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Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras - INVEMAR
Print version ISSN 0122-9761
Bol. Invest. Mar. Cost. vol.47 no.1 Santa Marta Jan./June 2018
https://doi.org/10.25268/bimc.invemar.2018.47.1.742
NOTAS
Primer registro de la interacción entre Isistius sp. (Elasmobranchii: Dalatiidae) y Balaenoptera physalus (Mysticeti: Balaenopteridae) en aguas venezolanas
1 Universidad de Oriente, Núcleo Nueva Esparta, Escuela de Ciencias Aplicadas del Mar, Departamento de Acuacultura, Boca del Río, Isla de Margarita, Venezuela. j_manuel_est_glln@hotmail.com(J.E.), arnaldo.figueredo@ne.udo.edu.ve (A.F.),reap-marine-biology@hotmail.com (RA.), carlos.lira@ne.udo.edu.ve (C.L.)
2 Ministerio del Poder Popular para el Ecosocialismo y Aguas, Dirección Estadal Nueva Esparta, La Asunción, Isla de Margarita, Venezuela. luisbiodiversidad61@gmail.com (L.B.).
El varamiento de un macho adulto de Balaenoptera physalus (Mysticeti: Balaenopteridae) en playa Los Cocoteros en la isla de Margarita, Venezuela, dio la oportunidad de estudiar su interacción con el tiburón cigarro. Se encontraron 33 lesiones en diversos puntos del tegumento del rorcual, con forma ovalada o redondeada como cráteres, de 5 a 7 cm de largo, 5 a 6 cm de ancho y 3 a 5 cm de profundidad. En su gran mayoría, estaban frescas. Las heridas fueron atribuidas al tiburón Isistius sp. (Elasmobranchii: Dalatiidae), dadas las notables correspondencias. La presente nota constituye la primera asociación conocida entre el tiburón cigarro y la ballena de aleta en aguas venezolanas, caribeñas y del Atlántico occidental.
PALABRAS CLAVES: Tiburón cigarro; Rorcual Común; Ballena de Aleta; Mordeduras
The stranding of an adult male Blalaenoptera Physalus (Mysticeti: Balaenopteridae) in Los Cocoteros Beach in Margarita Island, Venezuela, gave the chance of studying the interactions present in it. 33 injuriess were found in several points of rorqual tegument; oval or rounded in shape, like craters, from 5 to 7 cm long, 5 to 6 cm wide, and 3 to 5 cm deep. Most of them, were fresh. Wounds were attributed to the cookie cutter shark Isistius sp. (Elasmobranchii: Dalatiidae), given the remarkable correspondences. The present note constitutes the first known association between the cookie cutter shark and the fin whale in Venezuelan, Caribbean and western Atlantic waters.
KEY WORDS: Cookie Cutter Shark; Fin Whale; Bitemarks
El tiburón cigarro, nombre vernáculo de dos especies del género Isistius Gill, es un pequeño tiburón de la familia Dalatiidae que alcanza una longitud máxima de 56 cm, se distribuye en aguas pelágicas tropicales y subtropicales de todos los océanos, siendo capturado entre la superficie y 3500 m de profundidad (Ebert, 2013, 2015; Ebert y Stehmann, 2013; Petean, 2014). Es un pez que se alimenta de animales marinos de gran tamaño como atunes, peces espada, ballenas, tiburones, delfines, entre otros (Dwyer y Visser, 2011; Hoyos-Padilla et al., 2013). Incluso, Honebrink et al. (2011) catalogan al ser humano como presa potencial de este pez.
Por otra parte, el rorcual común, Balaenoptera physalus (Linnaeus), es la segunda especie animal viva más grande del mundo, llegando a medir en algunos casos 27 m de longitud y pesar hasta 75 ton (Shirihai y Jarrett, 2006; Bolaños-Jiménez et al., 2015). Su distribución es cosmopolita, observándose principalmente en mares templados y polares, en aguas litorales y oceánicas, presentando una migración latitudinal de temporada (Jefferson et al., 1993; Clark y Charif, 1998). Ha sido una de las especies más afectadas históricamente por la industria ballenera, al punto que sus poblaciones disminuyeron drásticamente. Por ello, CITES (2014) lo incluye en su apéndice I y la UICN lo incorpora en su lista roja de especies amenazadas (Reilly et al., 2013). De la misma manera, figura en el Anexo II del Protocolo relativo a las áreas y flora y fauna silvestres especialmente protegidas en la Región del Gran Caribe (SPAW, 1991) y se encuentra registrada en el Libro Rojo de la Fauna Venezolana (Bolaños-Jiménez et al., 2015). Este cetáceo es un organismo fundamental en la dinámica del ecosistema marino, al transferir nutrimentos y energía a otros eslabones de la cadena, siendo quizás el más eurífago de los balaenoptéridos (Aguilar, 1985). En Venezuela, los registros de B. physalus son muy escasos y no existen estimados sobre su tamaño poblacional (Bolaños-Jiménez et al., 2015).
Varamientos de mamíferos marinos ocurren frecuentemente en las costas de todo el mundo, afectando mayormente odontocetos (Simmonds, 1997; Bolaños-Jiménez et al., 2014). En Venezuela, entre 1988 y 2014 se registraron 614 eventos que reunieron 23 especies, 3 de ellos correspondientes a B. physalus (Bolaños-Jiménez et al., 2014). Aunque se ha percibido cierta estacionalidad, su ocurrencia precisa no es predecible, lo cual dificulta generar información sobre las relaciones simbióticas que estos mamíferos puedan mantener.
El varamiento de un ejemplar macho de 19.9 m de B. physalus en la isla de Margarita, Venezuela (coordenadas 10°59'32.28" N y 64°23'40.46" O), ofreció el escenario apropiado para describir y registrar la interacción del tiburón cigarro con el rorcual común. El cetáceo fue observado por vecinos del sector desde que se aproximó a la costa, dando alerta temprana a las autoridades. Eso permitió realizar un monitoreo cercano del varamiento, pudiendo observar el ejemplar aún vivo y seguir su evolución, hasta su muerte y disposición final. La ballena fue medida y sexada de acuerdo con Smith (2002). Al individuo se le realizaron exhaustivos exámenes externos in situ para determinar la existencia de organismos epibiontes macroscópicos adheridos y/o macroparásitos.
Se evidenciaron 33 lesiones en diversos puntos del tegumento del rorcual. No se descarta la existencia de otras lesiones en las zonas subyacentes del ejemplar varado. Las heridas tenían forma ovalada o redondeada, como cráteres, de 5 a 7 cm de largo, 5 a 6 cm de ancho y 3 a 5 cm de profundidad (Fig. 1A). Alrededor de 10% de las heridas mostraban remodelación completa, 60% eran más recientes, aunque avanzando en la reparación dérmica, mientras el 30% restante eran muy recientes aun sangrantes. (Fig. 1B). Las heridas fueron atribuidas al tiburón cigarro, Isistius sp. (Dalatiidae).
![](/img/revistas/mar/v47n1//0122-9761-mar-47-01-143-gf2.jpg)
Figura 1 Lesiones dérmicas causadas por Isistius sp. en ejemplar de Balaenoptera physalus varado en Isla de Margarita, Venezuela. A) y B) recientes, C) en proceso de cicatrización y D) remodeladas.
Mackintosh y Wheeler 1929) son los primeros que describen con detalle heridas en B. physalus y B. musculus en aguas subtropicales y templadas, pero no pudieron concluir cual fue el origen de las mismas. Jones (1971) fue quien vinculó este tipo de lesiones con mordeduras de tiburón cigarro. Posteriormente, abundan los registros de lesiones en cetáceos atribuidas a Isistius spp. (Pérez-Zayas et al., 2002; Moore et al., 2003; Dwyer y Visser, 2011; Wenzel y López, 2012; Hoyos-Padilla et al., 2013). Las heridas de Isistius spp. han sido descritas por varios autores (Mackintosh y Wheeler, 1929; Jones, 1971; Williams y Bunkley-Williams, 1996; Souto et al, 2007; Best y Photopoulou, 2016), coincidiendo satisfactoriamente con las observaciones de este estudio tanto en medidas como en morfología.
Isistius es el único género de tiburones conocido por mantener relaciones parasitarias con otros organismos (Helfman et al, 2009). Entre las adaptaciones para ese estilo de vida, los tiburones cigarro poseen dientes proporcionalmente muy grandes en relación con su cuerpo, organizados muy juntos. Jones (1971) describe que los labios se proyectan y adosan a la superficie al morder, haciendo un sello, la lengua se desplaza hacia atrás gracias a los bien desarrollados músculos coracohioides y se mantienen cerrados los espiráculos conformando una gran cavidad bucal capaz de generar un gran vacío, el cual, aunado a su gran velocidad y la rotación corporal que imprimen al morder, les permite extraer grandes bocados cónicos de sus hospederos (Shirai y Nakaya, 1992; Williams y Bunkley-Williams, 1996; Mota, 2004; Nelson, 2006; Helfman et al, 2009).
Otras afectaciones dérmicas reportadas en organismos marinos son las infligidas por balanos (Balanidae), lampreas (Petromyzontidae) y rémoras (Echeneidae). Tales interacciones son descartadas en este caso por el tipo de heridas generadas, claramente distinguibles por su menor tamaño y profundidad, entre otros aspectos. Los balanos como Coronula sp. producen lesiones muy superficiales; aunque embebidas en la piel, realmente no penetran la epidermis (Mackintosh y Wheeler, 1929). Se trata de una impresión grisácea con surcos y crestas dispuestos radialmente (Mead et al, 1982). Las lampreas suelen raspar el tegumento de peces y/o cetáceos con sus dientes queratinosos, nutriéndose de los fluidos del hospedero, generando daños superficiales con un patrón característico: abrasión epidérmica alrededor del disco de succión, con un orificio central (Williams y Bunkley-Williams, 1996). Los mismos autores señalan que las lampreas se asocian a numerosas especies de peces, pero son raras en ballenas, al menos en aguas atlánticas. Petromizón marinus Linnaeus, única especie marina del grupo, presenta generalmente una distribución antitropical, es decir, solo se encuentra en aguas templadas del este y el oeste del Atlántico Norte (Renaud, 2011). Las lesiones asociadas a rémoras son de bajo impacto patológico, mayormente irritaciones dérmicas, ya que se alimentan principalmente de residuos de la comida de sus hospederos, no de sus tejidos (Williams y Bunkley-Williams, 1996).
Otros eslasmobranquios, como Dalatias licha (Bonaterre), han sido registrados en la misma área geográfica (Tagliafico et al., 2007) y tienen dimensiones (cuando juveniles) y una formula dentaria capaz de infligir daños similares a los evidenciados en este trabajo. No obstante, los hábitos alimentarios de esta especie están suficientemente estudiados, constituidos por variados tipos de presas pequeñas (López Calero, 2013), en lugar de grandes mamíferos marinos. No se conoce ninguna referencia en la literatura que vincule a D. licha con las mordeduras de este tipo encontradas en grandes hospedadores marinos.
Hay consenso en que los cetáceos marinos sufren heridas por Isistius spp. exclusivamente en aguas cálidas, por lo cual las mismas podrían dar información sobre sus patrones migratorios o su edad (Mackintosh y Wheeler, 1929; Mead et al., 1982; Williams y Bunkley-Williams, 1996). Heridas atribuibles a Isistius sp. ya fueron observadas en Venezuela en un ejemplar de Kogia sima varado vivo al noreste del país en 2001 (Bermúdez-Villapol et al., 2008). Todo lo anterior constituye un poderoso indicativo de la ocurrencia del parasitismo facultativo de Isistius en B. physalus en aguas venezolanas. Lesiones en B.physalus consistentes con ataques del elasmobranquio han sido señaladas en las islas Georgias del Sur (Mackintosh y Wheeler, 1929), Pacífico oriental (Jefferson et al., 1993), islas de Cabo Verde (Moore et al., 2003; Wenzel y López, 2012) y Suráfrica (Best y Photopoulou, 2016). Hasta donde pudo investigarse, la presente constituye la primera referencia de esta relación para aguas venezolanas e incluso para el Caribe y el Atlántico occidental.
Aunque abundan estudios de lesiones causadas por el tiburón cigarro, poco se sabe de la magnitud de éstas. Best y Photopoulou (2016) refieren hasta 43 lesiones de Isistius sp. en rorcual común, por lo cual el caso objeto de esta nota pudiera considerarse de alta severidad. La variabilidad en la condición de las lesiones indica que la interacción entre Isistius y B. physalus ocurrió en un amplio periodo de tiempo (posiblemente meses). Esto concuerda con el comportamiento parasítico atribuido a Isistius en ejemplares capturados o revisados en vivo. Las lesiones más recientes podrían sugerir que este elasmobranquio también tiene hábitos carroñeros, aunque lo anterior no puede descartarse tajantemente en este caso, si se considera improbable dado el hecho de que la ballena varó viva y fue monitoreada desde entonces sin notarse tal actividad. Todo lo anteriormente expuesto permite afirmar, con razonable seguridad, que los responsables de los traumatismos evidenciados en el ejemplar de B. physalus peninsula, varado en la península de Macanao, Isla de Margarita, Venezuela, fueron peces del género Isistius.
LITERATURE CITED
Aguilar, A. 1985. Biología y dinámica poblacional del rorcual común (Balaenoptera physalus) en las aguas ibéricas. Tesis Doctor Ciencias Biológicas, Universidad de Barcelona, España. 48 p. [ Links ]
Bermúdez-Villapol, L., A. Sayegh and T. León. 2008. Notes of the confirmation of the dwarf sperm whale Kogia sima Owen, 1866 (Cetacea: Kogiidae) on Venezuelan coasts. UDO Agrícola, 8(1):144:162. [ Links ]
Best, PB. and T. Photopoulou. 2016. Identifying the "demon whale-biter": Patterns of scarring on large whales attributed to a cookie-cutter shark Isistius sp. PLoS One, 11(4): e0152643. [ Links ]
Bolaños-Jiménez, J., C. Balladares, H. Barrios-Garrido, L. A. Bermúdez-Villapol, K. De Turris, N. Espinoza, M. González-Fernández and L. Sánchez-Criollo. 2014. Preliminary review of cetacean strandings and mortality in Venezuela, 1988-2014. SC-65b-SM27, In: 65th Meeting of Scientific Committee of the International Whaling Commission. Bled, Slovenia. [ Links ]
Bolaños-Jiménez, J ., L. A. Bermúdez-Villapol y A. J. Villarroel-Marín. 2015. Ballena rorcual común, Balaenoptera physalus. En : Rodríguez, J.P, A. García-Rawlins y F. Rojas-Suárez (Eds.). Libro Rojo de la Fauna Venezolana. 4ta edición. Provita y Fundación Empresas Polar. Caracas, Venezuela. [ Links ]
CITES. 2014. Apéndices I, II y III. Convención sobre el comercio internacional de especies amenazadas de fauna y flora silvestres. Disponible en: Disponible en: https://cite,s.org/ el 18-03-2017. [ Links ]
Clark, C. and R. Charif. 1998. Acoustic monitoring of large whales to the west of Britain and Ireland using bottom-mounted hydrophone arrays, October 1996 -September 1997. JNCC Report No. 281. [ Links ]
Dwyer, S. and I. Visser. 2011. Cookie cutter shark (Isistius sp.) bites on cetacean with particular reference to killer whales (Orcinus orca). Aquat. 37(2):111-138. [ Links ]
Ebert, D. 2013. FAO species catalogue for fishery purposes. No. 8. Volumen 1. Deep-sea cartilaginous fishes of the Indian Ocean. Volume 1. Sharks. Food and Agriculture Organization of the United Nations. Roma. 256 pp. [ Links ]
Ebert, D. 2015. FAO species catalogue for fishery purposes. No. 9. Deep-Sea cartilaginous fishes of The Southeastern Atlantic Ocean. Roma. [ Links ]
Ebert, D. and M. Stehmann. 2013. FAO species catalogue for fishery purposes. No. 7. Sharks, batoids and chimaeras of the North Atlantic. Food and Agriculture Organization of the United Nations. Roma. 523 p. [ Links ]
Helfman, G., B. Collette, D. Facey and B. Bowen. 2009. The diversity of fishes: Biology, ecology, and evolution. John Wiley & Sons, 2nd Edition. Chichester, UK. 720 p. [ Links ]
Honebrink, R., R. Buch, P. Galpin and G. Burgess. 2011. First documented attack on a live human by a cookie cutter shark (Squaliformes, Dalatiidae: Isistius sp.). Pacific Sci., 65(3):365-374. [ Links ]
Hoyos-Padilla, M., Y. Papastamatiou, J. O'Sullivan and C. Lowe. 2013. Observation of an attack by a cookiecutter shark (Isistius brasiliensis) on a white shark (Carcharodon carcharías). Pacific Sci ., 67(1):129-134. [ Links ]
Jefferson, T., S. Leatherwood and M. Webber. 1993. Marine mammals of the world. FAO species identification guide. FAO, Rome. 320 p. [ Links ]
Jones, E. 1971. Isistius brasiliensis, a squaloid shark, the probable cause of crater wounds on fishes and cetaceans. Fish. Bull., 69(4):791-798. [ Links ]
Linnaeus, C. 1758. Systema Naturae per Regna Tria Naturae, Secundum Classes, Ordines, Genera, Species, cum Charecteribus, Differentiis, Synonymis, Locis. Edition 10, 1:-iii, 1-824. [ Links ]
López Calero, M.L. 2013. Trophic strategies and basic morphology of the rare demersal kitefin shark Dalatias licha in the north-western Mediterranean Sea. Universitat de Barcelona. [ Links ]
Mackintosh, A. and J. Wheeler. 1929. Southern blue and fin whales. Discovery Reports, 1: 257-540. [ Links ]
Mead, J.G., W. A. Walker and W. J. Houck. 1982. Biological observations on Mesoplodon carlhubbsi (Cetacea, Ziphiidae). Smith. Cont. Zool., 344: 1-25. [ Links ]
Moore, M., L. Steiner and B. Jann. 2003. Cetacean surveys in the Cape Verde Islands and the use of cookiecutter shark bite lesions as a population marker for fin whales. Aquat. Mamm., 29(3):383-389. [ Links ]
Mota, P.J. 2004. Prey capture behavior and feeding mechanics of elasmobranchs. 165-202. In: Carrier, J.C., J.A. Musick and M.R. Heithaus. (Eds.). Biology of sharks and their relatives. CRC Press, Boca Ratón, Florida. [ Links ]
Nelson, J.S. 2006. Fishes of the world. John Wiley & Sons. 4th edition. Hoboken. NJ. 601 p. [ Links ]
Pérez-Zayas, J. J., A.A. Mignucci-Giannoni, G.M. Toyos-González, R.J. Rosario-Delestre and E.H. Williams. 2002. Incidental predation by a largetooth cookiecutter shark on a Cuvier's beaked whale in Puerto Rico. Aquat. Mamm ., 28(3):308-311. [ Links ]
Petean, F.F. 2014. Taxonomic review and comparative morphology of the species of the genus Isistius, Gill, 1864 (Chondricthyes: Squaliformes: Dalatiidae). Tesis Maestría, Instituto de Biociencias, Sao Paulo. 42 p. [ Links ]
Reilly, S.B., J.L. Bannister, P.B. Best, M. Brown, R.L. Brownell, D.S. Butterworth, PJ. Clapham, J. Cooke, G.P Donovan, J. Urbán and A.N. Zerbini. 2013. Balaenoptera physalus IUCN Red List Threat. Species. Disponible en: Disponible en: http://www.iucnredlist.org el 18-03-2017. [ Links ]
Renaud, C. 2011. FAO species catalogue for fishery purposes. No. 5. Lampreys of the world. An annotated and illustrated catalogue of lamprey species known to date. FAO. Rome. [ Links ]
Shirai, S. and K. Nakaya. 1992. Functional morphology of feeding apparatus of the cookie-cutter shark, Isistius brasiliensis (Elasmobranchii: Dalatiinae). Zool. Sci., 9: 811-821. [ Links ]
Shirihai, H. and B. Jarrett. 2006. Whales, dolphins and other marine mammals of the world. Princeton Field Guides. 43-45. Simmonds, M.P. 1997. The meaning of cetacean strandings. Bull. Inst. R. Sci. Nat. Belg. Biol., 67: 29-34. [ Links ]
Smith, J. 2002. Marine Mammals: 2030-2040. In: Carpenter, K. (Ed.). FAO species identification guide for fishery porpouses and the living marine resources of the Western Central Atlantic. Volumen 3: Bony fishes part 2 (Opistognathidae to Molidae), sea turtles and marine mammals. FAO. Rome. [ Links ]
Souto, L., J. Abrao, J. Cintra, R. Maia-Nogueira y C. Sampaio. 2007. Analise das mordidas do tubaroes-charuto, Isistius spp. (Squaliformes: Dalatiidae) emcetáceos (Mammalia: Cetacea) no litoral da Bahia, Nordeste do Basil. Biotemas, 20(1): 19-25. SPAW. 1991. [ Links ]
SPAW Protocol, Annex II. Specially Protected Areas and Wildlife. Caribbean Environment Programme - United Nations Environmental Program. Disponible en: http://www.cep.unep.org/content/about-cep/spaw el 18-03-2017. [ Links ]
Tagliafico, A., N. Rago y E. Ron. 2007. Primer reporte del tiburón Dalatias Licha (Bonnaterre, 1788) (Elasmobranchii: Squaliformes: Dalatiidae) para Venezuela y el mar Caribe. Bol. Inst. Oceanogr. Venezuela, 46(2):113-117. [ Links ]
Wenzel, F. and P. López. 2012. What is known about cookiecutter shark (Isistius spp.) interaction with cetaceans in Cape Verde seas? Zoología Caboverdiana,3(2): 57-66. [ Links ]
Williams, E. and L. Bunkley-Williams. 1996. Parasites of offshores big games fishes of Puerto Rico and the Western Atlantic. Department of Natural and Environmental Resources of Puerto Rico, and Univ. of Puerto Rico, Mayaguez. 382 p. [ Links ]
Recibido: 14 de Junio de 2017; Aprobado: 18 de Diciembre de 2017