Introducción

Los líquenes son una asociación simbiótica entre un hongo (denominado micobionte, el cual puede ser un ascomiceto o un basidiomiceto) y un organismo fotosintético (fotobionte, el cual frecuentemente es un alga verde o una cianobacteria) (^{Nash, 2008}). También pueden formar simbiosis tripartitas o simbiodemas (hongo, alga verde y cianobacteria), que amplían el espectro de distribución y de crecimiento de los hongos liquenizados (^{Green & Lange, 1991}; ^{Dahlman & Palmqvist, 2003}; ^{Henskens, et al., 2012}), como sucede en los géneros Lobaria, Pseudocyphellaria y Sticta de la familia Lobariaceae (^{Moncada, et al., 2013}, 2014, 2015). La relación directa entre los líquenes y el ambiente mantiene un flujo constante de agua, carbono, nitrógeno y otros elementos esenciales que permite categorizarlos como bio-indicadores, los cuales reaccionan ante los distintos niveles de fragmentación o alteración del medio (^{Lücking, et al., 2008}, 2017), la contaminación y los cambios climáticos (^{Estrabou, 2007}; ^{Lijteroff, et al., 2009}; ^{Ardila, et al., 2014}), y aportan información sobre los principales factores ambientales como el pH, la disponibilidad de nutrientes, la humedad, la temperatura y la iluminación en sistemas maduros (^{Hernández et al., 1998}; ^{Lücking, 1999}; ^{Rosabal, et al., 2012b}, 2013). Los líquenes cortícolas, también conocidos como líquenes epífitos, son aquellos que viven sobre un árbol que les sirve de sustrato (^{Chaparro & Aguirre, 2002}), les proporciona múltiples microhábitats y permite la colonización de líquenes foliosos, fruticosos, crustáceos epifleódicos y crustáceos endofleódicos (^{Aguirre, 2008}; ^{Rincón, et al., 2011}). En cuanto a las especies epífitas-cortícolas en Colombia, las familias más diversas son Parmeliaceae, Physciaceae, Lobariaceae y Collemataceae, y entre los géneros más ricos en especies se encuentran Hypotrachyna, Leptogium, Sticta y Heterodermia (^{Aguirre, 2008}).

En estudios locales en el departamento del Tolima (región Centro de Colombia), se han reportado comunidades abundantes de líquenes cortícolas con predominio de los géneros Parmotrema, Cladia, Stereocaulon y Acarospora (^{Restrepo & Esquivel, 1996}) y una mayor diversidad en la formación vegetal subtropical o premontana debido a las condiciones óptimas de temperatura y precipitación (^{Esquivel & Nieto, 2003}). En la zona suroccidental de Colombia la diversidad de líquenes cortícolas está representada principalmente por los géneros Herpothallon, Pyrenula, Graphis, Arthonia, Coenogonium y Phaeographis y las familias Arthoniaceae, Graphidaceae, Thelotremataceae y Pyrenulaceae (^{Soto & Bolaños, 2010}). Según un estudio sobre la especificidad de forófito y las preferencias micro-ambientales, estas comunidades se relacionan con factores como la intensidad de la luz, la temperatura y el DAP y la ausencia de preferencia por un forófito (^{Soto, et al., 2012}). Por otro lado, en la región biogeográfica del Chocó la diversidad y riqueza de líquenes cortícolas es alta (77 especies) y se relacionó con el tipo de bosque (húmedo o seco) y las condiciones del micrositio de los árboles hospederos (^{Soto, et al., 2015}).

En otros estudios de zonas tropicales como Cuba, se han registrado hasta 115 especies de líquenes cortícolas, con una clara distribución vertical sobre los forófitos y en relación directa con las condiciones de luz, humedad y temperatura (^{Rosabal, et al., 2012}). En zonas de Brasil se han reportado 150 especies de líquenes cortícolas denominadas raras, las cuales se relacionan medianamente con factores ambientales como la corteza del forófito, el microclima y la influencia de eventos aleatorios que afectan la dispersión de las especies (^{Cáceres, et al., 2007}), así como con los cambios abruptos en el paisaje debido al reemplazo de especies hospederas nativas (^{Käffer, et al., 2009}). En este contexto, y dada la necesidad de ampliar los estudios ecológicos que evidencien la interacción de los líquenes con su medio, el objetivo del presente trabajo fue caracterizar la diversidad, la especificidad de forófito y las preferencias microambientales de la comunidad de líquenes cortícolas en un bosque subandino de la región Centro de Colombia.

Materiales y métodos

Area de estudio. La zona de estudio correspondió al remanente de bosque subandino "El Espejo" ubicado a 1.120 m s.n.m. en el área de protección ambiental de la subcuenca del río Chipalo, en la zona urbana del municipio de Ibagué, Colombia (Figura 1).

Figura 1 Distribución de los forófitos seleccionados en el remanente de bosque El Espejo 

Muestreo. Se seleccionaron cinco individuos maduros (^{Gradstein, et al., 2003}) de cada una de las cinco especies arbóreas (forófitos) más abundantes en el remanente de bosque: Anacardium excelsum (Bertero ex Kunth) Skeels (caracolí), Trichilia pallida Sw. (cedro macho), Cecropia angustifolia Trécul (yarumo), Guarea guidonia (L.) Sleumer (Bilivil) y Tetrorchidium rubrivenium Poepp. (arenillo), para un total de 25 unidades de muestreo. En el estrato uno de cada forófito según la zonificación planteada por ^{Johansson (1974)}, se ubicó un cuadrante de 50x20 cm a 1,3 m de altura desde la base en el lado oriental del tronco (^{Soto, et al., 2012}) para estimar la abundancia relativa de cada especie de liquen.

Se evaluaron las preferencias microclimáticas de humedad relativa, temperatura ambiente (termohigrómetro) e irradiancia, con dos mediciones en el día (una en la mañana y otra en la tarde) utilizando un sensor de luz Hydrofarm® (LGBQM), así como preferencias del micrositio correspondientes al DAP y el pH de la corteza.

Recolección e identificación de especies. Los ejemplares de líquenes se depositaron en bolsas de papel y se secaron a temperatura ambiente; se hizo la determinación taxonómica mediante claves especializadas de líquenes neotropicales (^{Esquivel & Nieto, 2003}; ^{Sipman, 2006}). Para corroborar las determinaciones, el material liquénico fue revisado por profesionales del Grupo Colombiano de Liquenología.

Análisis de datos. En el análisis de datos se calculó la abundancia y la composición a nivel de familia, género y especie. Los índices de riqueza y diversidad (Margalef, Shannon-Weaver y dominancia) se calcularon con el programa estadístico Infostat (^{Casanoves, et al., 2012}); además, se hizo una curva de acumulación de especies con los estimadores Chao 1, Chao 2, Jacknife 1, Jacknife 2 y bootstrap para cada uno de los forófitos estudiados. Para la evaluación de la asociación entre las especies de líquenes cortícolas y forófitos se hizo un análisis de correspondencia simple (ACS) y la prueba de ji al cuadrado mediante la combinación de ejes necesarios para explicar más del 52,8 % de la variabilidad de los datos; además, se hizo escalamiento multidimensional no métrico (non-metric multidimensional scaling, NMDS). Para establecer la asociación de la comunidad liquénica con las condiciones microclimáticas y del micrositio se hizo un análisis de componentes principales (ACP).

Resultados

Diversidad de líquenes cortícolas. La representatividad general de las especies fluctuó entre 77 y 94 %, lo cual indica una riqueza esperada de 21 a 26 especies para el área de estudio (Figura 2), sin incluir otras especies de árboles. La mayor representatividad se evidenció en T. pallida y G. guidonia (100 %), seguidos de T. rubrivenium y C. angustifolia (73-92 %) y A. excelsum (68-92 %).

Figura 2 Curvas de acumulación de las especies de forófitos 

En los 25 forófitos seleccionados se registraron 21 especies de líquenes distribuidas en ocho familias y 14 géneros (Tabla 1). El 84 % de la cobertura liquénica correspondió a las familias Arthoniaceae (37 %), Ramalinaceae (25 %) y Collemataceae (22 %). Las familias con mayor riqueza fueron Physciaceae (seis especies), Arthoniaceae (cinco especies) y Collemataceae (tres especies). Las especies con mayor abundancia fueron Bacidia sp. (28 %), Cryptothecia striata G. Thor (18 %), Leptogium diaphanum (Sw.) Mont. (14 %), Herpothallon sp.2 (13 %), Cryptothecia sp.1 (7 %), Physcia sp.1 (6 %) y Leptogium submarginellum I.P.R. Cunha & M.P. Marcelli (3 %), las cuales representaron el 89 % de la cobertura registrada.

El índice de dominancia de la comunidad liquénica fue alto (0,62), en tanto que el índice de riqueza de Margalef fue medio-bajo (0,33) y el índice de diversidad de Shannon-Weaver, alto (0,67). El forófito T. pallida obtuvo el promedio más alto del índice de diversidad (0,78) y el forófito C. angustifolia presentó el promedio de diversidad más bajo (0,15); en cuanto al índice de dominancia, C. angustifolia obtuvo el mayor promedio (0,95) y T. pallida presentó el promedio más bajo (0,50); para el índice de riqueza, T. pallida obtuvo el promedio más alto (0,53) y T. rubrivenium, el más bajo (0,21).

Especificidad de forófitos. Según el análisis de correspondencia simple, los dos primeros ejes explicaron el 52,8 % de la variación en los datos, lo cual evidenció una asociación entre las especies de líquenes cortícolas y las especies de forófitos (Figura 3). Las especies L. submarginellum, Heterodermia japonica (M. Satô) Swinscow & Krog, Cryptothecia sp.2, y Cryptothecia sp.1 se encontraron fuertemente asociadas con el forófito T.pallida. L. diaphanum, Physcia alba (Feé) Müll. Arg., Physcia crispa Nyl, Bacidia sp.1, y Phyllopsora sp.1 se asociaron con el forófito C. angustifolia, en tanto que Parmotrema bangii (Vain.) Hale, Opegrapha sp.1, Herpothallon sp.2 y L. diaphanum se asociaron con el forófito G. guidonia. Así mismo, Porina sp.1, Physcia sp.1, Physcia aipolia (Ehrh. ex Humb.) Fürnr., Pyrenula sp.1 y Opegrapha sp.2 presentaron una asociación con el T. rubrivenium. Por último, las especies C. striata, Physcia tenuis Moberg, Herpothallon sp.1 y Leptogium azureum (Sw. ex Ach.) Mont. se asociaron con el forófito A. excelsum.

Figura 3 Análisis de correspondencia simple entre forófitos y especies de líquenes 

El NMDS y el análisis de similitud (ANOSIM) evidenciaron una diferencia significativa en la estructura de los ensambles liquénicos asociados con los forófitos T. pallida, A. excelsum y T. rubrivenium (r=0,99 y p=0,001). Sin embargo, en C. angustifolia y G. guidonia se evidenció la presencia de una especie de liquen en común (L. diaphanum) (Figura 4).

Figura 4 Análisis de escalamiento multidimensional no métrico de la relación entre forófitos y especies de líquenes 

Parámetros microclimáticos y del micrositio. Los individuos del forófito A. excelsum obtuvieron el promedio más alto de DAP (105,03 cm) y el más bajo se registró en los individuos de T. rubrivenium (10,63 cm). En cuanto al pH de la corteza, el promedio más bajo fue para los individuos del forófito G. guidonia (5,00) y el más alto para los individuos del forófito C. angustifolia (7,94); el promedio más alto de intensidad de la luz se registró en los individuos del forófito C. angustifolia (13,48 W/m²) y el más bajo, en los de T. rubrivenium (0,84 W/m²). En cuanto a la humedad relativa, los individuos del forófito T. rubrivenium obtuvieron el promedio más alto (75,84 %) y el más bajo fue para los individuos de C. angustifolia (45,31 %). Por último, los individuos del forófito G guidonia registraron el promedio más alto de temperatura (29,53 C) y los individuos del forófito T. rubrivenium, el más bajo (23,75 °C) (Tabla 2).

Para las preferencias microambientales, el análisis de componentes principales en los dos primeros factores explicó el 59,3 % de la variabilidad. Las especies de líquenes Opegrapha sp.1, Phyllopsora sp.1, P. alba, Bacidia sp.1 y L. diaphanum se relacionaron con los forófitos de pH básico; P. crispa, P. bangii y Herphotallon sp.2 se asociaron con una temperatura promedio de 29,25 °C, y una intensidad lumínica promedio de 1,74 W/m²; por otro lado, L. submarginellum y H. japonica se relacionaron con un DAP promedio de 56,02 cm; además, las especies liqué-nicas P. aipolia, Porina sp.1, Opegrapha sp.2, Physcia sp.1. y Pyrenula sp.1, no presentaron relación con el DAP, puesto que su desarrollo no se encontró ligado a fustes gruesos (Figura 5).

Figura 5 Análisis de componentes principales de la relación entre variables microambientales y especies de líquenes 

Todos los parámetros microambientales fueron consistentes y aportaron información significativa para el análisis, sin embargo, no se presentaron agrupamientos significativos entre las variables. El pH, la intensidad lumínica, la temperatura y el DAP se correlacionaron positivamente, mientras que la humedad relativa se correlacionó negativamente con las demás variables.

Discusión

La riqueza de especies del bosque El Espejo, representada en 21 especies, se puede considerar baja según los estudios realizados por Wolf (1993), ^{Komposch & Hafellner (2000)}, ^{Cáceres & Lücking (2007)}, ^{Soto & Bolaños (2010)} y ^{Soto, et al. (2012)}, pero, las unidades de muestreo en estos estudios fueron mayores. En términos generales, el conocimiento de la diversidad de los líquenes epífitos proporciona evidencia sustantiva para la conservación a escala de paisaje (^{Li, et al., 2013}; ^{Estrabou, et al., 2014}). Por su parte, Physciaceae y Arthoniaceae, las familias con mayor abundancia y diversidad de especies en el bosque, poseen una amplia distribución geográfica y alta tolerancia frente a las perturbaciones (^{Soto & Bolaños, 2010}; ^{Ochoa, et al., 2015}), y colonizan en una amplia variedad de formaciones vegetales en el Trópico (^{Herrera, et al., 2014}). Asimismo, la familia Parmeliaceae hace parte de la diversidad liquénica del bosque y se ha reportado en un amplio rango de hábitats con abundantes géneros y especies (^{Leavitt, et al., 2015}) en el Neotrópico (^{Rincón, et al., 2011}; ^{Rosabal, et al., 2012a}), especialmente en las formaciones vegetales andinas y subandinas (^{Aguirre, 2008}).

El remanente de bosque presenta un ensamble de especies liquénicas particular, donde se destacan Bacidia sp., C. striata, L. diaphanum, Herpothallon sp.2 y Cryptothecia sp.1, lo que contrasta con los hallado en estudios locales en la zona urbana y periurbana de la ciudad de Ibagué (Tolima, Colombia), en los cuales se registra la abundancia de las especies Physcia undulata Moberg., P. aipolia, Candelaria concolor (Dicks.) Arnold., Physcia lacinulata Müll.Arg. y Pyxine pyxinoides (Müll.Arg.) Kalb. (Moreno, et al., en preparación). La mayoría de estas comunidades se caracterizan por tener un talo costroso y folioso, que constituyen las formas de crecimiento más comunes en Colombia (^{Soto, et al., 2010}; ^{Rincón, et al., 2011}). Además, debido a la heterogeneidad ambiental de la zona andina colombiana, se conforman microhábitats que diversifican las comunidades de líquenes cortícolas (^{Grandstein, et al., 1996}) y generan el establecimiento de biotipos útiles para la bioindicación del estado de perturbación o conservación de un bosque (^{Ramírez, et al., 2016}).

Las especies de líquenes del bosque El Espejo muestran una alta especificidad por el forófito, dado que las especies arbóreas seleccionadas en el área de estudio son las de mayor dominancia en la comunidad vegetal. Esta condición difiere de los resultados obtenidos por ^{Cáceres & Lücking (2007)} y ^{Soto, et al. (2012)}, en cuyos estudios se reporta una limitada asociación directa entre líquen y forófito en áreas con gran diversidad de árboles con una mayor oferta de sustratos y menos probabilidad de preferencia. El forófito A. excelsum presentó la mayor especificidad de especies liquénicas, sin embargo, es probable que al ampliar el muestreo en los demás flancos y en los diferentes estratos verticales, se evidencien especies compartidas con los demás forófitos.

Por otro lado, el agrupamiento de las especies de líquenes en el bosque se encuentra influenciado por los factores microambientales que aumentan significativamente su diversidad (^{Cáceres, et al., 2007}; ^{Soto, et al., 2012},), especialmente por las variables del pH, el DAP, la temperatura y la intensidad lumínica, que, según ^{Wolf (1993a},b), ^{Holz (2003)}, ^{Soto, et al. (2012)} y ^{Simijaca, et al. (2018)}, afectan el establecimiento de las comunidades liquénicas en los forófitos y se relacionan directamente con el desarrollo de rasgos funcionales como el tipo de fotobionte, la forma de crecimiento, la estructura reproductiva y el contenido de metabolitos secundarios (^{Mossmann, et al., 2013}; ^{Benítez et al., 2018}).

Conclusiones

El remanente de bosque subandino "El Espejo" presenta una significativa diversidad liquénica con preferencias específicas por forófitos. Las condiciones de pH ácido, de la penetración de luz media, de diámetro amplio y de temperatura superior a 28 °C, son determinantes para el establecimiento de la especies de líquenes, en tanto que la humedad relativa no representa una variable ambiental que influya directamente en el ensamblaje de la comunidad liquénica del bosque.