INTRODUCCIÓN

La deficiencia de hierro se reconoce generalmente como la carencia nutricional más prevalente en todo el mundo. Existen diferentes indicadores bioquímicos y eritrocitarios para determinar el estado nutricional de este micronutriente; sin embargo, la hemoglobina y la ferritina son la combinación más eficiente y de coste efectiva para monitorear la respuesta de las poblaciones a las intervenciones con hierro ¹.

La anemia por deficiencia de hierro, aunque es más frecuente en países en vías de desarrollo y por lo general se asocia con desnutrición e infecciones parasitarias, es también común en países industrializados ^2,3.

Existen etapas biológicas, como la niñez y la adolescencia, en las que la demanda de hierro se incrementa y en ocasiones la dieta puede ser insuficiente para cubrirlas. En los varones adolescentes las necesidades se incrementan por el aumento de la masa magra que acompaña al crecimiento, y en las mujeres por las pérdidas secundarias a la menstruación ⁴. Además, en este grupo etario es frecuente observar hábitos alimentarios inadecuados: fácil disponibilidad de porciones generosas, gran cantidad y variedad de dulces, refrigerios, comidas rápidas, la omisión de eventos alimentarios importantes y una alimentación carente de granos, frutas y verduras ⁵. Este patrón dietético trae consigo efectos perjudiciales para la salud, algunos inmediatos y otros a largo plazo, que incluyen anemia, elevación del colesterol y triglicéridos, diabetes mellitus tipo 2, presión arterial elevada y obesidad ⁶.

En un estudio sobre prevalencia de anemia y depleción de las reservas de hierro realizado por Ortega ⁷ en Venezuela, la prevalencia fue de 48,65 %, mientras que Quispe et al. ⁸ reportaron que, de 125 adolescentes de Lima, Perú, el 16 % presentó anemia.

Moringa oleífera es una especie vegetal a la que se le han atribuido múltiples beneficios para el bienestar humano. Todas las partes de esta planta se utilizan para diversos fines. Las hojas, flores, frutos y raíces son apreciados por su valor nutritivo y pueden ser usados tanto en la alimentación humana como animal ⁹.

Las hojas secas de Moringa oleifera presentan un contenido de hierro de aproximadamente 20 mg/100 g de producto. No obstante, existen variaciones en la cantidad de hierro informada por diferentes autores, que abarcan un rango de 0,85 a 318 mg/100 g de producto ¹⁰.

Shokery et al. ¹¹ utilizaron té preparado a partir de polvo de hojas de Moringa oleifera para aumentar el contenido fenólico del yogurt, lo que se reflejó en el aumento de la capacidad antioxidante de la bebida. Dandan et al. ¹² estudiaron el efecto de los procesos de extracción del té de Moringa oleifera sobre su calidad sensorial. Los investigadores encontraron concentraciones de aminoácidos libres en la infusión que variaban entre 5,59 y 6,52 %, y azúcares solubles entre 9,77 y 14,45 %.

Un estudio realizado por More et al. ¹³, que tuvo como objetivo determinar el efecto de galle tas de Moringa oleifera sobre la concentración de hemoglobina en niños con anemia ferropénica de 3 a 5 años, demostró que en el grupo experimental la concentración de la hemoglobina mejoró significativamente y alcanzó el valor promedio de 12,45 ± 0,69 g/dl, luego de recibir la galleta de moringa.

Boateng et al. ¹⁴ realizaron una intervención nutricional para estudiar el efecto de fortificación de alimentos complementarios para niños de 8 a 12 meses de edad, durante cuatro meses de alimentación. Utilizaron un grupo control que ingirió solamente el alimento complementario (CF), un segundo grupo que ingirió una fórmula de cereales y legumbres elaborada con 5 g de moringa (MCL) y un tercer grupo al que se le espolvoreó la misma cantidad de moringa sobre el alimento complementario (MS). La fortificación con moringa no mejoró significativamente, ni la concentración de hemoglobina ni los indicadores de crecimiento.

Ilyas et al. ¹⁵ realizaron un estudio sobre el potencial antioxidante y nutricional del polvo de hojas secas y del polvo de semillas de Moringa oleifera en el que concluyeron que la infusión contiene nutrientes esenciales en cantidades significativas y buenas propiedades antioxidantes, por lo que puede complementar una dieta insuficiente y ser útil para el tratamiento de enfermedades carenciales y crónicas.

Martínez-Marciales et al. ¹⁶ incorporaron Moringa oleifera en bebidas de frutas caseras que suministraron a 32 niños y encontraron un aumento de aproximadamente 1,3 veces en los niveles de hemoglobina y ferritina y en el volumen de los glóbulos rojos. Indicaron, además, que estos hallazgos son una demostración del amplio espectro de las características medicinales de la moringa.

La encuesta de salud y nutrición realizada en Ecuador entre 2012 y 2013 informó que el 19,1 % de los adolescentes presentaba desnutrición crónica, era más prevalente en el sexo femenino y más alta en el grupo de edad de 15 a 19 años ¹⁷.

En el análisis de la situación de salud de la comunidad rural ecuatoriana Cerro Guayabal, realizado por Vásquez et al. ¹⁸, los autores concluyeron que predomina la población joven; además, se evidencian estilos de vida no saludables, condiciones higiénico-sanitarias no adecuadas, las mujeres están poco integradas al trabajo o el estudio, la dinámica de algunas familias es disfuncional y el nivel de ingresos es regular. Con base en lo anterior, se sospecha de morbilidad oculta en esta población.

Por lo expuesto, el objetivo de esta investigación fue evaluar el efecto de una infusión de polvo de hojas secas de Moringa oleifera en los valores sanguíneos de hemoglobina y ferritina de adolescentes de la comunidad Cerro Guayabal.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se realizó un estudio longitudinal sin grupo control, de tipo antes y después, de seis meses de suplementación con infusión de polvo de hojas secas de Moringa oleifera en adolescentes residentes en la comunidad Cerro Guayabal, cantón Montecristi, provincia de Manabí, Ecuador. La muestra fue no probabilística integrada por 31 adolescentes, 19 del sexo femenino y 12 del masculino, de edades comprendidas entre 10 y 19 años. Se excluyó del estudio a adolescentes con antecedentes de enfermedades renales, hepáticas o de tipo nervioso y a quienes estaban consumiendo suplementos.

Este estudio evaluó cambios en diferentes variables nutricionales después de la intervención nutricional con infusión de polvo de hojas secas de Moringa oleifera en los adolescentes. No obstante, en este artículo se profundiza en los efectos hallados sobre valores sanguíneos de hemoglobina y ferritina.

Para determinar la ingesta dietética, se utilizó el método de frecuencia semicuantitativo de consumo y, para su análisis, el sistema automatizado Ceres+ ²⁰. A través de una entrevista personal previamente adiestrado aplicó los cuestionarios a los adolescentes participantes en presencia de la madre o la persona que prepara los alimentos en su hogar, antes y después de la suplementación.

Para la suplementación nutricional se utilizó polvo de hojas de Moringa oleifera cultivada en la provincia de Manabí, que se encuentra a una altitud de 53 m s. n. m., con un clima semiárido cálido de 25,5 °C ²¹, en presentación de bolsa para infusión de 1 gramo, registrada con licencia sanitaria N.^o 7041-ALN-0915 por la Agencia de Regulación, Control y Vigilancia Sanitaria (ARCSA) del Ecuador. La selección de esta presentación se basó en el grado de aceptación, desde el punto de vista organoléptico, por parte de los adolescentes. Se cuantificaron macronutrientes y minerales en el polvo de hojas secas de Moringa oleifera (base seca) y en su infusión (base líquida). En base seca se determinó humedad ²², contenido de proteína ²³, grasas ²⁴, fibra cruda ²⁵, cenizas ²⁶, y los minerales fósforo, potasio, calcio, magnesio, cobre, hierro y zinc ²⁷.

El análisis en base líquida se realizó bajo las mismas condiciones experimentales declaradas por Ilyas et al. ¹⁵. Se pesaron las bolsas con el material vegetal en balanza analítica con precisión de 0,1 mg, se colocaron en vasos y se vertieron 125 mL de agua a 100 °C. Se dejaron en contacto con el agua tres minutos exactos. Se retiraron las bolsas de la solución y se dejó reposar hasta alcanzar temperatura ambiente, con verificación del termómetro ¹⁴. Los análisis de minerales se llevaron a cabo por triplicado, en un equipo de absorción atómica marca Varian modelo AA240® con aspiración manual y con lámparas de cátodo hueco. Se aplicaron los siguientes métodos: para cobre, hierro, potasio, zinc, magnesio y calcio ²⁶ y para fósforo total ²⁷. Todas las pruebas mencionadas las realizó personal autorizado del laboratorio Bureau Veritas (https://www.bureauveritas.es/ ). Asimismo, se estimó la cantidad absoluta de minerales que pasaron a los 125 mL de la infusión, la eficiencia de extracción y el porcentaje de la recomendación nutricional que cubría para dichos nutrientes.

La extracción de sangre a los adolescentes participantes se realizó en el laboratorio clínico de la Universidad Técnica de Manabí. Se determinó hemoglobina y ferritina al inicio del estudio y después de seis meses de la suplementación. La cuantificación de hemoglobina se realizó en un contador celular marca Mindray BC-2800, según la técnica descrita en el manual de proce dimientos del fabricante ²⁸. La determinación de ferritina se realizó por inmunofluorescencia en equipo de iChroma™ II ²⁹. En la tabla 1 se presenta la clasificación de la anemia según los valores de referencia de hemoglobina y ferritina publicados por la Organización Mundial de la Salud ^30,31.

Tabla 1 Valores de referencia y puntos de corte de hemoglobina y ferritina 

Fuente: Organización Mundial de la Salud ^30-31.

La infusión se preparó con dos bolsas de polvo de hojas de 1 gramo cada una, en las mismas condiciones experimentales que se mencionan en el análisis de la base líquida, a temperatura ambiente endulzada con 5 gramos de azúcar, y fue suministrada a los adolescentes por personal adiestrado durante seis meses con una frecuencia diaria y en horas de la tarde. Se evaluaron los resultados a los seis meses de suplementación, a través de la determinación de hemoglobina y ferritina en los adolescentes participantes.

RESULTADOS

En la figura 1 se puede apreciar que después de la suplementación más del 20 % de los adolescentes consumió a diario leche, frente a menos del 10 % que antes lo hacía. Más del 5 % consumió huevos frente al 0 % que antes lo hacía. Se mantuvieron en iguales proporciones los adolescentes que consumieron a diario cereales, azúcares, aceites y grasas. Antes y después de la suplementación ningún adolescente consumió a diario carnes y vísceras, principales fuentes de hierro hemínico y zinc.

Figura 1 Distribución de adolescentes según el consumo diario de alimentos antes y después de la suplementación con infusión de Moringa oleifera (n=31). 

En la tabla 2 se observa la composición bromatológica del polvo de hojas de Moringa oleifera utilizado en este estudio. En cuanto a humedad, proteína, grasa, ceniza, fibra y elementos no nitrogenados ³², los resultados encontrados fueron semejantes a los reportados por otros autores ^33-36.

Tabla 2 Composición bromatológica del polvo de hojas de Moringa oleifera 

*ELNN: Elementos no nitrogenados

Fuente: Vásquez Giler et al. ³².

En la tabla 3 se presenta la cantidad de minerales encontrados en el polvo de hojas de Moringa oleifera, y en la infusión, la eficiencia de extracción y el porcentaje con el que contribuían los minerales a la recomendación nutricional. La eficiencia de extracción presentó los valores más elevados para el potasio, cobre, calcio y zinc y los más bajos para el fósforo, magnesio y hierro. El calcio representó el 27,51 % de la recomendación nutricional; el cobre, el 20 % y el potasio, el 11,54 %.

Tabla 3 Cantidad de minerales en el polvo de hojas e infusión de Moringa oleifera 

Fuente: Organización Mundial de la Salud ^30-31.

La tabla 4 refleja los valores medios de hemoglobina y ferritina de todo el grupo, antes y después de la suplementación con infusión de Moringa oleifera. El valor medio de la hemoglobina cambia de forma favorable y es altamente significativo después de seis meses de suplementación con infusión de Moringa oleifera. Se observa un incremento de 1,29 g en la cifra media de hemoglobina.

Tabla 4 Variables bioquímicas antes y después de 6 meses de suplementación con infusión de Moringa oleifera en adolescentes (n =31) 

DE: Desviación estándar

Fuente: Vásquez Giler et, al. ³²

Según los valores de hemoglobina y ferritina encontrados en los adolescentes de esta investigación, el 38,7 % presentó anemia entre leve y moderada. El número de casos fue más alto en el sexo femenino que en el masculino, situación que pudo responder a que en este grupo de edad las adolescentes han iniciado la menarquia con la consiguiente pérdida de hierro menstrual.

En el presente estudio se encontró un número menor de adolescentes varones con niveles bajos de reserva de esta proteína y los valores fueron superiores a los encontrados en el sexo femenino.

DISCUSIÓN

La no ingesta diaria de carnes y vísceras antes y después de la suplementación y los valores de hemoglobina y ferritina encontrados en los adolescentes, sumado al déficit de recursos económicos, fundamentaron la necesidad de la suplementación nutricional con Moringa oleifera. Es importante indicar que antes de la suplementación, según el Índice de Masa Corporal para la edad, la cate goría normal predominó con un 75 % en el sexo masculino y 70,97 % en el sexo femenino, mien tras que el 25 % de adolescentes masculinos se ubicó en las categorías de sobrepeso y obesidad, frente al 29,03 % de adolescentes femeninas que compartieron la misma condición ³². Situación nutricional semejante se observó después de la suplementación.

Al comparar la cantidad de extracción de minerales encontrada en este estudio con la cantidad que fue reportada por Ilyas et al. ¹⁵, la extracción de calcio, magnesio, potasio y cobre fue mayor; la de zinc tuvo valores equivalentes, pero la de hierro fue menor.

Suzana et al. ³⁷ informaron un incremento de 0,79 g de hemoglobina en mujeres anémicas de Indonesia que recibieron durante tres semanas 700 mg de extracto acuoso de hojas secas de moringa. Mientras que Adegbite et al. ³⁸ reportaron un incremento de 0,21 g de hemoglobina, después de suministrar por 14 días una dosis de 0,038 g/kg de polvo de hojas de esta planta a 20 estudiantes de una universidad de Nigeria. El valor medio de ferritina cambia posintervención, pero no es estadísticamente significativo.

En la adolescencia, por el crecimiento y la menarquia, se produce un pico en la demanda de hierro; el balance negativo en esta etapa es habitual, ya que la mayoría de los adolescentes no ingiere la dosis diaria recomendada. La carencia de hierro suele pasar por los estadios de ferropenia latente y oculta hasta que, agotados los depósitos, se instaura la anemia con sus características habituales de microcitosis, descenso de hierro sérico y hemoglobina, aumento de la capacidad de saturación de la transferrina y disminución de la ferritina ³⁹.

Existen determinaciones bioquímicas o hematológicas que permiten valorar los diferentes estadios. Como la sensibilidad diagnóstica de cada técnica analítica es diferente, no se dispone de un algoritmo diagnóstico rígido, sino que, para realizar, por ejemplo, el diagnóstico de deficiencia de hierro y anemia ferropénica se recomienda la combinación de dos o tres indicadores. No obstante, en los estadios carenciales más precoces se dispone de un marcador muy específico: la ferritina sérica, de forma que cifras inferiores a los niveles de normalidad diagnosticarían una depleción de los depósitos de hierro.

Las concentraciones de ferritina son un reflejo de las reservas de hierro en el organismo. En la adolescencia los valores de ferritina por lo general son mayores en los hombres que en las mujeres ³².

Entre los beneficios para la salud más divulgados de las hojas de Moringa oleifera se encuentra el aumento de los valores sanguíneos de hemoglobina y ferritina. Las hojas de esta planta han resultado efectivas en el tratamiento de anemia inducida en ratas adultas, en la prevención y tratamiento de las anemias en niñas y gestantes y son recomendadas como sustituto de las tabletas de hierro, que en muchas ocasiones provocan trastornos digestivos ⁴⁰.

Las hojas secas contienen aproximadamente 20 mg de hierro/100 g de producto. En diferentes estudios se ha señalado que el contenido de hierro de sus hojas puede compensar la deficiencia de este mineral al modular la expresión de genes vinculados a su utilización ⁴¹.

El polvo de hojas secas de Moringa oleifera además de contener hierro, que es uno de los nutrientes más importantes en la hematopoyesis, contiene riboflavina y ácido ascórbico, necesarios para la conversión de ion férrico a ferroso y para la movilización de ferritina. En las hojas también se encuentran componentes antioxidantes como alcaloides, saponinas y flavonoides con propiedades hematopoyéticas ⁴². Por su parte, los contenidos de componentes antinutricionales como taninos, lectinas e inhibidores de proteasas son insignificantes ³³.

La absorción del hierro no hemínico (forma química que predomina en los alimentos de origen vegetal), está influenciada por el estado del hierro en el individuo, el aumento de las necesidades para el crecimiento y factores dietéticos inhibidores (fibra dietética, taninos, oxalatos) o estimulantes de su absorción (ácido ascórbico) ⁴³.

En la presente investigación, se encontró que la cantidad de hierro que puede ser aportada por la formulación empleada no supera el 2 % del valor diario recomendado. Sin embargo, la principal ventaja de Moringa oleifera es el conjunto de todos los minerales con fitoquímicos, vitaminas y componentes de hormonas y enzimas presentes en sus hojas secas ⁴⁴.

A partir de los resultados de transferencia y eficiencia de extracción de los minerales encontrados en la infusión utilizada en esta investigación, se infiere que la Moringa oleifera contribuyó al aumento de la síntesis de hemoglobina, debido a la alta eficiencia de extracción de zinc y cobre, oligoelementos con papeles importantes en la estructura del grupo hemo y en la absorción y transporte del hierro. También se debe a la posibilidad de que otros nutrientes de Moringa oleifera (taninos y fibra dietética), inhibidores de la absorción del hierro, estuvieran en bajas cantidades en la infusión suministrada.

Adegbite et al. ³⁸ demostraron que cuando emplearon polvo seco de hojas de Moringa oleifera a una dosis baja mejoraron los índices hematológicos, mientras que con dosis altas no evidenciaron esta mejora. Los autores de esta investigación consideran que los nutrientes de Moringa oleifera presentes en la infusión actuaron de forma sinérgica para provocar cambios significativos en los valores de hemoglobina de los adolescentes de este estudio ^40-45. Asimismo, que el cuerpo está genéticamente programado para absorber los nutrientes de los alimentos de forma conjunta.