus, Botrylloides giganteus (Pérès, 1949) y Botrylloides violaceus (Oka, 1927) (Tabla 2), han incrementado su abundancia en los últimos años en los sistemas de cultivo y no habían sido reportadas en estudios anteriores. Si bien su presencia cuantitativa es pequeña, el área que ocupan en la malla de la linterna restringe la circulación del agua y alimento para los organismos en cultivo. Este grupo de organismos tiene un crecimiento bastante acelerado durante los periodos cálidos (^{Bastida 1971}), llegando a cubrir en algunos casos a otros organismos adheridos al sustrato, incluso al mismo organismo en cultivo. En el estudio la especie que registra la mayor biomasa durante todo el año es B. perspicuus, las otras dos especies se han registrado en menor proporción en las estaciones cálidas (verano - primavera).

Respecto al briozoo B. neritina, es una especie colonial introducida que forma arbustos flexibles que no toleran aguas cálidas (^{Burgess 2012}), que ve disminuida su biomasa en verano con un promedio de 76,77g en comparación a invierno con 234,27g. La abundancia de esta especie también se puede deber a que las colonias más grandes presentes en las linternas pueden reproducirse antes del asentamiento de las larvas que se encuentran en el ambiente natural (^{Marshall et al. 2003}). Por otro lado, al colonizar primero las linternas, B. neritina no monopoliza el espacio (^{Vieira et al. 2018}), dando la posibilidad de que otras especies se establezcan, lo que permite comunidades más diversas a lo largo del tiempo. Está asociada a especies como Bugula stolonifera (Ryland, 1968), Caprella verrucosa (Boeck, 1871), Barbatia gradata (Broderip & G.B. Sowerby I., 1829), Hiatella arctica (1763) y poliquetos. Además, provee refugio a especies de la familia Caprellidae, debido a su estructura arborescente.

En el caso de S. algosus, es una especie nativa que se encuentra distribuida en toda la costa peruana y puede sobrevivir a eventos el Niño (^{Diaz y Orlieb 1993}), registrando la mayor biomasa en periodos fríos (invierno - otoño). ^{Zeeman et al. (2018)}, refieren que la capacidad competitiva de S. algosus está fuertemente relacionada con su posibilidad de sobrevivir sumergida. Por otra parte, el principal aporte de estos organismos es a la estructura de la comunidad de organismos incrustantes (^{Schmidt et al. 1992}), creando un ambiente adecuado para otras especies. Esta especie genera redes de galerías que retienen sedimentos, detritus y posiblemente regulan el flujo del agua, cumpliendo un rol importante en las interacciones biológicas, como la depredación o competencia, por lo que un aumento de biomasa de S. algosus genera un aumento de diversidad de invertebrados principalmente moluscos, siendo considerada como una especie ingeniera de ecosistemas (^{Cerda y Castilla 2001}). ^{Loayza (2018)} refiere que una especie ingeniera de ecosistemas tiene la capacidad de estructurar físicamente el medio en el cual vive en forma directa o indirecta, mediante la producción de estructuras biogénicas, que influyen en la disponibilidad de uno o más recursos utilizados por otros organismos, y por tanto en la estructura comunitaria, sin que ello implique alguna relación inter especifica entre los organismos.

En el caso del hidrozoo Tubularia sp. esta especie es considerada pionera en el proceso de colonización de las superficies sumergidas (^{Zintzen et al. 2008}) y favorece el asentamiento de otras especies sésiles y móviles (^{Caine 1987}), como es el caso de los tunicados C. robusta y C. intestinalis. También genera condiciones para la ocupación de moluscos como Alia unifasciata (G.B. Sowerby I, 1832) y H. arctica, crustáceos como Erichthonius brasiliensis (Dana, 1853), caprelidos y poliquetos. Además, durante el estudio se ha registrado un mayor número de moluscos en el ensamblaje Ciona - Tubularia principalmente S. algosus.

Entre los moluscos, los bivalvos que se adhieren con biso como S. algosus, Leiosolenus peruvianus (d'Orbigny, 1846) y Pteria sterna (Gould, 1851), son importantes dentro de la comunidad de organismos incrustantes, porque sirven de refugio y soporte a otros. Sin embargo, existen otras especies como Petricola alssoni (F. R. Bernard, 1983) y H. arctica, que por las perforaciones o excavaciones que hacen sobre distintos sustratos incluido la superficie de otros organismos, ocasionan un biodeterioro en la comunidad de organismos incrustantes (^{Peréz y Stupak 1996}). También se ha registrado la presencia de post larvas y juveniles de A. purpuratus asentados en Tubularia sp. durante todo el año excepto los meses de verano. Muchas de estas post larvas presentaban las valvas vacías o rotas y con orificios. Esto se podría deber a la presencia de los crustáceos decápodos Piluminoides perlatus (Poeppig, 1836) y Microphrys acu-leatus (Bell, 1833) y los caracoles Stramonita haemastoma (Linnaeus, 1767) y Stramonita biserialis (Blainville, 1832), considerados como depredadores de pectínidos (^{Ciocco y Orensanz 2001}) registrados en el estudio.

En los artrópodos, destacan los Balanidae el único grupo sésil de crustáceos y los anfípodos Caprellidae e Ischyro-ceridae. Dentro del grupo Balanidae, tenemos a Balanus laevis (Bruguière, 1789), especie que presenta patrones de fijación estacionales, con altos picos de reclutamiento entre los meses de julio a setiembre con 387 y 214 organismos en el año 2017 y 2018. La especie Austromegabalanus psittacus (Molina, 1788), actúa como formador de hábitat al proporcionar sustrato para el desarrollo de otras especies, siendo considerada especie ingeniera de ecosistemas (^{Manríquez et al. 2014}).

Entre los artrópodos también están incluidos los cangrejos Pachycheles perlatus y Pachycheles grossimanus (Guérin, 1835) que, si bien son vágiles, juegan un rol importante en las relaciones tróficas de la comunidad incrustante, al ser depredadores de moluscos. De igual manera se ha registrado la especie Planes minutus (Linnaeus, 1758) un cangrejo pelágico, reportado también por ^{Pacheco y Gara-te (2005}) como parte de los organismos incrustantes, que usualmente suele asentarse en ballenas, tortugas, algas que flotan en superficie, maderas y cascos de embarcación (^{Michael et al. 2004}). Esta especie encontró en los sistemas de cultivo un hábitat adecuado para desarrollarse, se considera que tiene una función de limpieza, alimentándose de otros epibiontes como cipridos y anfípodos parásitos durante las horas del día y por la noche es probable que se alimente de animales neustónicos como los eufásidos (^{Davenport 1994}).

En este estudio se han registrado once especies invasoras o introducidas: C. robusta, C. intestinalis, B. neritina, B. stolonifera, B. violaceus, Caprella equilibra (Say, 1818), Caprella scaura (Templeton, 1836), Caprella californica (Stimpson, 1856), Paracaprella sp, Jassa slatteryi (Conlan, 1990) y Scruparia ambigua (d'Orbigny, 1841) (Tabla 2). Sobre el tema, ^{Molnar et al. (2008)}, señalan que la temperatura sería el factor que permite el incremento de la mayoría de los tunicados y briozoos invasores. Las observaciones realizadas durante el muestreo señalan que la presencia de especies invasoras en la comunidad de organismos incrustantes podría deberse al intenso tráfico de botes en bahía Samanco, que trasladan personal de una bahía a otra (^{Minchin 2007}). Dentro de este grupo, se destaca la familia Caprellidae con cinco especies, estos organismos son consumidores de diatomeas, detritus, pequeños crustáceos y microalgas, por lo que ^{Woods (2009)} lo considera reciclador de biomasa. Así mismo, desempeñan un papel fundamental en los ecosistemas como recurso energético en diferentes niveles tróficos pues sirven de alimento de crustáceos decápodos, cefalópodos y peces (^{Alarcón-Ortega et al. 2017}). Estos caprélidos establecen asociaciones de protección, comensalismo, mutualismo y ectoparisitismo con la comunidad de organismos incrustantes (^{Guerra-García y Thiel 2001}). En el presente estudio los caprélidos se encontraron asociados con B. neritina, Tubularia sp y S. algosus. Es importante destacar que la distribución de los caprélidos está influenciada por el evento el Niño y la Niña, tal como lo señalan ^{Alarcón-Ortega et al. (2017)}, habiendo sido registrado en el presente trabajo mayor número de organismos durante el evento la Niña 2017.

Grupos funcionales

La evaluación de los grupos funcionales permitió determinar el rol de las especies en la comunidad de organismos incrustantes y sus funciones ecológicas, que definen la forma en que utilizan y compiten por alimento y espacio. Se han registrado un total de trece grupos funcionales (Tabla 3), de los cuales cinco representan el 80 % de los organismos registrados: movimiento, depredador, unitario (LTPU) con 21 especies, incrustante, filtrador, unitario (LIFU) y movimiento, depredador, unitario (MTPU) con trece especies cada uno, movimiento, filtrador, colonial (LIFC) con once especies y movimiento, detritívoro, unitario (LTDU) con seis especies.

Tabla 3 Rasgos de grupos funcionales (GF) propuestos por ^{Canning-Clode et al. (2014)} para las especies que conforman los organismos incrustantes de la bahía de Samanco, Perú. Se distinguen dos grupos principales, los organismos depredadores no incrustantes y los organismos filtradores incrustantes. Adaptado de ^{Wahl (2009)}. 

El grupo más abundante (LTPU), está conformado por dos especies de la clase Rhabditophora (Platyhelminthes) y 19 de la clase Polychaeta (Annelida) (Tabla 3). ^{Tokeshi y Romero (1995)} señalan que los anélidos favorecen el incremento de la diversidad de los organismos incrustantes al permitir el asentamiento de otras especies, es además el que presenta el mayor número de especies (Tabla 2). Dentro del Phylum Annelida se han registrado un grupo de especies que construyen tubos arenosos o calcáreos, que sirven de sustrato para el asentamiento de otros organismos, destacando entre ellos Polydora sp, que por medio de la secreción de mucus y ayudada por sus palpos, captura los granos de arena para construir tubos sinuosos y ramificados, favoreciendo el asentamiento de individuos de su misma especie u otras (^{Peréz y Stupak 1996}). De igual manera, Hydroides sp y Spirobranchus triqueter (Linnaeus, 1758), son gusanos que secretan largos tubos calcáreos macizos sinuosos en línea recta sobre el sustrato o en forma perpendicular que permite el asentamiento de otros epi-biontes. Otro grupo de especies utiliza el sustrato en forma ocasional buscando alimento, refugio o soporte, tenemos a las especies pertenecientes a las familias Syllidae: Eusyllis liniata (Hartmann-Schröder, 1962) y Proceraea micropedata (Hartmann-Schröder, 1962), Polynoidae: Halosydna johnsoni (Darboux, 1899) y Halosydna brevisetosa (Kinberg, 1856) y Capitellidae: Mediomastus branchiferus (Hartmann-Schröder, 1962) (^{Peréz y Stupak 1996}).

Por otro lado, atendiendo a su forma de nutrición se han registrado cinco grupos: autótrofo, filtrador, herbívoro, detritívoro y depredador (Tabla 3). Predominaron los organismos depredadores (48 %) y los filtradores (35 %). Destacando como depredadores a Tubularia sp, P. perlatus, C. equilibra, C. verrucosa y C. scaura y como filtradores a C. robusta, S. algosus, B. neritina, P. alssoni y B. perspicuus.

De igual manera, los resultados muestran (Tabla 3) que el 41 % de los organismos registrados son incrustantes, conformado por algas, poríferos, cnidarios, brachiópodos, briozoos, balanos, bivalvos y ascidias, de estos el 73 % son filtradores. El 59 % restante presenta algún tipo de movimiento; la mayoría son depredadores y está conformado principalmente por poliquetos, malacostracos y gasterópodos. Solo el 16 % corresponde a coloniales e incrustantes.

Considerando las características que determinan el espacio físico que ocupa una especie dentro de la comunidad, los parámetros ambientales, tamaño, modularidad y forma de crecimiento, los organismos incrustantes son los que ocupan un mayor espacio y sirven de refugio y alimento a los organismos depredadores y no incrustantes, como es el caso de aquellos de los géneros Ciona, Semimytilus, Tubularia y Bugula que sirven de refugio y alimento a los anfípodos y poliquetos. Presentan la mayor biomasa (96 %) y el menor número de especies (28), lo que mantiene en equilibrio la comunidad de organismos presentes en los sistemas de cultivo. Esto debido a que los organismos incrustantes sirven de alimento a los no incrustantes y a la fauna acompañante conformada principalmente por peces. No obstante, podría ser un problema para la especie en cultivo, A. purpuratus que es filtradora, lo que generaría una competencia por alimento.

Análisis multivariado

Se evidenció relación negativa entre la abundancia y la temperatura. Aunque dicha relación fue significativa solo en el caso de las especies H. arctica (R=-0,7, P < 0,05), A. psittacus (R=-0,7, P < 0,05), B. stolonifera (R=-0,7, P < 0,05), C. scaura (R=-0,7, P < 0,05), C. verrucosa (R=-0,6, P < 0,05), B. laevis (R=-0,6, P < 0,05) y C. equilibra (R=-0,6, P < 0,05). En contraste, P. alssoni presentó una correlación positiva con la temperatura (R=0,6, P < 0,05). Los índices de diversidad, riqueza, Shannon y Píelou muestran una relación inversa débil respecto a la temperatura (R=-0,4, P < 0,5).

El análisis de similitud (ANOSIM) mostró diferencias significativas entre el periodo frío (otoño - invierno) del 2017 y cálido (verano - primavera) del 2018 (R= 0,8, P = 0,04). El Análisis de Similitud Porcentual (SIMPER) encontró que las especies que más contribuyeron a la diferenciación por periodos fríos son S. algosus con 18,3 % y B. neritina con 14,9 % y en los cálidos C. robusta (Hoshino & Tokioka, 1967) con 18 %, y Tubularia sp con 11,4 %. Coincidiendo con ^{El-Komi et al. (1998)} y ^{Encomendero et al. (2006)}, quienes señalan que la diversidad biológica y biomasa de los organismos incrustantes aumenta del periodo frío a la estación cálida.

En este mismo contexto, ^{Lord (2016)} señala que las comunidades de incrustaciones epibentónicas se ven afectadas por cambios en la temperatura que afectan el crecimiento, reclutamiento y competencia, principalmente entre especies nativas e invasoras. Esto explicaría la presencia de L. peruvianus y H. arctica (Tabla 2), especies de aguas relativamente frías, registradas en Arequipa y Lima (^{Paredes et al. 2016}). Caso contrario, el de las especies P. sterna y B. gradata (Tabla 2), de aguas templadas a cálidas, registrada en Pimentel y Paita (^{Lodeiros et al. 2018}). La presencia de estos bivalvos en la zona de estudio, por debajo del límite sur y norte de su distribución, es atribuible al efecto producido por las corrientes cálidas asociadas al evento el Niño y corrientes frías asociadas al evento la Niña, coincidiendo con ^{Pacheco y Garate (2005)} quienes atribuyeron la presencia de esas especies a los eventos el Niño de 1997 y 1998.

El Análisis de Correspondencia Canónica entre las especies muestreadas y los parámetros ambientales (Fig. 2), muestra que los balanos y los tricládidos están relacionados con altos valores de salinidad y los gusanos eunícidos y los anfípodos a altos valores de oxígeno.

En conclusión, los organismos incrustantes presentan el menor número de especies, ocupan un mayor espacio, y sirven de refugio y alimento a los organismos depredadores y no incrustantes. Siendo las especies C. robusta, S. algosus, B. neritina y Tubularia sp. las que se encuentran presentes durante todo el año y representan el 80 % del total de organismos que conforman la comunidad de organismos incrustantes. Dada la gran biomasa que ellos generan, es necesario hacer estudios específicos para lograr un mejor manejo o aprovechamiento.

Figura 2 Análisis de Correspondencia Canónica entre los parámetros fisicoquímicos y las especies de organismos incrustantes presentes en la bahía de Samanco en los años 2017, 2018 y 2019. Temperatura (Temp.), potencial de hidrogeno (pH), Oxígeno disuelto (Oxi.) y Salinidad (Sal.). Las abreviaturas de cada especie se encuentran explicados en la tabla 2.