Introducción

La caficultura colombiana está desfavorecida por el daño que generan algunos artrópodos plaga como el minador de las hojas del café, Leucoptera coffeella (Guérin-Méneville, 1842) (Lepidoptera: Lyonetiidae), la chinche de la chamusquina del café Monalonion velezangeli Carvalho & Costa, 1988 (Hemiptera: Miridae) y la arañita roja Oligonychus yothersi (Mcgregor, 1914) (Acari: Tetranychidae) (^{Benavides et al. 2013}). Sin embargo, las especies más importantes que afectan la caficultura del país corresponden a la broca del café, Hypothenemus hampei Ferrari (1867) (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae) que causa pérdidas económicas (^{Bustillo 2008}) y, recientemente, por el incremento en las pérdidas económicas que ocasionan especies del orden Hemiptera, superfamilia Coccoidea asociadas a las raíces de la planta de café (^{Caballero 2015}).

En los últimos años, los insectos (Hemiptera: Coccoidea) también llamados “cochinillas” o “insectos escama”, han cobrado especial importancia por su impacto en las actividades agrícolas y se estima que hasta el momento existen alrededor de 8.000 especies descritas, agrupadas en 46 familias (^{Roskov et al. 2016}). Para Colombia, ^{Kondo (2001)} reporta 173 especies, mientras que ^{Ramos y Serna (2004)} indican que hay 216 especies de escamas, cochinillas y chinches harinosas, agrupadas en 11 familias. Los registros sobre Coccoidea de Colombia más recientes indican que son 226 especies, agrupadas en 14 familias (^{Roskov et al. 2016}), mientras que ^{Ramos y Caballero (2016)} reportan 234. De las especies listadas para Colombia para el agroecosistema cafetero, ^{Mariscal y Ríos (2008)} registraron en el departamento de Caldas seis géneros y nueve especies a nivel de raíz incluyendo arvenses; ^{Caballero (2015)}, reportó 22 especies asociadas a las raíces de la planta de café en los departamentos del Valle del Cauca y Norte de Santander.

En el departamento de Norte de Santander, la cochinilla gigante Puto barberi (Cockerell, 1895) y, recientemente, la escama blanda del café Toumeyella coffeae^{Kondo, 2013} se han convertido en plagas de interés económico por los daños y lesiones ocasionadas a las raíces del cultivo de café. Estas lesiones mecánicas por parte de los insectos pueden ser vía de acceso para hongos patógenos aumentando el daño en el cultivo (^{Villegas et al. 2009}); además, la mayoría de especies de cocoideos son fitófagos (^{Kondo 2001}), y se hospedan en un rango amplio de plantas, estrategia ecológica que facilita su supervivencia y reproducción.

Actualmente los controles para el manejo de los cocoideos presentes en café, están orientados a realizar supervisión de almácigos para tomar medidas oportunas de manejo y el uso de moléculas de síntesis química (^{Gil et al. 2015}); esto evidencia la necesidad de diseñar estrategias de manejo integrado, que involucren prácticas culturales, agroecológicas y de control biológico (^{Benavides et al. 2013}), tales como el uso de especies parasitoides de los géneros Hambletonia Compere, 1936 y Aenasius Walker, 1846 (Hymenoptera: Encyrtidae), los cuales se han encontrado ejerciendo control natural de P. barberi en condiciones de campo en la caficultura de Colombia (^{Gil et al. 2016}).

Basados en los trabajos desarrollados por Cenicafé, sobre los daños de la cochinilla gigante P. barberi y la escama blanda T. coffeae y la necesidad de diseñar una estrategia de manejo integrado de estos insectos, esta investigación de tipo exploratoria tuvo como finalidad identificar las plantas hospedantes de Toumeyella coffeae y Puto barberi en agroecosistemas cafeteros de Norte de Santander, para generar información básica que contribuya al diseño de estrategias de control cultural y agroecológico en futuros esquemas de manejo integrado de esta plaga agrícola.

Materiales y métodos

El trabajo se desarrolló en 17 fincas cafeteras del departamento de Norte de Santander (Tabla 1), en el laboratorio de Entomología y en el Herbario regional Catatumbo Sararé de la Universidad de Pamplona-Pamplona, Norte de Santander.

Para la identificación de las plantas hospedantes de T. coffeae y P. barberi, entre mayo y agosto de 2014 se realizó un diagnóstico en las 17 fincas seleccionadas. En cada finca y lote, se trazaron cinco transectos en “X” de 10 m de largo x 5 m de ancho, allí se desenterraron todas las arvenses y se registró la morfoespecie, número de plantas por morfoespecie y la presencia de P. barberi y T. coffeae para cada planta; para el herborizado e identificación de las arvenses se preservaron dos individuos por morfoespecie; posteriormente, en el herbario regional Catatumbo Sararé se realizó la identificación hasta especie con la colaboración del botánico Luis Roberto Sánchez. Los ejemplares recolectados se depositaron en viales con etanol al 76 % y se rotularon; para la curaduría y confirmación de las especies se usaron los protocolos y los caracteres descriptivos de ^{Kondo (2013)}, y ^{Williams y Granara de Willink (1992)}. Unas muestras de las especies recolectadas fueron depositadas en la colección de referencia del laboratorio de entomología de la Universidad de Pamplona, Norte de Santander, Colombia con los códigos (CBUP-I-7105 a CBUP-I-7111) y se registraron en el Sistema de Información de Biodiversidad.

Con la información obtenida se realizó un análisis descriptivo y se estimó:

Resultados y discusión

Se trazaron y evaluaron 85 transectos, en los cuales se recolectaron 6.880 plantas arvenses, pertenecientes a 22 familias, 37 géneros y 38 especies (Tabla 2). La familia Asteraceae con un 45,9 % abarcó el mayor número de individuos, seguida de Malvaceae con un 28,9 %. Las familias Rubiaceae, Verbenaceae y Lamiaceae se registraron aproximadamente en un 10 %. Se presentaron familias con menos del 0,1 % tales como Meliaceae, Begoniaceae, Apiaceae, Hypericaceae, Sellaginellaceae, Brassicaceae y Solanaceae.

^{Gómez y Rivera (1987)} reportaron 170 especies de arvenses presentes en cafetales de la zona cafetera de Colombia en altitudes entre 1.000 a 1.800 msnm y encontraron que el mayor número de especies pertenecían a las familias Poaceae (17,6 %), Asteraceae (16,4 %), Euphorbiaceae (4,7 %), Amaranthaceae (4,1 %) y Rubiaceae (4,1 %). Al comparar esta información con los resultados de esta investigación, fueron solo comunes las familias Asteraceae y Rubiaceae. Las especies de arvenses de la caficultura de Norte de Santander no se encuentran representadas por los estudios previos y, por lo tanto, estos resultados constituyen el primer acercamiento al entendimiento de las plantas acompañantes de la caficultura regional.

Las especies de arvenses abundantes en zonas cafeteras del departamento de Norte de Santander en el área de muestreo fueron en su orden Sida rhombifolia, Bidens holwayi, Emilia sonchifolia, Conyza bonariensis y Spermacoce remota que abarcan el 72 % del total de los individuos recolectados, las medianamente abundantes se agrupan en 28 especies que corresponde al 27,5 % de la población estudiada y un 0,5 % que comprende las especies Cantinoa mutabilis, Selaginella marginata, Hyptis atrorubens, Lepidium bipinnatifidum y Solanum sp., que se presentaron en pocas localidades y en bajas cantidades, y se consideraron escasas (Fig. 1).

Figura 1 Porcentaje de las abundancias de las especies de arvenses presentes en cultivos de café en Norte de Santander, Colombia.  

La especie P. barberi se encontró en 20 de las 38 especies de arvenses encontradas. Eirmocephala brachiata, Sida rhombifolia, Conyza bonariensis, Amaranthus hybridus y Leonorus japonicus registraron proporciones de presencia de P. barberi entre 16 % y 30 % (Fig. 2).

Figura 2 Porcentaje de la presencia de Puto barberi en las arvenses registradas en los cafetales de Norte de Santander. 

La arvense E. brachiata, especie escasa en los agroecosistemas cafeteros de Norte de Santander, registró una alta proporción con presencia de P. barberi; sin embargo, S. rhombifolia, una planta abundante, hospedó a P. barberi en menor proporción. Algunas especies presentaron un porcentaje bajo en hospedar a esta especie de coccoideo como Clidemia rubra (1 %), Tibouchina gracilis (2,2 %), Erechtites valerianifolia (2,9 %) y Vismia baccifera (4 %), no encontrando una relación directa entre la cantidad de plantas registradas por especie y la presencia del insecto. Al tomar las mayores presencias de las especies botánicas (Fig. 1) y la proporción de las mismas afectadas por P. barberi (Fig. 2), se concluye que S. rhombifolia, E. sonchifolia y C. bonariensis albergaron las mayores poblaciones de la plaga en las localidades bajo estudio.

Al comparar los resultados anteriores con los de ^{Villegas et al. (2009)}, quienes reportaron en el departamento del Quindío 14 especies de arvenses que están presentes en el cultivo de café y que hospedan cocoideos, solo registran a Bidens pilosa L., Erigeron bonariensis L., Portulaca oleracea L. y Sida acuta Burm. f. con presencia de P. barberi; en el presente trabajo se reportan 20 especies diferentes a las anteriores, generando así una lista amplia de arvenses hospedantes de la cochinilla gigante a nivel regional; ^{Mariscal y Ríos (2008)}, reportaron seis géneros y nueve especies de cocoideos a nivel de raíz dentro del agroecosistema café, asociados a 14 familias, 26 géneros y 33 especies de arvenses; P. barberi se encontró en Cenchrus echinatus L., Cyperus ferax (L.) Rich, Digitaria sanguinalis (L.), Eleusine indica (L.) Gaertn, Erigeron bonariensis (L.), Paspalum notatum Fluegge, Plantago major L., Sida acuta Burm.f., Solanum nigrum L., Spilanthes ocymifolia (Lam.) A.H. Moore, Bidens pilosa y Emilia sonchifolia, solo las especies E. sonchifolia y B. pilosa son comunes para ambos agroecosistemas cafeteros. Estos antecedentes permiten sugerir que tanto las especies botánicas acompañantes de los cafetales colombianos, como su relación con especies de insectos de importancia económica, tienen un componente regional y debe ser estudiado en el contexto local.

A nivel mundial se registran las siguientes familias botánicas como plantas hospedantes de P. barberi: Acanthaceae, Apiaceae, Araliaceae, Asteraceae, Berberidaceae, Bignoniaceae, Bromeliaceae, Caprifoliaceae, Caryophyllaceae, Cycadaceae, Dryopteridaceae, Euphorbiaceae, Fabaceae, Geraniaceae, Lauraceae, Lythraceae, Malvaceae, Myrtaceae, Nyctaginaceae, Oleaceae, Polygonaceae, Rosaceae, Rubiaceae, Rutaceae, Solanaceae, Tamaricaceae, Verbenaceae. Adicional a estas, Ramos y Serna (2004) listan a las familias Apocynaceae, Labiatae y Lomariopsidaceae como plantas hospedantes de P. barberi.

^{Williams y Granara de Willink (1992)} reportan para Centro y Suramérica a P. barberi sobre Coffea sp., Coffea arabica L., Cuphea racemosa (L. f.) Spreng., Daucus carota L., Dianthus sp., Fragaria sp., Geranium sp., Manihot sp., Mikania micrantha (Hieron.) B. L. Rob. y Physalis nicandroides Schltdl.

Al contrario de P. barberi, la escama blanda T. coffeae se encontró solo en nueve especies de arvenses de las 38 registradas, con mayor incidencia en Erato vulcanica (11,43 %), Leucaena leucocephala (11,11 %) y Emilia sonchifolia (8,87 %) (Fig. 3). Las especies E. vulcanica y L. leucocephala, fueron consideradas poco abundantes en las fincas evaluadas; sin embargo, ocupan los mayores porcentajes con presencia de la escama; ^{Williams y Kondo (2008)}, registran a nivel mundial el género Toumeyella en 23 especies de plantas de las familias Fabaceae, Zygophyllaceae, Rutaceae, Magnoliaceae, Leguminosae, Lauraceae, Pinaceae, Acanthaceae, Naucleaceae, Guttiferae, Malphigiaceae y Cactaceae; ^{Kondo (2001)} reporta especies de este género sobre Persea americana Mill., Erythrina sp., Citrus limon (L.) Burm. fil. y Ananas comosus (L.) Merr. Más reciente, ^{Kondo y Muñoz (2016)} reportaron a Toumeyella sp. sobre P. americana, indicando que se trata de una especie aparentemente nueva a la ciencia.

Figura 3 Porcentaje de presencia de Toumeyella coffeae en las especies de arvenses registradas en Norte de Santander. 

En el presente estudio se aporta al registro de hospedantes de la escama blanda T. coffeae, considerada hasta el momento específica para café (^{Kondo 2013}). Si se relacionan las especies de plantas más abundantes encontradas en este estudio (Fig. 1) con la proporción de cada especie con presencia de la escama blanda (Fig. 3), se puede concluir que S. rhombifolia y E. sonchifolia albergan las mayores poblaciones de T. coffeae en las localidades bajo estudio.

Se registraron especies de arvenses que comparten la presencia de la escama T. coffeae y la cochinilla gigante P. barberi, estas fueron: S. rhombifolia, E. sonchifolia, T. paniculatum, C. bonariensis, Verbena litoralis y Bidens holwayi, siendo S. rhombifolia, E. sonchifolia y C. bonariensis, las más abundantes en todas las localidades muestreadas.

Conclusiones

La información generada en esta investigación contribuye a enriquecer la lista de hospedantes de la cochinilla gigante P. barberi en Colombia y se registra por primera vez las arvenses hospedantes de la escama blanda T. coffeae. Sin embargo, se sugiere que tanto las especies botánicas acompañantes de los cafetales colombianos, como su relación con especies de insectos de importancia económica, tienen un componente regional y debe ser estudiado en el contexto local.