Parasitoides asociados al perforador del fruto de las solanáceas Neoleucinodes elegantalis (Lepidoptera: Crambidae) en Colombia

Parasitoids associated with the fruit borer of the solanaceus Neoleucinodes elegantalis (Lepidoptera: Crambidae) in Colombia

ANA ELIZABETH DÍAZ M.¹ y HELENA LUISA BROCHERO²

¹ M. Sc. CORPOICA. Centro de Investigación La Selva Km. 7 Vía Las Palmas, Vereda Llanogrande Rionegro, Antioquia, Colombia. aediaz@corpoica.org.co Autor para correspondencia.
² M. Sc., Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Bogotá Carrera 45 No 26-85 - Edificio 500 Bogotá D. C. Colombia. embrochero@unal.edu.co

Recibido: 2-feb-2010 - Aceptado: 21-may-2012

Resumen: La diversidad de enemigos naturales de Neoleucinodes elegantalis está asociada a la solanácea hospedera y al ambiente ecológico donde se cultivan estas plantas en Colombia. Se recolectaron huevos y pupas de N. elegantalis en campo, se llevaron al laboratorio donde se mantuvieron en condiciones controladas hasta la emergencia de los parasitoides asociados a estos estados biológicos. Los parasitoides de larvas se recuperaron en cámaras de cría a partir de frutos infestados. En lulo (Solanum quitoense) se registró la mayor diversidad y amplia distribución de himenópteros parasitoides de larvas y pupas. Como parasitoides de larvas se registraron los bracónidos: Apanteles sp., Bracon spp. (dos morfoespecies) y Chelonus sp., y a la mosca Lixophaga sp. (Diptera: Tachinidae). Como parasitoides de pupas se reconocieron a las familias Ichneumonidae, Chalcidiidie y Eulophidae, siendo los primeros más abundantes, destacándose Pimplasanguinipes, Lymeon sp. y Neotheronia sp. En Chalcididae Brachymeria sp., y en Eulophidae el más representativo fue Trichospilus diatraea. En tomate de árbol (Solanum betaceum) el parasitoide más frecuente y con mayor distribución fue Copidosoma sp. (Encyrtidae). El parasitoide de huevos Trichogramma sp. (Trichogrammatidae) se encontró únicamente en tomate de mesa (Solanum lycopersicum). Se describe el comportamiento parasítico observado en campo, la distribución geográfica de los parasitoides y se plantean recomendaciones prácticas para su conservación en cultivos de solanáceas incluidos en este estudio.

Palabras clave: Control biológico. Enemigos naturales. Hymenoptera. Perforador del fruto del tomate.

Abstract: The diversity of natural enemies for Neoleucinodes elegantalis depends on the host plant and the ecological environment where these plants are grown. Eggs and pupae of N. elegantalis were collected and keep under controlled conditions until the emergence of parasitoids associated to these stages. Parasitoids of larvae were recovered in brood chambers from infested fruits. The highest diversity of species, abundance and wide distribution of hymenopteran parasitoid larvae and pupae were registered on lulo (Solanum quitoense). The most important larval parasitoids were the braconids: Apanteles sp., Bracon spp. (two morphospecies), and Chelonus sp., also the fly Lixophaga sp. (Diptera: Tachinidae). As parasitoids for pupae, Ichneumonidae, Eulophidae and Chalcididae families were registered. The most abundant were Ichneumonidae species, with Pimpla sanguinipes and, species belonging to the genera Lymeon sp. and Neotheronia sp. Brachymeria sp. (Hymenoptera: Chalcididae) and mostly Trichospilus diatraea in Eulophidae were found infesting pupae of N. elegantalis. Qn tree tomato (Solanum betaceum), the most abundant, more frequently collected, and widely distributed parasitoid was Copidosoma sp. (Encyrtidae). The egg parasitoid Trichogramma sp. (Trichogrammatidae) was found only on table tomatoes (Solanum lycopersicum). We describe the parasitic behavior observed in the field and, the geographic distribution of parasitoids. We discuss about conservation practices in solana-ceous crops.

Key words: Biological control. Natural enemies. Hymenoptera. Fruit borer of tomato.

Introducción

El perforador del fruto, Neoleucinodes elegantalis (Gueéne, 1854), es un insecto de origen Neotropical ampliamente distribuido en Norte, Centro y Sur América (Capps 1948). Es una plaga oligófaga asociada a frutos de plantas de la familia Solanaceae (Díaz 2009). Algunos de esos hospederos como el lulo o naranjilla, Solanum quitoense Lam., el tomate de árbol, Solanum betaceum Cav., son frutas tropicales conocidas por su exótico sabor y también se registra este insecto en hortalizas como el tomate de mesa Solanum lycopersicum Lam., la berenjena Solanum melongena L. y el pimentón Capsicum annuum L. (Díaz et al. 2011). Las pérdidas en la cosecha ocasionadas por este insecto fluctúan dependiendo del cultivo y el país. En Colombia puede causar el 60,3% en tomate de mesa (Restrepo 2007), 21% en tomate de árbol y 13% en lulo o naranjilla (Colorado et al. 2010). En tomate de mesa, donde la plaga es relevante, Brasil registra pérdidas del 76,9% (Picaneo et al. 1998) y en Venezuela, ascienden a 40,7% (Marcano 1990). Se registran pérdidas del 90% en lulo o naranjilla en Ecuador (Revelo et al. 2010) y del 1% en berenjena en Honduras (SENASA 2008).

En el afán de contrarrestar las pérdidas económicas que causa la plaga, se han generalizado las aplicaciones tipo calendario de insecticidas organofosforados, carbamatos y piretroides de categoría IA y IB, es decir, extremadamente y altamente peligrosos; actividades que ocupan un importante rubro en los costos de producción de solanáceas cultivadas, tanto por los insumos, como por la mano de obra que representan. Por los hábitos del insecto, cuyas larvas se alimentan al interior del fruto estando protegido por éste hasta la pupación, la estrategia de control químico evidentemente es ineficaz (Salas et al. 1990; Marcano 1991a, b; Eiras 2000; Eiras y Blackmer 2003; Teles et al. 2010). Cobran importancia entonces, acciones culturales y de control biológico que, incorporadas a estrategias de manejo integrado de plagas, minimicen el impacto en el producto comercializable.

Para el cultivo de tomate se ha encontrado que la poda apical logra reducir en un 50% la infestación de la plaga (Silva Júnior y Vizzotto 1986) y que las barreras naturales con sorgo, la disminuyen significativamente (Paula et al. 2004). También, se ha realizado embolsado de flores y frutos como práctica de control mecánico (Rodrigues Filho et al. 2001; Jordao y Nakano 2002; Díaz et al. 2003), selección de materiales vegetales resistentes (Lyra y Lima 1998; Moreira et al. 1985) e introgresión de genes de resistencia de origen silvestre a variedades cultivadas (Salinas et al. 1993; Parra et al. 1997; Restrepo 2007; Casas 2008; Rodríguez 2009; Perez 2010). Además, se han empleado feromonas sexuales como estrategia de seguimiento de las poblaciones del insecto mediante el muestreo periódico a través de trampas para la captura de machos en diferentes cultivos (Salas et al. 1992; Cabrera et al. 2001; Badji et al. 2003; Jaffe et al. 2007; Mirás et al. 1997; Kuratomi 2001; Arnal et al. 2005; Bervenga et al. 2010; Colorado et al. 2010).

Con relación al control biológico se reportan trabajos sobre identificación y liberación de especies de Trichogramma (Hymenoptera: Trichogramatidae), asociadas a huevos de N. elegantalis en cultivos de tomate (Leiderman y Sauer 1953; Serrano et al. 1992; Viáfara et al. 1999; Blackmer et al. 2001; Noyes 2004). Se ha registrado al parasitoide poliembrionico Copidosoma sp. (Hymenoptera: Encyrtidae) en N. elegantalis infestando cultivos de tomate de árbol y lulo (Serrano et al. 1992; Viáfara et al. 1999; Noyes 2004) y como agente regulador poblacional a través de la recuperación del parasitoide en fincas de agricultores (Tróchez et al. 1999). Se ha registrado a Lixophaga sp. (Diptera: Tachinidae) como parasitoides de larvas de N. elegantalis en cultivos de lulo (Serrano et al. 1992; Viafara et al. 1999) y como parasitoides de pupas, en cultivos de lulo, tomate de árbol y tomate de mesa, a avispas pertenecientes a las familias Ichneumonidae, Chalcididae y Eulophidae (Serrano et al. 1992; Viáfara et al. 1999; Romero 2000; Noyes 2004). Como entomopatógenos se han identificado a Beauveria bassiana (Bals.) Vuill., 1912 atacando a pupas (Serrano et al. 1992) y a Metarhizium anisopliae (Metsch.) Sorok., 1976 en huevos, larvas y pupas de N. elegantalis (Martínez et al. 1996).

Con el propósito de contribuir al desarrollo de estrategias de control biológico a partir de especies nativas en el marco de un programa de manejo integrado de N. elegantalis, este estudio tuvo como objetivo reconocer los enemigos naturales asociados a los diferentes estados de desarrollo de N. elegantalis en cultivos comerciales de diferentes plantas solanáceas en 12 departamentos de Colombia que representan diversas zonas de vida según Holdridge (1967).

Materiales y Métodos

Sitios de estudio. Se seleccionaron entre dos y tres municipios representativos por mayor área sembrada en 12 departamentos: Antioquia, Boyacá, Caldas, Cundinamarca, Huila, Magdalena, Nariño, Norte de Santander, Quindío, Risaralda, Tolima y Valle del Cauca, de acuerdo con información suministrada por el Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural de Colombia (MADR et al. 2004; 2006) y con la asesoría de profesionales de Unidades Municipales de Atención Técnica Agrícola (UMATA), funcionarios del Instituto Colombiano Agropecuario (ICA), el Comité de Cafeteros y asistentes técnicos departamentales.

Recolección de muestras entomológicas. Er cada predio se recolectaror por lo meros 50 frutos infestados por N. elegantalis. Cor el propósito de ro interrumpir el ciclo de vida de la plaga, éstos se dispusieror er cámaras de cría cor cordiciores cortroladas: 24 ± 1°C de temperatura, 76% de humedad relativa y ur fotoperiodo de 12 horas luz/12 horas oscuridad. Las prepupas de N. elegantalis se dispusieror er cámaras de cría er las mismas cordiciores hasta la emergercia de los parasitoides.

Para obterer los parasitoides a partir de huevos y pupas de N. elegantalis, se irspeccioraror sitios de oviposiciór y pupaciór er campo preferidos por la plaga er las diferertes solaráceas hospederas, de acuerdo cor los reportes de la literatura: frutos pequeños reciér formados para oviposiciór así como hojas y flores secas cerca de los frutos con orificios de salida, debajo de sépalos secos y hojas secas sobre el suelo para pupaciór (Salas et al. 1990; Marcaro 1991a; Serraro et al. 1992; Viáfara et al. 1999; Blackmer et al. 2001). Los huevos se guardaror er cápsulas de gelatira estéril y las pupas en cajas de Petri con papel filtro humedecido con agua destilada estéril. Se llevaror al laboratorio y se martuvieror a ura temperatura de 24 ± 1°C, 76% de humedad relativa y ur fotoperiodo de 12 horas luz/12 horas oscuridad hasta la eclosiór de los huevos, la emergercia de las polillas ó la emergercia de los parasitoides.

Los microhimerópteros se preservaror er viales ertomológicos cor alcohol al 70%, er tarto que los dípteros e himenópteros mayores se montaron en triángulos y alfileres ertomológicos de acuerdo cor las rormas de curaduría para museos. La determiraciór taxorómica de Himeróptera se realizó por expertos, así: Familia Ichreumoridae: Robert Kula y Robert Carlsor taxóromos especialistas del Laboratorio de Ertomología Sistemática, SEL-USDA del Museo de Historia Natural del Irstituto Smithsoriar er Washirgtor D.C. y Edgar Palacio ertomólogo particular. Familia Chalcididae: María del Pilar Herrárdez, Ertomóloga adscrita al CIAT. Familias Eulophidae, Trichogrammatidae, Ercyrtidae: Michael Gates del SEL-USDA. Familia Bracoridae: P. Marsh, del SEL-USDA. Parasitoides Diptera: Tachiridae: Normar Woodley, SEL-USDA.

Manejo de información geográfica. Cada sitio de recolección se ubicó hacierdo uso de ur geoposiciorador satelital (GPS). Se definieron las zonas de vida de los diferentes sitios según Holdridge (1967). Estas zonas ecológicas se establecieror cor base er la altitud sobre el rivel del mar (msrm) y la precipitaciór de cada localidad (mm). Para ello, se cortó cor irformaciór de la precipitaciór promedio mersual multiarual de 43 años (1958-2000) hacierdo uso del software MarkSim, desarrollado por el CIAT (Jores y Thorrtor 2000).

Resultados y Discusión

Se registraror 11 especies de parasitoides parasitardo poblaciores de N. elegantalis que se recolectaror er circo zoras de vida según el sistema Holdridge: bosque húmedo premontano (bh-PM), bosque muy húmedo premontano (bmh-PM); bosque húmedo montano bajo bh-MB; bosque muy húmedo mortaro bajo (bmh-MB) y bosque seco premortaro (bs-PM). Estas zoras ecológicas corresporder a los ambiertes ecológicos dorde se cultivar las solaráceas er Colombia. Er Solanum quitoense (lulo) se registró la mayor diversidad, aburdarcia y amplia distribuciór de himerópteros parasitoides de larvas y pupas. No se registraron parasitoides en N. elegantalis afectando pimentón ni berenjena (Tabla 1).

Como parasitoides himenópteros de larvas, la familia Braconidae fue la más representativa registrando diversos géneros: Apanteles sp. (Fig. 1A); Bracon spp. (morfoespecies 1 y 2) (Figs. 1B y C) y, Chelonus sp. (Fig. 1D). De la subfamilia Microgastrinae, Apanteles registra especies endoparasitoides cenobiontes permitiendo que las larvas del hospedador continuen desarrollándose mientras que el parasitoide se va alimentando de sus órganos no vitales, abandonándolo en el último estadio larval (Whitfield 1997). El género Bracon, perteneciente a la subfamilia Braconinae (Quicke 1997) registra ectoparasitoides idiobiontes de larvas ocultas de Lepidoptera y Coleoptera. Generalmente son sinovigenicos de manera que cuando emerge la hembra adulta, aún no posee todos los huevos maduros y éstos maduran a lo largo de su vida. Pueden presentar parasitismo solitario y gregario, para lo cual, previamente a la oviposición, paralizan al hospedero inyectándole veneno acción sinergizada generalmente por su asociación con endosimbiontes virales (Quicke 1997). En condiciones de campo, se observó que la hembra de Bracon localiza la larva hospedera, ubicada dentro de los frutos del lulo, mediante golpeteos antenales sobre la superficie de un fruto infestado. Esta percepción ocurre gracias a que en estos parasitoides las antenas se encuentran modificadas como "cuencas de percusión". Sin embargo, en otras especies, las vibraciones son percibidas por la hembra del parasitoide a través de extensiones de los órganos subgenuales que se encuentran localizados en la tibia posterior. En cualquiera de los dos casos, la hembra del parasitoide después de localizar la larva hospedera, introduce su alargado y esclerotizado ovipositor, atravesando la epidermis del fruto para depositar los huevos dentro o sobre la larva hospedera (Sharkey y Fernández 2006). Chelonus pertenece a la subfamilia Cheloninae (Shaw 1997), son endoparasitoides koinobiontes solitarios de huevos y larvas de lepidópteros, especialmente de barrenadores de tallos, brotes o frutas como Tortricoidea y Pyraloidea (Shenefelt 1973). Algunas especies atacan huevos expuestos, y especies con ovipositor largo atacan hospederos en condiciones ocultas (Shaw 1983).

Como díptero parasitoide de larvas de N. elegantalis se encontró a Lixophaga sp. (Diptera: Tachinidae) (Fig. 1E) recolectada en cultivos de lulo en los departamentos de Caldas, Cundinamarca y Valle y en frutos de la solanácea silvestre S. hirtum (lulo de perro) en Cundinamarca. Este parasitoide había sido reportado por Serrano et al. (1992) y Viáfara et al. (1999) en cultivos de lulo en el Valle del Cauca, por lo que se amplía aquí la información sobre la distribución geográfica de este endoparasitoide en Colombia. En campo se observó que la hembra de esta mosca localiza al hospedero en frutos infestados aún sobre la planta (Fig. 2). Este género ha sido ampliamente utilizado como alternativa de control biológico ya que puede producirse en grandes cantidades en condiciones controladas y luego liberarse en forma masiva en campo (Roth et al. 1978; García 2005).

Como parasitoides de pupas se reconocieron a himenópteros de las familias Ichneumonidae, Chalcididae y Eulophidae. Ichneumonidae constituyó la familia más abundante, destacándose la especie Pimpla sanguinipes Cresson, 1872 (Fig. 3A), y los géneros Lymeon sp. (Fig. 3B) y Neotheronia sp. (Fig. 3C). Es probable que estos géneros se relacionen con tres morfoespecies de Ichneumonidae que fueron reportadas por Viáfara et al. (1999) en un trabajo sobre parasitismo natural de N. elegantalis en diferentes zonas productoras de solanáceas del Cauca y Valle del Cauca. Serrano (1992) también identificó al ichneumónido Calliephialtes sp., como parasitoide de pupas en cultivos de lulo. La presencia de los Ichneumonidae puede estar relacionada con las condiciones de sotobosque donde se cultiva el lulo en las distintas zonas de vida del país. Townes (1958) menciona que los ichneumónidos adultos generalmente requieren una provisión diaria de agua que usualmente obtienen del rocío que se acumula en el follaje de los bosques. Este mismo autor, argumenta que el número de especies de Ichneumonidae en los agroecosistemas es bajo por cuanto son áreas abiertas y frecuentemente secas. Además se ha registrado que la relación con su huésped puede ser muy específica en algunos casos por lo que pueden no tener otros ecosistemas de refugio cuando se asocian con sistemas agrícolas particulares. Entre los Chalcididae se encontró al género Brachymeria sp. (Fig. 3D) en el departamento del Tolima asociado a bosque muy húmedo premontano (bmh-PM). Este género a había sido identificado por Viáfara et al. (1999) y Romero (2000) sobre pupas recolectadas en tomate de mesa (Solanum lycopersicum) en el Valle del Cauca en el bosque húmedo premontano bh-PM y por Noyes (2004) cuyo hospedero y datos de recolección se desconocen. Estos resultados sugieren una distribución más amplia para Colombia en cuanto a cobertura geográfica y a plantas hospederas. Romero (2000) identificó a Brachymeria próxima a panamensis Holmgren y a B. annulata (Fabricius, 1793) parasitando a N. elegantalis y desarrolló una metodología para la producción masiva de la primera, utilizando como hospedero pupas de Galleria mellonella Linnaeus, 1758 (Lepidoptera: Pyralidae) con el objetivo de incrementar sus poblaciones naturales y regular las del insecto plaga en cultivos de tomate de mesa. Dentro de los Eulophidae, sobresale Trichospilus diatraea Cherian & Margabandhu, 1942 recolectado en el Valle del Cauca en el bosque húmedo premontano (bh-PM), siendo éste el primer reporte sobre pupas de N. elegantalis para Colombia. Viáfara et al. (1999) reportaron a Aprostocetus sp. Westwood, otro eulofído parasitando pupas recolectadas en tomate de árbol y lulo para misma zona de vida en el Valle del Cauca, por lo que se deduce alta diversidad de especies para esta familia en esta zona ecológica.

En Solanum betaceum el parasitoide más abundante, frecuente y con mayor distribución en el país fue Copidosoma sp. (Hymenoptera: Encyrtidae). Esta es una microavispa parasitoide de huevo-larva que se encuentra distribuida en todas las zonas del país donde se siembra tomate de árbol. Este estudio permitió determinar que se adapta a bosque húmedo premontano (bh-PM), bosque muy húmedo premontano (bmh-PM) y bosque seco premontano (bs-PM). En una ocasión, se registró este encírtido también en cultivos de lulo en el departamento del Quindío, municipio de Pijao, vereda La Playa. Serrano et al. (1992) registraron este parasitoide en cultivos de lulo en el Valle del Cauca y Viáfara et al. (1999) lo encontraron en lulo y tomate de árbol en el mismo departamento. Noyes (2004) lo registra pero no se precisa los datos de recolección. Santamaría et al. (2007) lo referencian en tomate de árbol en el departamento de Cundinamarca y argumentan que se trata de una nueva especie para Colombia. Debido a que es un parasitoide poliembriónico de amplia distribución geográfica, cobra relevancia en programas de control biológico.

En Solanum lycopersicum se recolectó al microhimenoptero Trichogramma sp. parasitando huevos de N. elegantalis en una ocasión en el municipio de Ocaña, Norte de Santander a 1.200 msnm, en el bosque húmedo premontano (bh-PM).

Este parasitoide de huevos ha sido ampliamente estudiado como agente de control biológico de N. elegantalis en cultivos de tomate no sólo en Colombia, sino también en Brasil y Venezuela (Berti y Marcano 1995; Cross 1996). Entre las especies de Trichogramma asociadas se mencionan a T. exiguum Pinto & Platner, 1978 (Viáfara et al. 1999; Noyes 2004), T. pretiosum Riley, 1879 (Viáfara et al. 1999; Blackmer et al. 2001; Parra y Zucchi 2004; Noyes 2004) y T. mi-nutum Riley, 1871 (Leiderman y Sauer 1953; Noyes 2004). Debido a que este parasitoide es de tipo idiobionte ataca a la plaga desde el primer estadio de su desarrollo, es un candidato importante en los programas de manejo integrado de plagas.

Los enemigos naturales de N. elegantalis son diversos, abundantes y predominantes en algunos cultivos. Se encontró mayor diversidad parasitando el estado de pupa, particularmente en cultivos de S. quitoense. Se observaron parasitoides asociados más a un determinado cultivo de solanácea que a otro. Por ejemplo, el taquínido Lixophaga sp. se encontró relacionado exclusivamente con cultivos de lulo. En este mismo cultivo, se registró también de forma preferente a los bracónidos parasitando larvas de la plaga. Otro caso de preferencia por la planta hospedera se observó con el parasitoide Copidosoma sp. que es más abundante en cultivos de tomate de árbol. Trichogramma sp. se encontró S. lycopersicum y hasta el momento no se han reportado poblaciones naturales sobre otras solanáceas. En este sentido, de acuerdo con la ecología de cada parasitoide y el cultivo de la solanácea hospedera, es posible estructurar programas de control biológico en el contexto del manejo integrado de plagas que permita regular las poblaciones del insecto plaga. Para el caso de los ichneumónidos que requieren condiciones de bosque, el ambiente de sotobosque de los cultivos de lulo mejoraría el hábitat de estas avispas, incrementando su actividad parasítica. En cuanto a los bracónidos, podrían ser recuperados de los frutos infestados a través de su recolección como práctica de control cultural y su depósito en fosas construidas en el suelo cubiertas con anjeo de malla fina que permitan su salida. Para Lixophaga sp. es posible el desarrollo de metodologías de cría teniendo como base la experiencia de multiplicación en laboratorio de Lixophaga diatraeae (Townsend, 1916) desarrollada en Cuba (Etienne 1975; King et al. 1979). En el caso de Copidosoma sp., se propone validar la técnica de recuperación en cultivos de tomate de árbol para incrementar sus poblaciones naturales (Trochez et al. 1999).

Para la conservación de estos enemigos naturales de N .elegantalis en los cultivos comerciales de solanáceas podrían establecerse horarios de aplicación de insecticidas que no perjudiquen drásticamente las poblaciones de los parasitoides. Se conoce que la mayoría de avispas presentan fototactismo positivo. Algunos estudios señalan que los adultos de N. elegantalis emergen entre las 20-22 horas y los huevos eclosionan entre las 4 y 5 de la madrugada, en tanto que la larva tarda menos de 24 minutos en perforar el fruto (Eiras 2000; Eiras y Blackmer 2003). En este contexto, se recomienda hacer las fumigaciones en horas de la tarde cuando estos insectos son menos activos. Este horario de aplicación, a la vez que favorece la fauna benéfica, aumenta la eficacia en el control de N. elegantalis. En este mismo sentido, la utilización de ingredientes activos que actúan por ingestión y no por contacto favorecerían las poblaciones de los enemigos naturales de la plaga en la medida que las avispas y moscas parasitoides adultas no se alimentan del tejido con insecticidas de las plantas si no que la base de su alimentación es polen, néctar y exudados de las plantas. Para el caso de N. elegantalis la larva recién nacida necesita alimentarse antes de perforar el fruto, por lo que si la larva consume frutos con insecticidas que actúen por ingestión se lograría controlar al insecto antes de que éste perfore el fruto (Eiras y Blackmer 2003). La eficacia de las aspersiones con insecticidas puede optimizarse dirigiéndolas hacia frutos pequeños, de diámetro menor a 5 cm, donde la hembra de N. elegantalis prefiere ovipositar, y agregando a la mezcla, un coadyuvante que disminuya la tensión superficial del agua con el fin de uniformizar la humectación, asegurar la cobertura total del fruto y mejorar la dispersión y penetración del insecticida. Estas actividades deben ir acompañadas de estrategias que permitan un adecuado manejo del hábitat para conservar y facilitar la actividad parasítica contra la plaga, lo cual puede desarrollarse a través de la manipulación de arvenses con flores como fuentes de alimento o refugio de la fauna benéfica (Molina et al. 1995; Simpson et al. 2011).

Con excepción de Trichogramma sp., la mayoría de parasitoides reportados en este estudio atacan a la plaga una vez ha perforado el fruto. Sin embargo, es bien conocida la importancia económica de los parasitoides debido a su alta eficacia para el control de lepidópteros plaga y a la posibilidad de incorporarlos en las acciones de control cultural y control químico en el marco de un sistema de manejo integrado de plagas (Boscan de Martínez y Godoy 1982; Araya et al. 2005). A pesar de que en este trabajo no se cuantificaron los niveles de parasitismo en cada cultivo en cada estado biológico del insecto plaga, se reconoce el papel de los enemigos naturales como un factor que limita el incremento de las poblaciones de N. elegantalis y por ende, contribuyen con la disminución de las pérdidas económicas, especialmente en cultivos de lulo y tomate de árbol, que por su condición de cultivos semipermanentes, hacen viable el establecimiento de la fauna benéfica. La presión de control representada por la estructuración de las comunidades parasitoides con respecto a N. elegantalis en cada planta solanácea hospedera ocupando diferentes ecótopos, podría restringir el número de individuos N.elegantalis migrantes, lo cual es relevante en términos de reinfestaciones y medidas de control ha adoptar.

Es interesante el reconocimiento de la amplia diversidad de enemigos naturales regulando las poblaciones de N. elegantalis en cultivos de solanáceas en Colombia, a pesar de la altísima presión de selección por el uso frecuente de insecticidas de síntesis química que los agricultores llevan a cabo.

Conclusiones

La diversidad de parasitoides de N. elegantalis en Colombia varía con la especie de solanaea. En cultivos de lulo se registró la mayor diversidad de especies, abundancia y amplia distribución de himenópteros parasitoides de larvas y pupas. En tomate de árbol el parasitoide más abundante, frecuente y con mayor distribución en el país es el microhimenóptero Copidosoma sp., un Encyrtidae distribuido en todas las zonas del país con este cultivo. Parasitoides de huevos tales como Trichogramma sp. se encuentran únicamente en S. lycopersicum. El reconocimiento de enemigos naturales en solanáceas cultivadas en Colombia permite ampliar el conocimiento para incorporar estrategias de control biológico sostenibles en el marco del control integrado de N. elegantalis.

Agradecimientos

Al Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural de Colombia MADR y a la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria CORPOICA quienes financiaron el presente estudio a través del proyecto: Tecnologías para el manejo integrado de plagas de hortalizas en tres regiones de Colombia PN25100033. A los doctores: Cesar Cardona, Asesor de CIAT, M. Alma Solís, Investigadora líder SEL-USDA., Ranulfo González, Profesor titular UNIVALLE, Demian Takumasa Kondo, Investigador CORPOICA, C.I. Palmira, María del Pilar Hernández, Entomología de yuca CIAT, Michael Gates, Taxónomo, SELUSDA, Paul M. Marsh, Taxónomo, SEL-USDA, Retirado, Robert Carlson,, Taxónomo, SEL-USDA, Retirado, Robert Kula , Taxónomo, SEL-USDA, Norman Woodley , Taxónomo, SEL-USDA, Edgar Palacio, Entomólogo particular, Carlos Sarmiento, Profesor Instituto de Ciencias Naturales Universidad Nacional de Colombia sede Bogotá.

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