ARTÍCULO ORIGINAL

Recibido: 21/10/10; aceptado:28/06/11

Introducción. El aumento de las enfermedades transmitidas por alimentos se ha constituido en un problema de salud pública. La listeriosis, cuyo agente etiológico es Listeria monocytogenes, es considerada de gran relevancia entre las ellas y los alimentos listos para el consumo de ventas al por menor son de gran riesgo.

Objetivo. Identificar la presencia de L. monocytogenes en alimentos listos para el consumo, procedentes de plazas de mercado y delicatessen de Bogotá.

Materiales y métodos. Se llevó a cabo un estudio descriptivo transversal con componente analítico, en el cual se analizaron 600 alimentos, 300 de delicatessen y 300 de plazas de mercado. Se utilizaron metodologías de referencia de presencia o ausencia de L. monocytogenes en 25 g o mililitros de alimento.

Resultados. De las 600 muestras analizadas, 68 fueron positivas para L. monocytogenes (11,3 %), 26 (38,25 %) procedieron de delicatessen, 42 (61,76 %) de plazas de mercado. El serotipo aislado con mayor frecuencia fue 4b en 53 (78 %) aislamientos. Los quesos frescos y los quesos madurados mostraron mayor contaminación de L. monocytogenes que el resto de alimentos del estudio (p=0,0009/0,0003).

Conclusión. Los resultados indican que estos alimentos son vehículos de transmisión del microorganismo, convirtiéndolos en potenciales alimentos de alto riesgo; deben ser vigilados y controlados por la autoridad competente. Se requieren programas para implementar la normativa sobre vigilancia, reducción y control de este microorganismo con miras hacia la prevención de las enfermedades transmitidas por alimentos.

Palabras clave: Listeria monocytogenes, enfermedades transmitidas por alimentos, listeriosis, salud pública.

Presence of Listeria monocytogenes in ready-to-eat foods available in open markets, delicatessens and supermarkets, Bogotá, 2002-2008

Introduction. The increase in diseases transmitted by foods has become a public health problem. Listeria monocytogenes, the etiological agent of listeriosis or typical food poisoning,is considered to be among the most important food borne illnesses. High risk foods for L.monocytogenes have been recognized as foods already prepared for consumption and made available in retail outlets.

Objective. The presence of L. monocytogenes was identified in prepared foods found in open markets and delicatessens in the city of Bogotá.

Material and methods. A transverse descriptive study over a 7-year period, with an analytic component, in which 600 foods were analyzed--300 from delicatessens and 300 from open market places. Reference methods were used to determine the presence or absence of L. monocytogenes in 25 grams or milliliters a food sample.

Results. Of the 600 samples, 68 were positive for L. monocytogenes (11.3%). Twenty-six (38.2%) were taken from delicatessens and 42 (61.8%) from open market places. The serotype most frequently isolated was 4b, with 53 (78.0%) isolations. Fresh cheeses and matured cheeses showed greater contamination with L. monocytogenes than the other foods (p<0.001 in both cases).

Conclusions. The results indicate that prepared foods are vehicles for the transmission of the Listeria bacterium. These potentially high risk foods are candidates for control and monitoring by public health authorities. Programs must be instituted to implement surveillance norms that lead to the reduction and control of this microorganism and geared toward the prevention of food borne diseases.

Key words: Listeria monocytogenes, foodborne diseases, listeriosis, public health.

Las enfermedades transmitidas por alimentos constituyen un problema de salud pública. Es así como la Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y Alimentación (Food and Agriculture Organization, FAO) y la Organización Mundial de la Salud (OMS) están preocupadas por el aumento en la incidencia de estas enfermedades en las últimas décadas. Se desconoce si es el resultado de una mejor vigilancia y utilización de metodologías con una mejor caracterización de los microorganismos (1).

El aumento de las enfermedades transmitidas por alimentos podría ser real, debido a las tendencias observadas en hábitos alimentarios, como el consumo de cierto tipo de alimentos (2,3), el aumento de las poblaciones en riesgo (2-5), como es el caso de personas inmunodeprimidas (2,4-8), o la globalización de los mercados que hacen posible que un alimento contaminado con un patógeno produzca una de estas enfermedades en un país diferente al de origen, todo esto unido a una mejor vigilancia epidemiológica y una mayor tecnificación en los métodos para aislar e identificar patógenos en los alimentos.

La listeriosis, cuyo agente etiológico es Listeria monocytogenes (2,4,5,9-20), se sitúa entre las enfermedades transmitidas por alimentos de mayor relevancia en la salud pública, debido al impacto social y económico que tiene por la gravedad de su cuadro clínico (1,6,19,21,22).

En los países industrializados, como Estados Unidos, en donde la listeriosis es de notificación obligatoria en todos los estados desde el 2001 (23), se reportan 2.500 casos anuales de listeriosis ocasionados por alimentos y muere una de cada cinco personas afectadas (5,6,10,23-25).

Los Centers for Disease Control and Prevention (CDC) reportan 20 muertes por cada 100 casos de listeriosis por año (7) y consideran esta enfermedad como un importante problema de salud pública (6,7,19). Los países pertenecientes a la Unión Europea reportan una incidencia de 2 a 10 casos de listeriosis por millón de personas (13).

En Colombia, los reportes de listeriosis son muy pobres. Se notificaron al Sistema Nacional de Vigilancia en Salud Pública (Sivigila) las enfermedades transmitidas por alimentos ocasio-nadas hasta la semana epidemiológica número 16 de 2010, el cual informó cuatro brotes de listeriosis (26). Aunque L. monocytogenes no es un microorganismo de notificación obligatoria, podría serlo en un futuro si se fortalece la vigilancia de dichas enfermedades.

Listeria monocytogenes es un bacilo Gram positivo, (2,10,12) que crece a temperaturas de 1 a 45°C, con temperatura óptima de 30 a 37°C (2,12,27,28); tiene la habilidad de soportar temperaturas de refrigeración (2,9,12,29-31) y es capaz de desarrollarse a pH de 4,4 a 9,6 (2,28,32-34). Asimismo, crece en concentraciones altas de cloruro de sodio (15 %) (2,27,33,34).

Es un microorganismo ambiental que tiene la facultad de adherirse a las superficies, formando biopelículas (20,30,32,35) para protegerse de la acción de los tratamientos antimicrobianos (20,30,35). En el ambiente de fábrica de producción de alimentos, tiene la oportunidad de contaminar en sus diferentes etapas, siendo esta vía la más frecuente para llegar al ser humano (2,5,12,30).

Listeria monocytogenes es un patógeno, facultativo intracelular y oportunista (1,2,4,5,9,10,24,32,36). Sus manifestaciones clínicas se pueden agrupar en dos categorías: listeriosis invasiva y listeriosis no invasiva (1,16,17,28). La listeriosis invasiva (2,24,28,37) se produce cuando la infección ocasionada por las células bacterianas atraviesa la barrera intestinal y alcanza sistemas y órganos que son blanco de infección, como son el sistema nervioso central y el útero en la mujer embarazada (1,2,11,13,37), ocasionando meningitis (2,9,11,12,15,19,21,24,31,36), bacteriemias (2,3,9,12,19,31), septicemias (2,9,11,13,15,19,21,24,31,36), menin-goencefalitis (2,9,21,24,31), absceso cerebral o espinal, listeriosis pontobulbar y romboencefalitis (2,3,13,21,30,38,39).

En la mujer embarazada se disemina por vía sanguínea y atraviesa la barrera transplacentaria (2,11,40), lo que conlleva a una infección en el feto o en el recién nacido que da origen a abortos espontáneos (2,9,11,15,19,21,31,36), muerte fetal, septicemia neonatal grave, muerte neonatal, meningitis infantil y granulomatosis (2,4,12,13,15,19,41,42).

La listeriosis no invasiva se manifiesta por síntomas de gastroenteritis (1,5,28,43), como diarrea, fiebre, cefalea y mialgias, y su periodo de incubación es corto (1,4,13,15,19,21,28,43-45).

La listeriosis invasiva afecta a los grupos de pobla-ción más vulnerables como: mujeres embarazadas, niños en periodo neonatal, ancianos y personas con depresión del sistema inmunológico por enfermedades como el síndrome de inmunodeficiencia adquirida (sida), por medicamentos como la cortisona o por hábitos como el alcoholismo (1-5,8,10,13,17-20,46).

A pesar de que la listeriosis es de rara presentación, comparada con otras enfermedades transmitidas por alimentos (2,4,24,30), su mortalidad es alta, con un promedio de 20 a 30 % (1,2,4,5,8,9,13,14,17,20,21,24,30,47).

Existen 13 serotipos:1/2a,1/2b,1/2c,3a,3b,3c,4a,4ab,4b,4c,4d,4e,7 (2,10,30,32,36,48-50), de los cuales se han encontrado implicados con mayor frecuencia en los brotes de listeriosis humanas los siguientes: 4b, 1/2a y 1/2b (2,4,9,10,20,24,30,32,48-51), 1/2c (2,30,34,36), mientras que, en ambientes de fábrica y en alimentos, se han aislado con más frecuencia los serotipos 1/a y 1/2b (10,20,30,36,49). Para efectos de la salud pública, todos los serotipos de L. monocytogenes son patógenos (4,21).

En brotes y casos de listeriosis siempre se ha encontrado una fuente alimentaria (2,4,30-32,52) y los alimentos implicados han sido: quesos (2,52-54), leches (2,43,55), patés (2,56,57), perros calientes (58), ensalada de repollo (2,59), pollo (2,60), salami (2,52,61), hortalizas (2,61), carne de pavo (58), cárnicos (32), cárnicos listos para el consumo (52), embutidos (52) y lengua de cerdo (62).

Los alimentos considerados de alto riesgo para contraer listeriosis son los listos para el consumo (1,5,9-11,16,17,28,30-32,34,47,50,63-66). Ésta es una categoría amplia y heterogénea de alimentos (incluye bebidas) que no van a tener ningún proceso de cocción antes de su consumo, o que aparentemente son aptos para el consumo sin cocción (5,16), y varían de unos países a otros en relación con los hábitos alimentarios, la disponibilidad de la cadena de frío y la temperatura máxima en el punto de venta (1,5).

En la guía para el cumplimiento de políticas sobre la vigilancia de L. monocytogenes en Estados Unidos, las agencias responsables son la Food and Drug Administration (FDA), el Food Safety and Inspection Service (FSIS) del United States Department of Agriculture (USDA) y los CDC. Dichas agencias hacen referencia al estudio realizado en el 2003 sobre aseguramiento de riesgos relacionados con la listeriosis y clasifican los alimentos listos para el consumo en dos categorías (5,16).

La primera categoría corresponde a alimentos listos para el consumo que tienen un alto riesgo de asociarse con listeriosis debido a que facilitan el crecimiento de L. monocytogenes: leches, derivados lácteos con gran contenido de grasas, como quesos frescos, mantequillas, cremas, crustáceos cocidos, productos de mar crudos y ahumados, vegetales, frutas ácidas y otros (5,16). El FSIS agrupa en cárnicos y aves, los alimentos como salchichas, ensaladas, patés, perros calientes, salamis, peperonis, jamones cocidos, jamones curados, prosciutto, rollos de carne, carnes en tajadas, carnes para untar, carnes cortadas en porciones, carnes molidas, hamburguesas, presas de pollo, nuggets de pollo, tajadas de jamón de carne de pollo y de pavo, pizzas, rollos de huevo, sándwiches, ensaladas y otros (64,67).

En la segunda categoría, encontramos los alimentos listos para el consumo que tienen poco riesgo de asociarse con listeriosis, debido a que no facilitan el crecimiento de L. monocytogenes; entre ellos se encuentran los alimentos que tienen factores intrínsecos, como pH de 4,4 o menos, actividad de agua de 0,92 o menor, humedad relativa menor de 39 %, y factores extrínsecos, como los ambientales relacionados con temperaturas de conservación; alimentos como helados o productos de congela-ción; alimentos con proceso de marinado, encurtidos o deshidratados; alimentos con conservantes como ácido cítrico, benzoatos; vegetales como la zanahoria; leches fermentadas como el yogur; quesos duros; y ensaladas procesadas con ácido sórbico o benzoico con pH de 4,4 o menos (5,16).

Con la clasificación alimentaria expuesta anterior-mente, el criterio establecido en los Estados Unidos para aceptar como inocuos los alimentos listos para el consumo en los que puede crecer L. monocytogenes, es de cero tolerancia (10,16,47,48,65,68,69). Europa acepta niveles hasta de 100 unidades formadoras de colonias (UFC) para algunos alimentos que no estén destinados a poblaciones vulnerables (47).

El objetivo de este estudio fue estimar la presencia de L. monocytogenes en alimentos listos para el consumo en puntos de venta al por menor, procedentes de plazas de mercado y delicatessen de supermercados de cadena, en la ciudad de Bogotá, los cuales fueron clasificados en 18 grupos de alimentos. Se consideraron favorables para el crecimiento de este microorganismo características como matriz del alimento, pH, actividad de agua, humedad relativa, conservación y temperatura en el momento de la toma de la muestra.

Materiales y métodos

Se hizo un estudio descriptivo y transversal durante los años 2002 a 2008, para determinar la presencia de L. monocytogenes en alimentos listos para el consumo, de ventas al por menor, procedentes de plazas de mercado y delicatessen que existen en Bogotá. No fue posible establecer el número total de este tipo de alimentos que se vende al por menor en las plazas de mercado y en los delicatessen; la población se asume muy grande para efectos del tamaño muestral.

Se utilizó el programa EpiInfo, versión 6.04, definiendo para su estimación una probabilidad de 50 % (por ser desconocida), un error esperado de 4 % y una significancia del 95 %. Se estableció un tamaño de 600 muestras; 300 muestras fueron tomadas en los delicatessen de todos los supermercados de cadena registrados en Bogotá y, las otras 300 muestras, en todas las plazas de mercado registradas en Bogotá.

Todos los establecimientos fueron codificados; a los delicatessen se les asignó una codificación de 01 a 12 y, a las plazas de mercado, de 20 a 26. El número de muestras tomadas en cada establecimiento se calculó de manera ponderada (cuadro 1). En el primer caso, se tuvo en cuenta el número de locales con delicatessen pertenecientes al mismo establecimiento, utilizando un muestreo aleatorio simple.

Con las plazas de mercado, se tuvo en cuenta el número de locales de ventas al por menor de alimentos listos para el consumo. Los alimentos se clasificaron en los siguientes grupos: aves, bebidas, cárnicos ahumados, cárnicos cocidos, cárnicos madurados, comidas preparadas, comidas rápidas, crema de leche, empanadas y pasteles, encurtidos, ensaladas, jugos, leches fermentadas, productos de panadería, productos derivados de la pesca, postres, quesos frescos, quesos fundidos , quesos madurados y salsas.

La cantidad de muestra tomada por alimento fue de 500 g o mililitros, y la toma se hizo de manera aleatoria por las profesionales del Laboratorio de Microbiología de Alimentos del Invima en compañía del personal de Vigilancia de Alimentos de este Instituto. Las muestras se transportaron en bolsas estériles a temperaturas de refrigeración y se analizaron en el Laboratorio de Microbiología de Alimentos el mismo día de la toma de la muestra.

El muestreo se hizo durante los años 2002 a 2006, de la siguiente manera: en el 2002 se tomaron y analizaron 63 muestras; en el 2003, 204 muestras; en el 2004, 290 muestras; en el 2005, 10 muestras; en el 2006, 33 muestras.

Las serotipificaciones de los aislamientos encon-trados se hicieron en los años 2007 y 2008. El control de calidad externo para las serotipificación de los aislamientos encontrados, estuvo a cargo del Laboratorio de Listeria del Instituto Pasteur de París y Centro Colaborativo de la OMS para la Listeriosis de Origen Alimentario, mediante la concordancia en los resultados.

Para el aislamiento y la identificación de L. monocytogenes, se usó la metodología recomen-dada en alimentos por la FDA (70), y la metodología adaptada de la FDA (2003) en derivados cárnicos, huevos y pollos (71), ambas validadas por el Laboratorio de Microbiología de Alimentos del Invima, metodologías de presencia o ausencia en 25 g o mililitros de alimento, debido a que nuestro país al igual que Estados Unidos (5,10,16,47,48,65) como también por recomendaciones del Codex Alimentarius (72), no contempla ningún nivel de aceptabilidad para alimentos listos para el consumo que soportan promueven o facilitan el crecimiento de L. monocytogenes. Para la tipificación serológica se utilizó la metodología de Seeliger y Höhne (73), desarrollada y enseñada por el Laboratorio de Listeria del Instituto Pasteur de París y verificada por el Laboratorio de Microbiología de Alimentos del Invima (74).

Para el análisis de resultados se utilizaron los programas Microsoft Office Excel® 97-2003 y el programa Epi-Info®, versión 3.5.1. Mediante análisis univariados y multivariados, se estimaron proporciones, medidas de tendencia central, dispersión y posición. Se calculó la razón de resultados positivos entre proporciones, dada por la procedencia y los diferentes grupos de alimentos, a fin de establecer una hipótesis de asociación; también, se aplicaron pruebas de significancia estadística.

Resultados

De las 600 muestras analizadas de alimentos listos para el consumo de ventas al por menor, 68 fueron positivas para detección de L. monocytogenes, lo que corresponde a 11,3 %. Todos los alimentos analizados fueron clasificados por grupos. Los alimentos que se muestrearon con mayor frecuencia fueron los quesos frescos, cárnicos cocidos y ensaladas (cuadro 2). De estas muestras para L. monocytogenes, se aislaron los siguientes serotipos: 1/2a en un aislamiento (1,4 %); 1/2b en dos aislamientos (3 %); 4b en 53 aislamientos (78 %); y 4d-4e en 12 aislamientos (17,6 %) (figura1).

La distribución de frecuencias para cada serotipo, según el tipo de alimento se presenta en el cuadro 3.

Las muestras positivas para L. monocytogenes procedentes de los delicatessen fueron 26 (38,25 %) y las procedentes de plazas de mercado fueron 42 (61,76 %). La proporción de resultados positivos en las plazas de mercado fue de 7 % y, en los delicatessen, de 4,33 %; la razón entre proporciones fue de 1,62, con IC 95 % (1,02-2,56).

El serotipo aislado con mayor frecuencia, tanto en plazas de mercado como en delicatessen, fue el serotipo 4b. No se observaron diferencias en la distribución de los serotipos aislados entre plazas de mercado y delicatessen (p=0,297) (cuadro 4, figura2). La distribución de los serotipos de L. monocytogenes aislados de acuerdo con el grupo de alimentos en plazas de mercado, se observa en la figura3

La distribución de los serotipos de L. monocytogenes aislados de acuerdo con el grupo de alimentos en los delicatessen, se observa en la figura4.

Hay diferencias estadísticas en los resultados positivos para L. monocytogenes en quesos frescos y quesos madurados (p=0,0009/0,0003) con referencia al resto de grupos de alimentos considerados en la muestra (cuadro 5).

Se encontraron otras especies no patógenas del género Listeria. Del total de muestras analizadas, 41 (6,83 %) fueron positivas para otras especies de Listeria, 11 (1,83 %) pertenecientes a muestras tomadas en delicatessen y 30 (5 %) procedentes de plazas de mercado. De las 11 muestras positivas tomadas en los delicatessen, se encontraron: 5 (45,4 %) con Listeria innocua de serotipo 6a, 2 (18,2 %) con L. innocua de serotipo 6b y 4 (36,4 %) con Listeria seeligeri de serotipo 1/2b. De las 30 muestras positivas para otras especies de Listeria procedentes de las plazas de mercado, se encontraron 19 (63,3 %) con L. innocua 6a, 10 (33,3 %) con L. innocua de serotipo 6b y 1 (3,3%) con L. seeligeri de serotipo 1/2b.

Discusión

Este estudio identifica el riesgo que podría constituir la venta al por menor de alimentos listos para el consumo contaminados con L. monocytogenes, en las plazas de mercado y en los delicatessen. Dada la proporción de resultados positivos para L. monocytogenes en el presente estudio, se puede afirmar que el consumo indiscriminado en Colombia de estos alimentos podría ser un factor de riesgo mayor que en otros países, en los cuales desde hace algunas décadas se ha implementado la vigilancia para este patógeno.

Se encontró, en general, una presencia de L. monocytogenes en alimentos listos para el consumo de 11,33 %, muy alta, si la comparamos con el porcentaje de positivos (0,43 %) reportado por FSIS en los alimentos listos para el consumo que son competencia de su vigilancia (67).

La presencia de L. monocytogenes fue mayor en las muestras de alimentos listos para consumir tomadas en las plazas de mercado que en las muestras procedentes de los delicatessen; el riesgo de consumir alimentos contaminados con este microorganismo es 1,62 veces mayor si son adquiridos en plazas de mercado.

El serotipo aislado con mayor frecuencia, tanto en alimentos listos para el consumo de ventas al por menor procedentes de plazas de mercado, como los procedentes de delicatessen, fue el 4b, serotipo muy virulento y causante de la mayoría de casos y brotes de listeriosis en la humanidad, y el hallazgo de tan alta proporción de este serotipo incrementa el riesgo de adquirir listeriosis por el consumo de este tipo de alimentos; además, Colombia, como país en desarrollo, cuenta con un porcentaje de necesidades básicas insatisfechas de 27,78 % (75), tan alto que afecta la calidad de vida de la población haciéndola más vulnerable de sufrir de listeriosis.

Este estudio demuestra que los quesos frescos y madurados son los grupos de alimentos más contaminados (p=0,009/0003) debido, posiblemente, a deficiencias de higiene en la manipulación a lo largo de toda la cadena de producción, procedimiento, conservación y transporte, fraccionamiento y manipu-lación en la venta de estos productos y que, unido todo esto a la riqueza de sus componentes, al pH, y a su constante de humedad, le van a permitir su desarrollo.

De los 23 quesos frescos con presencia de L. monocytogenes y con serotipo 4 b en su mayoría, 22 de ellos provenían de plazas de mercado y fueron elaborados en forma artesanal y posiblemente con leche sin pasteurizar, como es la costumbre de fabricación de estos quesos.

A pesar de que no hubo diferencias significativas en la presencia de L. monocytogenes en ensaladasen relación con el resto de muestras, su frecuencia es relevante posiblemente por deficiencias higiénicas en el lavado de vegetales y frutas que proceden de cultivos que han sido fertilizados con materia orgánica humana o animal o regados con agua contaminada, malas prácticas de manufactura que permiten la contaminación cruzada a lo largo de la producción, conservación y fraccionamiento, y cuyas temperaturas de refrigeración permiten su crecimiento.

Dado los resultados de este estudio, se recomienda:

I. la implementación de buenas prácticas de manufactura (BPM) a lo largo de toda la cadena alimentaria;

II. la implementación de un buen control de calidad, como es el sistema de análisis de peligros y puntos críticos de control, y

III. la implementación de vigilancia ambiental de L. monocytogenes en las fábricas de alimentos, como lo hacen países industrializados.

En el marco del acuerdo de medidas sanitarias y fitosanitarias al cual hace referencia el CONPES 3375 (76), Colombia se encuentra interesada en reducir la frecuencia de las enfermedades transmitidas por alimentos, como la listeriosis, y adoptar medidas basadas en la información científica obtenida en evaluaciones de riesgo y de su impacto en la salud pública.

Se recomienda, a las autoridades sanitarias directamente relacionadas con la vigilancia de las enfermedades transmitidas por alimentos, diseñar programas que apoyen la normatividad sobre vigilancia, reducción y control de este microorganismo, en los cuales se enseñen medidas de prevención a las poblaciones en riesgo de adquirir listeriosis por el consumo de alimentos listos para el consumo, de ventas al por menor.

Agradecimiento

A Óscar Eduardo Pacheco, coordinador del Grupo de Epidemiología Aplicada (GEA) del Instituto Nacional de Salud, por la valiosa colaboración en el análisis e interpretación de resultados y la lectura crítica del presente artículo.

Conflicto de intereses

Los autores declaramos que durante la realización del trabajo no existió conflicto de intereses de ningún tipo.

Financiación

Este trabajo fue financiado por el Instituto Nacional de Vigilancia de Medicamentos y Alimentos (Invima).

Correspondencia: Ana Isabel Muñoz, Avenida calle 26 N° 51-20, Bogotá, D.C., Colombia. Teléfono: (571) 220 7700, extensión 1221; fax: (571) 220 7700, extensión 1221 amunozc@invima.gov.co y anisabel2001@yahoo.com

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