INTRODUCCIÓN

Las ciénagas o lagos de planos inundables de zonas bajas, son cuerpos de agua poco profundos con conexión directa y/o indirecta a un río de forma temporal o permanente; tienen una columna de agua que no supera los 10 m, presentan estratificación durante el día y mezcla en la noche (^{RÍOS et al., 2008}). En éstos, las plantas acuáticas o macrófitas juegan un papel fundamental, ya que son uno de los principales elementos en delinear la estructura física del hábitat, confieren mayor heterogeneidad y modulan los diferentes procesos ecológicos que tienen lugar en ellos; además, tienen una fuerte influencia en la abundancia, diversidad y en los atributos de las comunidades de los organismos acuáticos (^{FONTANARROSA et al., 2012}).

Las macrófitas acuáticas tienen importancia ecológica reconocida por componer un hábitat particular para numerosos macroinvertebrados acuáticos, entre ellos insectos acuáticos que, a su vez, constituyen uno de los principales productores de biomasa en ambientes lénticos, haciendo los sitios donde ellos ocurren significativamente más productivos (^{STRIPARI y HENRY, 2002}; ^{MORETTI et al., 2003}; ^{MORMUL et al., 2006}). Esta flora juega un papel ecológico importante en la estructuración de estas comunidades como fuente indirecta de alimentos para raspadores que utilizan la biopelícula que se adhiere a las paredes de las plantas y, directa para las especies minadoras y fragmentadoras, utilizando el tejido de la planta como fuente de alimento; además son un lugar de oviposición y emergencia de varios insectos acuáticos y actúan como filtros manteniendo las partículas orgánicas que pueden ser utilizadas por organismos detritívoros (^{TRIVINHO-STRIXINO et al., 2000}; ^{VILLANUEVA y TROCHINE, 2005}; ^{WALKER et al., 2013}).

Eichhornia azurea (Swartz) Kunth (1843) es una de las macrófitas acuáticas de hojas flotantes, que presentan amplia distribución en ecosistemas de agua dulce de América (^{POTT y POTT, 2000}). Sus raíces insertadas en el tallo se asemejan a largas cabelleras que se componen de múltiples ramificaciones. La longitud de sus raíces puede presentar grandes variaciones, pudiendo presentar unos pocos centímetros (5 cm) al inicio de su desarrollo, hasta tener un metro en las plantas más viejas (^{PADIAL et al., 2009}). Esta especie de macrófitos en general, favorece la presencia de una rica y abundante macrofauna, en vista de que sus hojas sirven como fuente de alimento para las especies trituradoras cuando se encuentra en fase de senescencia y para especies colectoras que obtiene los recursos alimenticios a través de la acumulación de detritus en sus raíces (^{TRIVINHO-STRIXINO et al., 2007}; ^{MARTINS et al., 2011}).

En el departamento del Chocó, estudios que ofrezcan conocimientos sobre las comunidades insectos acuáticos presentes en sistemas cenagosos son escasos, sobresaliendo los realizados por ^{ASPRILLA et al. (1998)} en la ciénaga de Jotaudó (Quibdó-Chocó); ^{ÁLVAREZ y VIVAS (1999)} en raíces de Pontederia rotundifolia (Algamasa) de la zona litoral y limnética en las ciénagas Plaza seca y La grande (Sanceno-Quibdó); ^{ÁLVAREZ et al., (2003)} compararon el bentos y los organismos asociados a macrófitas en un ambiente acuático temporal (Quibdó-Chocó) y más recientemente ^{MOSQUERA-MURILLO y CÓRDOBA (2015)}, caracterizaron la comunidad de macroinvertebrados acuáticos en tres ciénagas de la cuenca media del Atrato, Chocó; por lo que no existe una línea base importante sobre las comunidades de insectos acuáticos asociadas a plantas acuáticas en sistemas cenagosos de la región. En general, en Colombia se destacan las investigaciones realizadas por MANJARREZ-HERNÁNDEZ (2004), ^{INGER et al. (2004)}, ^{OVALLE (2006)}, ^{DELUQUE et al. (2006)}, ^{VENEGAS (2008)}, ^{MARTÍNEZ (2009)}, QUIROZ et al. (2010), ^{RIVERA-USME (2011)}, RIVERA et al. (2013) entre otras.

El presente estudio tuvo como objetivo caracterizar la comunidad de insectos acuáticos asociados a las raíces de E. azurea, así como evaluar su relación con las condiciones abióticas en ciénagas de la cuenca media y baja del río Atrato, Chocó.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. La presente investigación se desarrolló en cuatro ciénagas ubicadas en la cuenca media y baja del río Atrato, Chocó (Fig. 1), caracterizadas por presentar grandes parches de E. azurea. Esta zona presenta una precipitación promedio anual de 12000 mm, temperatura promedio de 26,8 °C y una humedad relativa del 85,7%, correspondiendo a una zona de vida de bosque muy húmedo tropical (bmh-T) (^{RANGEL, 2004}). Según ^{DUQUE (1990)}, los sistemas cenagosos de esta región tienen un desarrollo genético de suelos muy incipientes, de la edad terciaria, arcillosos y permanecen inundados casi todo el año, localizados en las áreas más bajas (pendientes entre 1 y 8%) poseen baja fertilidad, son químicamente ácidos, orgánicos, de textura generalmente fina, afectados por un acentuado intemperismo, color pardo o grisáceo oscuro, superficiales, pobres en nitrógeno, fósforo y potasio, con niveles intermedios de aluminio intercambiable (IGAC, 2006).

Figura 1 Área de estudio y presencia de E. azurea en una de las ciénagas estudiada, en la cuenca media y baja del río Atrato. 

Trabajo de campo. La toma de datos se realizó entre los meses de agosto de 2014 y enero de 2015, abarcando los dos periodos hidrológicos de la región (aguas altas y aguas bajas) y en cada ciénaga estudiada se ubicó una estación. Para el muestreo de la comunidad de insectos acuáticos asociados a las raíces de E. azurea se utilizó un cuadrante de un m², dotado de una malla de 0,5 mm, con tres replicas por ciénaga. Éste se introdujo lenta y cuidadosamente en posición vertical, hasta alcanzar la longitud máxima de las raíces de las plantas, las cuales fueron extraídas y lavadas cuidadosamente para remover los organismos allí presentes y los insectos acuáticos colectados se preservaron en alcohol etílico al 90%. De forma simultánea, se hicieron mediciones de algunas variables abióticas (fisicoquímicas e hidrológicas) con ayuda de un equipo digital multiparámetro Ysi. Los conteos y determinación taxonómica se realizaron en el laboratorio de Limnología de la Universidad Tecnológica del Chocó, con un estereomicroscopio NIKON SMZ 745 y las claves taxonómicas de ^{DOMÍNGUEZ et al. (2006)}, ^{MERRIT et al. (2008)}, ^{DOMÍNGUEZ y FERNÁNDEZ (2009)} y cada taxón fue asignado a un grupo funcional de acuerdo a la clasificación propuesta por diversos autores (^{RIVERA-USME et al., 2013}; ^{CHARÁ et al., 2010}).

Análisis de datos. La comunidad de insectos acuáticos asociada a E. azurea se caracterizó de acuerdo a las siguientes variables: número total de individuos, abundancia relativa de taxones y la clasificación de los grupos funcionales alimenticios. La estructura de la comunidad fue evaluada mediante los índices de diversidad de Shannon-Weaver, dominancia de Simpson y riqueza específica y sus diferencias entre periodos hidrológicos se evaluó mediante un ANOVA. Se realizó una prueba de Kruskal-Wallis para evaluar las condiciones abióticas de las ciénagas entre periodos hidrológicos y se utilizó el coeficiente de correlación de Pearson para relacionar la abundancia de insectos acuáticos asociados a E. azurea y las variables abióticas de los ecosistemas. Para estos análisis se emplearon los programas Minitab versión 17.1.0 (2014), Statgraphics Centurion XV (2006) y Past 1.57 (^{HAMMER et al., 2001}).

RESULTADOS

Composición y estructura por grupos funcionales de la comunidad de insectos acuáticos asociados a E. azurea. La comunidad de insectos acuáticos asociada a E. azurea estuvo compuesta por 28 géneros, distribuidos en 6 órdenes y 21 familias, los cuales son reportados por primera vez para las ciénagas estudiadas (Tabla 1). El mayor número de organismos se colectó en el periodo de aguas bajas con el 55,39% de los individuos, así como de taxones (23). De manera general, Ephemeroptera fue el orden más abundante con el 37,55% de los individuos, seguido de Coleoptera con el 26,77%; mientras que los trichopteros presentaron la más baja abundancia con un 1,49% (Figura 2). De las 21 familias reportadas, solo 3: Baetidae (37,17%), Noteridae (23,05%) y Chironomidae (11,90%) se destacaron por presentar la mayor abundancia (Figura 3). La mayor riqueza genérica la registran los órdenes Coleoptera, Diptera y Hemiptera con 6 géneros cada uno (Fig. 2).

Tabla 1 Composición taxonómica de los insectos acuáticos asociados a las raíces de Eichhornia azurea. 

Figura 2 Abundancia relativa y riqueza taxonómica por órdenes de insectos acuáticos asociados a E. azurea. 

La mayor diversidad de la entomofauna acuática se presenta en el periodo de aguas bajas (1,59±1,27) y la menor en aguas altas (1,25±0,42); igual situación ocurre para la riqueza con un mayor valor en aguas bajas (13) y el menor en aguas altas (5). Para la dominancia, por el contrario, se observó el mayor valor en aguas altas (0,61±0,17) y el menor en aguas bajas (0,57±0,45). El análisis de varianza muestra que no se presentaron diferencias significativas en la diversidad (F=0,30; p=0,614) y dominancia (F=0,04; p=0,853) entre periodos hidrológicos, pero si en la riqueza específica (F=15,61; p=0,017).

La composición de los grupos funcionales asociados a E. azurea estuvo representada principalmente por los predadores (54,81%), con 15 familias correspondientes a los órdenes Odonata, Hemíptera, ciertas familias de coleópteros (Dytiscidae, Noteridae y Staphylinidae), así como dípteros (Chaoboridae) y Trichopteros (Polycentropodidae). Le siguen los colectores (43,70%) representados por 4 familias de los órdenes Díptera, Ephemeroptera y coleópteros de la familia Elmidae y finalmente se encuentran los fragmentadores (1,48%) con dos familias (Fig. 3).

Figura 3 Abundancia relativa de familias y grupos funcionales de los insectos acuáticos asociados a las raíces de E. azurea en la zona de estudio. Pr: predador, Cl: colector, Fr: fragmentador. 

Variables físico-químicas y comunidad de insectos acuáticos asociados a E. azurea. La Tabla 2 resume los datos estadísticos básicos de las variables abióticas analizadas; con las variables conductividad eléctrica, transparencia y sólidos totales disueltos (STD) como las de mayor variación a lo largo del estudio; sin embargo, ninguna de las variables analizadas presentó diferencias significativas entre periodos hidrológicos (p>0,05).

La Tabla 3 muestra las correlaciones entre las variables abióticas y la comunidad de insectos acuáticos (p< 0,05). A través de la correlación de Pearson se verificó que las variables que más influencian la comunidad de insectos acuáticos asociados a E. azurea fueron oxígeno disuelto, pH, conductividad eléctrica, sólidos totales disueltos (STD), transparencia y profundidad. Se resalta a los hemípteros, ya que varios géneros se correlacionan con estas variables; igualmente, la conductividad eléctrica fue la variable que se correlaciono con el mayor número de taxones.

DISCUSIÓN

Composición y estructura por grupos funcionales de la comunidad de insectos acuáticos asociados a E. azurea. Durante este estudio E. azurea presentó una rica fauna de insectos acuáticos, demostrando ser un recurso atractivo para esta comunidad; con una composición taxonómica similar a la reportada en otras investigaciones realizadas en el país en macrófitas del mismo género, como E. crassipes (^{DELUQUE et al., 2006}; QUIROS et al., 2010; ^{RIVERA-USME et al., 2013}; ^{RÚA-GARCÍA, 2015}). Esta riqueza puede darse ya que esta planta acuática flotante, presenta una extensa y ramificada red de raíces, además de que el tallo y gran parte de sus hojas están en contacto con la columna de agua, presentando mayor diversidad de microhábitats para las comunidades acuáticas (^{SCHEFFER, 2004}; ^{TOWNSEND et al., 2010}). Así mismo, de acuerdo con ^{THOMAZ y CUNHA (2010)} y QUIROZ et al. (2008), este tipo de vegetación proporciona alimento, refugio, áreas para colonización y reproducción, promoviendo un incremento en la biodiversidad, así como en las relaciones inter e intraespecíficas.

La mayor abundancia de organismos y de taxones se registró en aguas bajas. De acuerdo con ^{TUNDISI y MATSUMURA-TUNDISI (2008)} y ^{SYCHRA et al. (2010)}, los cambios en profundidad ejercen influencia en la distribución de la macrofauna entre las raíces de las macrófitas, contribuyendo de esta forma a diferentes distribuciones de abundancia y riqueza, como las observadas en la presente investigación.

La alta abundancia del orden Ephemeroptera, particularmente Baetidos del género Callibaetis se encuentra quizás relacionada con la capacidad que éstos tienen de utilizar eficientemente los detritus y las algas como fuente de energía (^{BERNER y PESCADOR, 1988}), los cuales son recursos abundantes en las macrófitas acuáticas, como resultado de los procesos de fragmentación de las hojas y liberación de nutrientes. De acuerdo con ^{FLOWERS y DE LA ROSA (2010)}, este género es común en charcos y lagos, sobre todo con abundante vegetación acuática, tolerando amplios rangos de temperatura, oxígeno disuelto y pH (^{ZÚÑIGA et al., 2004}).

Los órdenes Coleoptera, Diptera y Hemiptera son los de mayor riqueza durante el presente estudio; riqueza que se encuentra asociada a la capacidad que estos tienen de adaptarse a múltiples ambientes y desarrollar diferentes estrategias de alimentación, lo que los convierte en grupos importantes en las cadenas tróficas como fuente de alimento para peces y anfibios (^{ARCHANGELSKY, 2001}; ^{MOSQUERA et al., 2008}; ^{MAZZUCCONI et al., 2009}); todo esto unido a la tolerancia a las altas temperaturas, bajas concentraciones de oxígeno y altas concentraciones de materia orgánica (^{RÚA-GARCÍA, 2015}). Particularmente los dípteros son conocidos por presentar un alto número de especies en ambientes lénticos (^{HIGUTI y TAKEDA, 2002}; HIGUTI, 2004), al utilizar a las macrófitas acuáticos como sustrato, gracias a su capacidad de ocupar un amplio rango de microhábitats; a su vez algunos tienen la capacidad de tolerar pH ácidos y bajos valores de oxígeno (^{PINDER, 1986}; ^{PAGGI, 2009}).

Los ecosistemas lénticos tienen habitualmente baja diversidad y riqueza, lo cual está relacionado con la poca disponibilidad de hábitats, puesto que las macrófitas y el sedimento del fondo constituyen los únicos sustratos disponibles; lo cual explica los bajos resultados que se registran en este estudio en cuanto a diversidad. De acuerdo con ^{THOMAZ y CUNHA (2010)}, el incremento en la diversidad y la composición de comunidades de diferentes grupos de organismos adheridos a la vegetación flotante está fuertemente influenciada por la complejidad de macrófitas en diferentes escalas espaciales; con factores como la morfología y textura de macrófitos, el sustrato para la colonización perifítica y la capacidad de retención de materia orgánica en partículas, los que más se relacionan con la riqueza de taxones presentes (^{POI DE NEIFF y NEIFF, 2006}).

Los grupos funcionales registrados en este estudio coinciden con los reportados en otros trabajos realizados en E. azurea como los de ^{POI DE NEIFF (2003)} y ^{SAULINO y TRIVINHO-STRIXINO (2014)}, quienes reportan a los colectores y predadores como los grupos dominantes. Las extensas raíces fasciculadas de E. azurea pueden promover una gran retención de materia orgánica en partículas y la acumulación de detritos, lo que según ^{TRIVINHO-STRIXINO et al. (2000)} y ^{MORMUL et al. (2006)} favorece la presencia de organismos colectores, los cuales son recursos alimentarios para los depredadores, quienes se encontraron en abundancia en este estudio.

Variables fisicoquímicas y comunidad de insectos acuáticos asociados a E. azurea. Los parámetros fisicoquímicos presentaron un comportamiento enmarcado dentro de lo que corresponde a la zona tropical, con valores promedio de oxígeno disuelto inferiores a 5,0 mg.l^-1, pH ligeramente ácido y alta temperatura. De acuerdo con ^{LEWIS (2000)} y ^{ROLDAN (2003)} es común que en los sistemas lénticos tropicales se presente cierto déficit de oxígeno. En el caso del pH, sus valores son atribuibles a la naturaleza de los suelos de la zona, los cuales son ácidos; sin embargo se encuentran dentro los límites para la supervivencia de los organismos acuáticos (4,5 a 8,5, ^{ROLDÁN y RAMÍREZ 2008}). La poca variación observada para la temperatura es una característica de los ecosistemas tropicales, donde las temperaturas no sufren grandes variaciones a lo largo del año, como las que ocurren en las zonas templadas debido a los cambios estacionales (^{ROLDAN et al., 2001}).

La alcalinidad, la conductividad eléctrica y los sólidos totales disueltos se encontraron dentro de los rangos reportados para ecosistemas neotropicales, con valores menores a 100 mg.l^-1 y 1500 μS/cm respectivamente (^{ROLDAN y RAMÍREZ, 2008}). En cuanto a la transparencia, su alta variación se encuentra asociada a la baja profundidad de las ciénagas estudiadas, estando dentro del rango establecido para las ciénagas en Colombia por ^{ARIAS (1985)} de entre 0,17 y 1,13 m.

Con respecto a las relaciones arrojadas con los insectos acuáticos, un gran número de taxones mostró correlación con los parámetros ambientales. SOUZA et al. (2009) relaciona las variables ambientales con los insectos acuáticos asociados a E. azurea en un lago de inundación del río Paraná (Brasil), encontrando que la temperatura, oxigeno, turbiedad y nutrientes son las variables que más influencian la comunidad de insectos acuáticos. Según autores como ^{COVICH et al. (1999)}, ^{KREBS (2000)} y ^{GRILLET et al. (2002)}, la estructura y distribución espacial de los macroinvertebrados en las ciénagas se haya asociada a las características físicas, al estado trófico, a la heterogeneidad de hábitats, la profundidad, el oxígeno, el pH, la temperatura y la materia orgánica entre otros factores. Así mismo, de acuerdo con ^{OCON y RODRÍGUEZ (2004)} y ^{DOMÍNGUEZ y FERNÁNDEZ (2009)}, los factores fisicoquímicos son considerados como los aspectos que más influencia ejercen sobre la distribución, abundancia y riqueza de insectos acuáticos.

Los resultados de la presente investigación evidencian la capacidad potencial de las macrófitas acuáticas para albergar una considerable riqueza y abundancia de insectos acuáticos, proporcionando condiciones para la supervivencia y reproducción de estos organismos; lo que posibilita el desarrollo de una fauna diversificada. Así mismo, las correlaciones halladas, aunque preliminares, podrán utilizarse en futuros trabajos que intenten modelar los efectos de los factores ambientales sobre los macroinvertebrados en humedales similares de la región. Por otro lado, el estudio de los grupos funcionales permite tener una visión del estado ecológico de las ciénagas, ya que estos gremios reflejan los atributos relacionados con los ensamblajes de la comunidad desde una perspectiva funcional.