PATRONES DE RIQUEZA ESPECÍFICA DE LAS FAMILIAS MELASTOMATACEAE Y RUBIACEAE EN LA CORDILLERA ORIENTAL, COLOMBIA, NORTE DE LOS ANDES Y CONSIDERACIONES PARA LA CONSERVACIÓN

Species richness patterns of Melastomataceae and Rubiaceae in the Eastern Cordillera of Colombia, Northern Andes: conservation implications

Padrões de riqueza específica das famílias Melastomataceae e Rubiaceae nas montanhas do leste, Colômbia, Norte dos Andes e considerações para a conservação

Humberto Mendoza-Cifuentes¹

¹Instituto de Investigación de Recursos Biológicos “Alexander von Humboldt”. Diagonal 27 No. 15-09, Bogotá D.C., Colombia. hummendoza@gmail.com

Recepción. Septiembre 8 de 2011 / Aprobación. Marzo 22 de 2012

RESUMEN

De acuerdo con los inventarios estandarizados de las familias Melastomataceae y Rubiaceae a lo largo de la Cordillera Oriental de Colombia, se evaluó el comportamiento de la riqueza específica en los gradientes altitudinal y latitudinal. El inventario realizado representa el 30 y 23% de la totalidad de especies de Melastomataceae y Rubiaceae conocidas para Colombia. Las tendencias altitudinales encontradas son: (1) la riqueza disminuyó con el incremento de la altitud, pero Rubiaceae decreció más que Melastomataceae; (2) se encontraron altos valores del recambio de especies en el gradiente altitudinal, lo cual indica que en 1000 m altitudinales la composición de las dos familias cambia completamente. Las tendencias latitudinales encontradas fueron (1) en la vertiente oriental se encontró un incremento de la riqueza de especies a medida que se avanza hacia el Ecuador geográfico; el piedemonte de los departamentos del Caquetá y Putumayo fueron los de mayor riqueza de especies en la Cordillera Oriental y se atribuye a la confluencia de las biotas Andina y Amazónica; (2) para la vertiente occidental no se observó una tendencia clara de la riqueza específica con la latitud; (3) en la vertiente oriental se encontró un recambio de especies superior al 80% entre muestras distanciadas 250 a 300 km lineales, no obstante, se plantea qué problemas metodológicos generaron estos altos valores de recambio; (4) en la vertiente occidental se encontraron altos valores del recambio de especies entre sitios de robledales indicando que este tipo de vegetación no es homogénea en la composición de estas dos familias. Se establecen recomendaciones para el ordenamiento de áreas de conservación en la vertiente oriental de la Cordillera Oriental.

Palabras clave: Colombia, riqueza de especies, recambio de especies.

ABSTRACT

Based on standardized inventories, species richness patterns of Rubiaceae and Melastomataceae were evaluated along latitudinal and altitudinal gradients of the Eastern Cordillera of the Andes of Colombia. The inventory represents 30 and 23% of the species of Melastomataceae and Rubiaceae known in Colombia respectively. Altitudinal trends found: (1) a decrease in richness with increasing altitude, this pattern being more striking for Rubiaceae than for Melastomataceae; (2) high values of species turnover along the elevational gradient, with a complete change in species composition between sites separated by an altitude of 1000 m. Latitudinal trends found: (1) an increase in species richness with decreasing latitude on the eastern slope of the eastern Andes; the highest levels of species richness were found in the foothills in the departments of Caquetá and Putumayo, possibly due to the confluence of Andean and Amazon biota; (2) no clear trends of species richness on the western slopes; (3) a turnover of more than 80% of species between samples separated by 250 - 300 km on the eastern slope of the eastern Andes, however, these high values could be an artifact of methodological issues; (4) high values of species turnover between Oak-forest of the western slope, indicating that the species’ composition of these two families is not homogeneous within this vegetation type (oak-forest). Recommendations for establishing some conservation priorities within the eastern Andes of Colombia are given based on the results.

Key words: Colombia, species richness, species turnover.

RESUMO

Com base em inventários padronizados das famílias Melastomataceae e Rubiaceae ao longo da Cordilheira Oriental da Colômbia, foram avaliados o desempenho da riqueza específica nos gradientes de altitude e latitude. O inventário realizado representa 30 a 23% de todas as espécies de Melastomataceae e Rubiaceae conhecidas para a Colômbia. Tendências altitudinais encontradas: (1) a riqueza diminuiu com o aumento da altitude, mas as Rubiaceae diminuíram mais do que as Melastomataceae; (2) encontraram-se valores elevados de mudança de espécies ao longo do gradiente altitudinal, indicando que em 1000 m de altitude a composição das duas famílias muda completamente. Tendências latitudinais encontradas: (1) na encosta oriental encontrou-se um aumento da riqueza de espécies à medida que se avança para o Equador geográfico; o sopé dos estados de Caquetá e Putumayo foram os de maior riqueza de espécies da Cordilheira Oriental atribuída à confluência dos biomas Andina e Amazônica; (2) para o lado ocidental não houve tendência clara da riqueza de espécies com a latitude; (3) no lado oriental foi encontrado um volume de recambio de espécies superior a 80% entre as amostras espaçadas de 250 a 300 km linear, no entanto, argumenta-se que problemas metodológicos geraram estes altos níveis de troca; (4) na encosta ocidental encontraram-se altos valores de substituição de espécies entre bosques de carvalho indicando que este tipo de vegetação não é homogênea na composição destas duas famílias. Estabelecem-se recomendações para o manejo das áreas de conservação na encosta oriental da Cordilheira Oriental.

Palavras chave: Colômbia, riqueza de espécies, troca de espécies.

INTRODUCCIÓN

El comportamiento de la diversidad en diferentes escalas ha sido estudiado en gradientes enteros altitudinales y latitudinales (Kitayama, 1992; Kitayama & Mueller-Dombois, 1994; Kappelle & Zamora, 1995; Rahbek, 1995; Boyle, 1996; Lieberman et al., 1996; Vázquez & Givinish, 1998; Kessler, 2000; Kessler et al., 2001; Koleff & Gaston, 2001; Kessler, 2002, 2002a; Krömer et al., 2005; Cardelús et al., 2006; Kessler et al., 2011; Sanders & Rahbek, 2012). En términos generales se conoce que la riqueza específica decrece con el incremento de la altitud, que es más común la presencia de un pico (hump-shaped) o franja intermedia con mayor riqueza que un decrecimiento lineal, y que no hay un solo mecanismo general que explique la variación altitudinal (Kessler et al, 2001; Nathan, 2002; Sanders & Rahbek, 2012). Igualmente se conoce que las regiones tropicales es donde se concentra la mayor diversidad biológica del planeta y que esta decrece a medida que se avanza desde el Ecuador geográfico hacia los polos (Gaston et al., 1995).

No obstante, la mayor parte de los trabajos en gradientes altitudinales se han concentrado en las zonas templadas y enfocados a un solo grupo de organismos y muy pocos a la comparación entre grupos. Asimismo, son pocos los trabajos en gradientes latitudinales regionales en el neotrópico. Kessler (2000) realizó el único trabajo en el neotrópico en el que se ha analizado el comportamiento de la diversidad en el gradiente altitudinal comparativo de varias familias, incluyendo a Melastomataceae.

En Colombia los trabajos que han generado información en el gradiente altitudinal son escasos, la mayoría de ellos tienen un carácter cualitativo y se enfocan a la definición y en la descripción de comunidades fitosociológicas y de niveles taxonómicos (familias y géneros; Rangel et al., 1982; Rangel & Lozano, 1986; Rangel, 1991; Wolf, 1993; Cleff et al., 2003; Wolf, 2003). En el gradiente latitudinal no existen trabajos hasta el momento.

La cordillera Oriental colombiana, en especial el flanco oriental, es un escenario excelente para determinar patrones de la riqueza específica en estos dos gradientes, puesto que aún conservan importantes remanentes de bosques andinos que confluye con las biotas de la Orinoquia y la Amazonia y valles secos interandinos.

Con el presente trabajo se buscó dilucidar patrones de la riqueza específica de plantas en los gradientes altitudinales y latitudinales de la cordillera Oriental que permitan generar pautas que puedan ser utilizadas en un futuro para direccionar planes de conservación en el norte de los Andes. Para esto se utilizaron como grupos indicadores a las familias Melastomataceae y Rubiaceae (Mendoza et al.,2004; Villareal et al., 2004).

Con el uso de estos dos grupos se pretendió determinar similitudes y diferencias en el comportamiento de la riqueza específica y recambio de especies a lo largo de gradientes en la cordillera Oriental. Estas dos familias comparten estrategias evolutivas, ya que son grupos muy diversificados en el neotrópico, también se encuentran en la mayoría de los ecosistemas, cubren rangos altitudinales amplios, son abundantes en bosques andinos y húmedos tropicales, presentan pocos géneros ampliamente diversificados y los restantes representados por pocas especies y tienen dos grandes grupos de géneros: los de frutos capsulares y otros con frutos carnosos. La mayor diferencia entre las dos familias radica en el tipo de flor y la oferta a los polinizadores (Mendoza et al., 2004; Mendoza & Ramírez, 2006).

ÁREA DE ESTUDIO

El área de estudio se localiza en la cordillera de los Andes de Colombia, entre el extremo sur de la Serranía los Motilones al norte (9º10’ longitud N) y el río San Miguel al sur (0º20’ longitud N); entre los 1000 y 3500 m de altitud.

La cordillera de los Andes representa aproximadamente el 30% de la extensión de Colombia y una vez ingresa a este país se ramifica en tres grandes cordilleras. El área estudiada cubre la vertiente oriental del denominado macizo colombiano (vertiente oriental de los Andes), y las vertientes oriental (cuencas de los ríos Orinoco y Amazonas), occidental (cuenca del río Magdalena) y la que drena hacia el río Zulia (que desemboca en el golfo de Maracaibo) de la Cordillera Oriental (Figura 1).

La cordillera oriental (CO) es el ramal más largo, ancho y con mayor altitud de las ramificaciones del norte de los Andes. Su longitud es de cerca de 1200 km, en su parte más ancha alcanza los 200 km y presenta picos de hasta 4500 m de altitud. Su origen geológico se remonta al Eoceno inferior (50 ma), pero con una fase definitiva de emergencia en el Mioceno (18 ma) y su configuración final en el Plioceno hace 7 a 5 ma (Van der Hammen, 1958; Van der Hammen et al., 1983; Flórez, 2004).

La CO presenta en el extremo norte una bifurcación que origina la cordillera de Mérida en Venezuela y la serranía de Perijá en Colombia, drenando parte de sus cuencas hacia el golfo de Maracaibo. Su orientación en Colombia abarca un gradiente latitudinal de aproximadamente 980 km, lo que la constituye en un excelente escenario para determinar como influye este gradiente en la distribución de la biota.

Los muestreos se enfocaron principalmente en la vertiente oriental de esta cordillera (voCO), la cual drena hacia la Orinoquia y Amazonia, y se localizaron en la franja de vegetación denominada como selva Subandina, de acuerdo con Cuatrecasas (1958), o bosque Subandino, de acuerdo con Rangel & Lozano (1986) y Van der Hammen & Rangel (1997), entre los 1000 y 2000 m de altitud. Sin embargo, en algunas localidades se realizaron muestreos en la franja entre 2000 y 3100 m de altitud, que comprende las formaciones denominadas como Selvas Andinas o Bosque Andinos, Altoandinos y Páramos (Cuatrecasas, 1958; Rangel & Lozano, 1986; Tabla 1).

Otros muestreos se realizaron sobre el flanco occidental de la CO y sobre la vertiente del río Zulia, que drena hacia el golfo de Maracaibo. En las localidades sobre la voCO, los bosque estudiados corresponden a lo que Lozano et al. (1996) denominan bosques mixtos, debido a la completa ausencia del roble. En los otros flancos, la totalidad de los muestreos se localizaron en bosque de roble (dominados por Quercus humboldtii o Colombolanus excelsa, Fagaceae).

Fisonómicamente, los bosques del área de estudio son similares a otros bosques andinos de Colombia, donde hay una gran cobertura de epífitas que se incrementa con la altitud. El sotobosque es denso, la altura máxima de los árboles oscila entre los 15 y 25 m y predominan lianas y hemiepífitas asociadas a árboles de troncos gruesos. Los bosques de roble se caracterizan por la alta densidad de epífitas que crecen sobre la hojarasca en el suelo, sotobosque despoblado y menor número de estratos arbóreos que los bosques mixtos.

Climáticamente hay variaciones dentro y entre los flancos de la CO. En la voCO la precipitación fluctúa entre los 2500 y 6000 mm/año; los lugares más húmedos se localizan en la zona de Villavicencio (cerca de los farallones de Medina), extremo suroccidental Meta y Putumayo, donde las precipitaciones alcanzan los 5000 a 6000 mm/año (IGAC, 2003). En el resto de la vertiente la precipitación oscila entre los 2500 y 3000 mm/año (IGAC, 2003). En las localidades sobre el flanco occidental y la vertiente del río Zulia la precipitación oscila entre los 2500-3000 mm/año (IGAC, 2003). Altitudinalmente los máximos valores de la precipitación se encuentran entre los 1500-2200 m, en la línea que corresponde a los denominados bosques nublados y hay un marcado decrecimiento de la precipitación con el incremento de la altitud (IGAC, 1982).

En toda el área de estudio los registros de precipitación indican un comportamiento bimodal, con un periodo máximo de lluvias entre los meses de marzo a abril y mayo a junio y otro menor entre los meses de octubre a noviembre (Figura 1). La clasificación climática del área de estudio se puede considerar templado húmedo a perhúmedo (1000-2200 m de altitud) y frío húmedo (1800-2200 a 3000-3200 m de altitud).

En la actualidad, los remanentes de bosque de la voCO representan el 53.2% (ca. 2 519 000 ha) del área boscosa original en la CO, y cerca del 30% de la cobertura de bosques remanentes de bosque Subandino, Andino y Altoandino de los Andes de Colombia (Armenteras et al., 2007). En su gran mayoría los sitios estudiados presentan una cobertura boscosa continua exceptuando localidades como la cuenca del río Cusiana, Parque Nacional Natural (PNN) Cueva de Los Guacharos y algunos sectores de la parte baja del PNN Tama, donde existe fragmentación de los bosques. Todos los sitios de muestreo se localizaron en las zonas donde se evidenció la menor intervención antrópica en caso de existir.

MÉTODOS

TÉCNICA DE MUESTREO

El trabajo de campo se realizó entre febrero de 1997 y marzo del 2002, principalmente en los periodos secos a principio de cada año; en total se muestrearon 35 puntos entre los 1000 y 3100 m de altitud en toda la CO (Tabla 1).

En cada punto de muestreo se realizaron inventarios exhaustivos de las especies de las familias de Melastomataceae y Rubiaceae utilizando el método propuesto por Mendoza et al. (2004) y Villareal et al. (2004). Este método consiste en censar todas las especies de estas dos familias en un área de 0.4 ha, donde se realizan diez transectos de 80 x 5 m, cada transecto se subdivide en 160 parcelas de 5 x 5 m; se determina la presencia de todas las especies de Rubiaceae y Melastomataceae en cada parcela. Solamente se consideran datos de presencia-ausencia de las especies y la frecuencia máxima de una especie es de 160, lo que representa una medida burda de la abundancia. La totalidad de los transectos en un punto de muestreo se localizó cerca y cubrió un área relativamente homogénea de aproximadamente cinco hectáreas.

En todos los puntos muestreados se herborizaron ejemplares de las especies censadas, los cuales se depositaron en el herbario FMB del Instituto Alexander von Humboldt. Para la identificación de las especies se utilizaron claves (i.e. Steyermark, 1974; Wurdack, 1973, 1980; Andersson, 1993; Andersson & Taylor, 1994; Berry et al., 2001; Mendoza et al., 2004; Mendoza & Ramírez, 2006), se revisaron las colecciones de los herbarios COL, FMB en Colombia y MO en Estados Unidos. En las Rubiaceae se contó con la colaboración de Charlotte Taylor de Missouri Botanical Garden.

DISEÑO DE MUESTREO

En seis localidades a lo largo de la voCO (PNN Tama, cuenca río Cusiana, farallones de Medina, PNN cordillera Los Picachos, PNN Indiwasi, El Mirador-río Rumiyaco) se realizaron muestreos alrededor de tres puntos altitudinales: 1000, 1500 y 2000 m de altitud. Con este conjunto de datos se analizó la variación latitudinal de la riqueza y recambio de especies.

En la parte norte del área de estudio se realizaron inventarios y se cubrió un gradiente entre los 1000 y 3000 m: en el PNN Tama con muestreos cada 300-450 m altitudinales, y en Sisavita entre los 2000 y 3100 m con muestreos cada 200-300 m. Con este conjunto de datos se analizó el comportamiento de la riqueza de especies en el gradiente altitudinal. No se incluyeron inventarios en zonas por debajo de los 1000 m de altitud ya que la vegetación en esta franja se encuentra fuertemente transformada y son muy pocos y pequeños los relictos boscosos.

En el flanco occidental de la CO se realizaron cinco muestreos en bosques de Robledales de Quercus humboldtii o Colombobalanus excelsa (Fagaceae). A este conjunto de datos se sumó un muestreo a los 2050 m en Sisavita (Norte de Santander) en un bosque dominado por Q. humboldtii.

Se realizaron curvas de acumulación de especies por punto de muestreo. Se utilizó el programa EstimateS 7.5 (Collwell, 2005) y se emplearon modelos de curvas de acumulación como MMMean (sigla delmodelo de Michaelis-Menten que describeuna curva de acumulación); y estimadores no parametricos como Chao2 eICEpara determinar el número de especies esperadas. Chao 2(nombre proveniente del autor Anne Chao) e ICE (Incidence-based Coverage Estimator)son modelos de curvas de acumulaciónque se basan en datos de incidencia (presencia ausencia) y consideran el número de especies con frecuencia 1 y 2. Con estos valores se calculó la representatividad de los muestreos, definida como la relación expresada en porcentaje entre los valores observados (número de especies en 0.4 ha) y esperados del número de especies.

Se determinó el comportamiento de la riqueza específica, recambio de especies y riqueza regional en toda el área de estudio. Como riqueza regional se definió el número total de especies considerando todos los muestreos en la CO. Este valor se comparó con el total de especies registradas hasta el momento para el país de las familias Rubiaceae y Melastomataceae.

El recambio de especies se estableció al comparar la composición de dos puntos muestreados, y se estimó utilizando el Índice de Complementariedad (IC; Ec. 1) propuesto por Colwell & Coddington (1994), el cual se define como:

IC = (A+B-2C)/(A+B-C) Ec. 1

Donde:
A= No. de especies muestra A
B= No. de especies muestra B
C= número de especies compartidas entre muestras

El IC varía entre 0 y 1 o 100 si se expresa en porcentaje. Cuando dos muestras tienen un IC igual a 1 o 100, indica que no tienen especies compartidas por lo que se complementan en su totalidad. Se calculó el valor porcentual del IC entre todos los puntos muestreados en la CO; luego se tabularon los datos y se determinó el rango de variación el IC entre franjas altitudinales distanciadas por 250 y 500 m altitudinales. Para determinar cómo es el recambio de especies en el gradiente latitudinal, se determinó la distancia entre las localidades estudiadas y se hallo el rango en el cual varía el IC en tres franjas altitudinales: 900-1200 m, 1400-1600 m y 1800-2100 m.

La riqueza específica se definió como el número de especies de cada familia por punto de muestreo (densidad de especies). Se analizó el comportamiento de este nivel de diversidad en los gradientes altitudinal y latitudinal utilizando el valor promedio de la riqueza de los transectos de 80 x 5 m (n = 10) y se obtuvo su respectivo intervalo de confianza. Para el gradiente altitudinal se utilizaron de forma independiente los siguientes conjuntos de datos: Sisavita (Norte de Santander). Gradiente entre los 2000 y 3100 m de altitud con muestreos cada 250-300 m altitudinales (5 puntos de muestreo) y Tama. Gradiente entre los 900 y 3000 m de altitud, con muestreos cada 300-450 m altitudinales (cinco puntos de muestreo).

Para el análisis del comportamiento latitudinal se analizaron de forma independiente los siguientes conjuntos de datos: muestras en la voCO entre los 1000 y 2000 m de altitud distribuidas desde la frontera con Venezuela (PNN Tama) hasta la frontera con Ecuador (Territorio Kofán, Putumayo; 16 puntos de muestreo) y muestras en la vertiente occidental de la CO y del río Zulia en sitios de robledal (siete muestreos entre los 1750 y 2400 m de altitud).

RESULTADOS

REPRESENTATIVIDAD

Los inventarios locales presentaron una representatividad entre el 55 y 100% para las dos familias y solo en dos de los 35 puntos de muestreo se encontraron valores menores del 70% de las especies esperadas con el estimador Chao 2 (Tabla 2). En la mayoría de los puntos de muestreo se obtuvieron curvas de acumulación asintóticas y siempre se encontraron especies raras con frecuencia de aparición de 1 o 2 (Uniques y Duplicates; Figura 2).

RIQUEZA REGIONAL

En toda el área de estudio se documentan en este trabajo 513 morfoespecies de las dos familias y se consideran colecciones generales adicionales; con los muestreos estandarizados se censaron el 78% de la totalidad de morfoespecies (Tabla 3, Anexo 1). El 74% de los taxones colectados en parcelas se determinaron hasta especie y el 98% hasta género.

Mendoza & Ramírez (2005); Mendoza et al. (2004)

VARIACIÓN DE LA RIQUEZA ESPECÍFICA EN EL GRADIENTE ALTITUDINAL

En las localidades al norte del área de estudio (PNN Tama y Sisavita, Norte de Santander) se encontró que la riqueza de las dos familias tienen diferente comportamiento: por un lado, Rubiaceae presentó un evidente decrecimiento de la riqueza con el incremento de la altitud, siendo los sitios por encima de los 2500 m significativamente menos ricos que los de altitudes inferiores; por otro lado, Melastomataceae no presentó un decrecimiento y solo hubo una disminución significativa de la riqueza en localidades por encima de los 2800-3000 m de altitud, es decir, en zonas de subpáramo y páramo (Figura 3).

VARIACIÓN DE LA RIQUEZA ESPECÍFICA EN EL GRADIENTE LATITUDINAL

En la voCO, las dos familias tienden a tener mayor número de especies por unidad de área en las localidades al sur del área de estudio (departamentos de Caquetá y Putumayo; Figura 4). Esto indica que la riqueza de especies aumenta hacia el Ecuador geográfico y alcanza un incremento entre el 1.9 y 2.9 niveles de magnitud entre los dos extremos del gradiente latitudinal. Este incremento de la riqueza presentó magnitudes muy similares entre las franjas altitudinales alrededor de los 1000 y 1500 m (Figura 4).

El piedemonte del río Yurayaco (sur del departamento del Caquetá) y el territorio Kofán (límite de los departamentos de Putumayo y Nariño) fueron las zonas más ricas del área estudiada, mientras que Farallones de Medina (Cundinamarca) fue uno de los sectores con menor riqueza.

Por otra parte, la riqueza por unidad de área no mostró una tendencia clara en el gradiente latitudinal en las localidades sobre la vertiente occidental y del río Zulia de la CO (Figura 5). La totalidad de estas localidades se encuentran entre los 1800 y 2400 m de altitud y se caracterizan por presentar bosque dominados por Quercus humboldtii o Colombobalanus excelsa. La tendencia para las dos familias fue bastante similar y solo se observaron diferencias notables para la Reserva Natural Cachalú (Santander), donde la familia Rubiaceae fue más rica en especies que en el resto de localidades.

RECAMBIO DE ESPECIES EN EL GRADIENTE ALTITUDINAL

En franjas distanciadas por 500 m altitudinales en la voCO, el Índice de Complementariedad fluctuó ampliamente entre 52 y 95%, no obstante, a medida que aumenta la distancia el IC aumentó y el rango de variación disminuyó (Tabla 4). En los farallones de Medina (Cundinamarca) fue donde se presentaron los valores más altos de recambio de especies en este gradiente.

Considerando muestreos distanciados 250 m altitudinales (caso de Sisavita), se encontró que el IC fue superior al 60% entre muestras y que a medida que se incrementa la distancia altitudinal el IC aumenta hasta alcanzar un máximo alrededor de los 800-1000 m altitudinales de distancia entre muestras (Figura 6). En esta localidad, entre los 2500 y 2800 m de altitud hubo un remplazamiento bastante fuerte (IC=82 y 89%), lo que se puede asociar al cambio de tipos de vegetación Andina a Altoandina. Entre los 2300 y 3100 m hubo un recambio completo de especies de las dos familias.

RECAMBIO DE ESPECIES EN EL GRADIENTE LATITUDINAL

Para la voCO, los valores de complementariedad para las dos familias, independiente de la franja altitudinal, fueron superiores al 80% en una distancia no mayor de 250 km lineales (Tabla 5). Por ejemplo, entre Tama 1000 msnm y Cusiana 1200 msnm hay una distancia de 244 km en línea recta, y la complementariedad fue de 83% para Rubiaceae y 89% para Melastomataceae. Los sitios con menor complementariedad se encontraron entre el río Yurayaco (PNN Indiwasi, Caquetá) y el territorio Kofán (río Rumiyaco, Putumayo) con valores que oscilaron entre 75 y 79% (entre estas dos hay una distancia de 172 km en línea recta).

En las muestras localizadas en robledales, también se encontraron altos valores del Índice de Complementariedad (entre 45 y 100%), indicando que no existe una comunidad similar de Melastomataceae y Rubiaceae asociada a este tipo de bosques (Tabla 6). Los sitios más cercanos entre sí comparten mayor número de especies para las dos familias.

DISCUSIÓN

REPRESENTATIVIDAD

Los inventarios locales presentaron alta representatividad, es decir que con el esfuerzo empleado se censaron la mayor parte de las especies esperadas en cada de punto muestreo. En el ámbito local siempre se presentó un número de especies con abundancia o frecuencia de aparición 1 o 2 (Uniques y Duplicates), las cuales se consideran especies raras para el muestreo; esta característica se ha observado en diferentes áreas en bosques húmedos tropicales y se puede atribuir al efecto de borde del muestreo. Si consideramos que cada especie tiene un óptimo desempeño a lo largo de un gradiente (Gauch, 1982), un muestreo siempre cubrirá un número de especies en sus óptimos y otra cantidad en las colas de sus óptimos, estas últimas siempre van a ser las especies raras de los muestreos.

RIQUEZA REGIONAL

El inventario de estas dos familias en la Cordillera Oriental representa el 30 y el 23% de las especies de Melastomataceae y Rubiaceae respectivamente y documentadas para Colombia (Mendoza et al., 2004; Mendoza & Ramírez, 2005; Tabla 3). El 22% de las especies inventariadas se colectaron libremente (no en parcelas) y en muchos de los casos corresponden a especies asociadas a hábitat abiertos como potreros y bordes de caminos. Para la CO y por encima de los 1000 m de altura pueden existir aproximadamente 320 especies de Melastomataceae (Mendoza & Ramírez, 2005), por lo cual el inventario con este proyecto comprende alrededor del 88% de las especies, lo que representa un buen muestreo en el ámbito regional. Para la familia Rubiaceae no se tienen datos discriminados para la CO.

VARIACIÓN DE LA RIQUEZA EN EL GRADIENTE ALTITUDINAL

De acuerdo con los resultados, las dos familias tienen diferente comportamientos en el gradiente altitudinal, con un mayor decrecimiento de la riqueza específica con el incremento de la altitud en Rubiaceae. El 46% y el 61% de las especies de Melastomataceae del PNN Tama y Sisavita pertenecen al género Miconia, mientras que en Rubiaceae los géneros con mayor número de especies fueron Psychotria y Palicourea con el 47% y 48% del total de especies respectivamente. Esto indica que estos tres géneros son los que determinan en mayor proporción la tendencia de la riqueza de las dos familias en el gradiente altitudinal. La variación de los patrones de la riqueza de las dos familias puede ser interpretado como requerimientos ecológicos diferentes (Kessler et al., 2001).

Como se documenta en la introducción, las dos familias tienen estrategias de vida y evolutivas muy similares, no obstante, difieren en las estrategias de polinización y en los síndromes florales. Rubiaceae tiene flores de corola tubular con disco nectarífero, donde la recompensa a los polinizadores es el néctar (Taylor, 1996; Mendoza et al., 2004); Palicourea es principalmente polinizado por colibríes y Psychotria por insectos lepidópteros nocturnos, algunas abejas y en menor proporción colibríes (G. Stiles, com. pers.). Por otra parte, Melastomataceae tiene flores de corolas abiertas sin disco nectarífero, donde la recompensa a los polinizadores es principalmente el polen y los tejidos del conectivo de la antera; Miconia, en especial, es polinizada por insectos himenópteros (abejas) y mariposas diurnas (Renner, 1989). En términos generales, Rubiaceae es predominantemente polinizada por aves mientras que Melastomataceae predomina la polinización por abejas (Renner, 1989; Bawa, 1990). Estas diferencias son las más contrastantes entre las dos familias y, aunque no es concluyente, se plantea que la polinización puede ser determinante para la variación de la riqueza en la escala del gradiente altitudinal.

El comportamiento de la riqueza con la altitud tiende a ser monotónica para las dos familias, en especial, si se considera que los valores de la riqueza no presentan diferencias significativas entre los 1000 y 2500 m de altitud. A partir de los 2500 m de altitud se encuentran amplias diferencias, para Rubiaceae y para Melastomataceae, a partir de los 2800 m de altitud. Un patrón monotónico similar se ha documentado para Bromeliaceae en los Andes de Bolivia (Kessler et al., 2001); sin embargo, para Melastomataceae Kessler(2000) documenta un patrón hump-shaped igualmente para los Andes de Bolivia. Esto indica que los patrones de la riqueza varían entre regiones y entre grupos y dependen en parte de las condiciones ambientales y la escala. No es lo mismo establecer un gradiente altitudinal en zonas montañosas colindantes con zonas árida y zonas montañosas colindantes con zonas húmedas; también depende del rango altitudinal estudiado, pues como ocurre en este caso, solo se observó una parte del gradiente altitudinal. El trabajo de Kessler (2000) considera zonas bajas áridas y considera un gradiente entre los 500 y 2500 m de altitud, mientras que en este trabajo las zonas bajas colindantes corresponden a bosques húmedos y fue a partir de los 1000 m de altitud. Es posible que si se consideran muestreos por debajo de los 1000 m de altitud y en franjas altitudinales más estrechas, el comportamiento de la riqueza cambie.

VARIACIÓN DE LA RIQUEZA EN EL GRADIENTE LATITUDINAL

Aunque la desigualdad en magnitud del inventario no permite hacer comparaciones detalladas entre las dos vertientes de la CO, es evidente que la riqueza de especies tiene diferente comportamiento entre las vertientes, el cual se puede asociar a biotas e historias de evolución distintas.

La vertiente occidental de la CO y parte de la vertiente del río Zulia fueron marcadas notablemente por varias migraciones de especies de roble (Quercus) que se dieron en el norte de los Andes hace cerca de 1 ma (Van der Hammen, 1974; Van der Hammen & Cleef, 1983; Palacios & Fernández, 2006). La mayor parte de los bosques andinos en estos flancos se encontraban, hasta hace unos siglos, cubiertos por grandes extensiones de robledales, que no alcanzaron a colonizar zonas sobre la voCO, excepto por una pequeña sección entre los departamento de Huila y Caquetá, la cual baja hasta los 1600 m de altitud. Probablemente, los bosques de roble colonizaron los flancos internos de las cordilleras occidental y oriental los cuales fueron afectadas por deposiciones de cenizas volcánicas y posteriormente fueron enriquecidos por biotas circundantes hasta alcanzar las configuraciones actuales de diversidad. Es posible que esto haya generado un efecto de homogenización que hizo que se dieran magnitudes de la riqueza similares a lo largo de la franja de vegetación alrededor de los 2000 m de altitud en la vertiente occidental del CO.

En la voCO, a diferencia de las otras vertientes, confluyen dos grandes zonas biogeográficas como son el noroccidente de la Amazonia y la Orinoquia. El incremento de la riqueza de especies hacia el Ecuador geográfico puede ser consecuencia de la confluencia de biotas Andinas y Amazónicas, que por sobreposición genera una mayor riqueza entre los 1000 y 2000 m de altitud. A lo largo del piedemonte de la voCO se encontraron abundantes elementos de procedencia amazónica que confirman un corredor de vegetación amazónica (J. Hernández-Camacho, com. pers.); este corredor enriqueció el piedemonte de la voCO, no obstante, es posible que el tiempo y la intensidad de interacción de las dos biotas fueron mayores en los departamentos del Caquetá y Putumayo (sur del área de estudio) y esto sea la posible causa de los altos valores de la riqueza de Melastomataceae y Rubiaceae en esta zona.

RECAMBIO DE ESPECIES EN EL GRADIENTE ALTITUDINAL

Estos resultados indican grandes reemplazos de especies de las dos familias entre franjas altitudinales estrechas (250-500 m) y un reemplazo casi completo entre franjas distanciadas 1000 m altitudinales (Figura 7). El recambio de especies es un fenómeno atribuible a los drásticos cambios de las condiciones ambientales con el incremento de la altitud, razón por la cual es de esperarse diferentes comunidades en franjas altitudinales. En la voCO, las abruptas pendientes y la directa intersección de vientos y nubosidad proveniente de las llanuras amazónica y de la Orinoquia, originan franjas de tipos de vegetación más estrechas y en altitudes más bajas que en las vertientes internas de las cordilleras. La consecuencia de esto es un mayor recambio de especies en distancias altitudinales pequeñas.

RECAMBIO DE ESPECIES EN EL GRADIENTE LATITUDINAL

Similar al gradiente altitudinal, en la voCO el recambio de especies fue proporcional a la distancia, pero existe una distancia determinada a partir de la cual la complementariedad es superior al 80% y así se incremente esta, la complementariedad permanece igual o aumenta pero levemente (Figura 8).

Las magnitudes del recambio de especies en la voCO, plantean que existen comunidades de Melastomataceae y Rubiaceae bastante variables en composición en el gradiente latitudinal. No obstante, emergen algunos interrogantes que cuestionan si los resultados encontrados representan exactamente un patrón natural. Cerca del 60% de las especies identificadas de las dos familias se encuentran distribuidas en otras regiones y cordilleras del norte de los Andes, es decir se distribuyen irregularmente en otras zonas del norte de los Andes. En Melastomataceae y Rubiaceae, y de acuerdo con las listas que se manejan para Colombia (Mendoza et al., 2004; Mendoza & Ramírez, 2005), son pocas las especies localmente endémicas y prevalecen las especies endémicas a grandes regiones como por ejemplo el Chocó biogeográfico, norte de los Andes o Escudo Guayanés.

Es probable que los niveles del recambio de especies encontrados en el gradiente latitudinal sean de menor magnitud considerando que localmente se contó con muestras pequeñas pero que arrojaron buenas curvas de acumulación. La explicación más idónea a esto se le puede atribuir a la distribución irregular de las especies asociadas a condiciones de microhábitats. Esto quiere decir que localmente la mayor parte de las especies solo crecen en determinados microhábitas y presentan poblaciones a lo largo de grandes áreas (cordilleras). Esto ocasiona que al muestrear un punto o un microhábitat en una localidad se obtengan buenos muestreos, no obstante, al repetir esto en otra localidad posiblemente no estaremos en el mismo tipo de microhábitat y con seguridad la composición de especies será muy distinta.

Lo anterior plantea un grave problema de diseño de los inventarios estandarizados en la región andina, pues la mayor parte de los estudios establecen puntos de muestreos sin considerar esta variación local dada las dificultades para hacerlo. En la figura 9 se muestra la relación entre el número de especies, el número de localidades en la voCO y la frecuencia de aparición. De acuerdo con esta figura, la mayoría de las especies en la voCO se encontraron en pocas localidades (menos de tres) y con bajas frecuencias de aparición, lo que es un indicio de la distribución irregular de las especies.

En las muestras localizadas en robledales, los altos valores del recambio de especies de las dos familias indican que los bosques de roble no están asociados a una flora de Melastomataceae y Rubiaceae específica. De lo anterior se puede inferir que la historia de colonización de las dos especies de robles en el norte de los Andes fue independiente al de las familias Melastomataceae y Rubiaceae. Se puede decir que son pocos los elementos que están asociados a las especies de roble en el norte de los Andes y que reflejen una historia evolutiva compartida (eg. Alfaroa colombiana de la familia Juglandaceae). Los resultados muestran que los sitios entre más cercanos comparten mayor número de especies , lo que refleja que buena aparte de las especies de Melastomataceae y Rubiaceae encontradas en robledales provienen de zonas cercanas geográficamente. Esto indica que la actual configuración de Melastomataceae y Rubiaceae de los bosques de roble corresponde a grupos provenientes de los bosques andinos mixtos aledaños que han enriquecido este tipo de comunidad.

CONCLUSIONES

El presente trabajo se constituye en el primer intento de cuantificar la variación de la riqueza y recambio de especies en gradientes en la cordillera Oriental de Colombia.

La riqueza de especies de las dos familias disminuyó con el incremento de la altitud, no obstante, en Rubiaceae se presentó un mayor decrecimiento en comparación con Melastomataceae. La riqueza para las dos familias presentó un patrón monotónico, que se puede considerar atípico, sin embargo, se plantea que puede ser producto de la escala de trabajo, pues el intervalo altitudinal fue a partir de los 1000 m de altitud.

En el gradiente latitudinal la riqueza específica fue mayor en las localidades al sur de la Cordillera Oriental y se plantea que en la franja entre los 1000 y 2000 m de altitud en la voCO; este parámetro aumenta a medida que nos acercamos al Ecuador geográfico. En el flanco occidental de la CO no se encontró una tendencia de cambio de la riqueza específica en bosque de roble. Se plantea hipotéticamente que distintos procesos evolutivos de diferentes biotas determinaron las actuales tendencias y los niveles de diversidad en los diferentes flancos de la CO: la confluencia de grandes biotas en la voCO y los procesos de migración de especies de Quercus posiblemente favorecidos por vulcanismo fueron los factores determinantes de la diversidad actual en plantas en la CO entre los 1000 y 2000 m de altitud.

En la voCO se encontró un recambio grande de especies en el gradiente altitudinal, indicando que dos puntos distanciados 1000 m altitudinales presentan comunidades de Melastomataceae y Rubiaceae completamente diferentes.

El recambio de especies en el gradiente latitudinal presentó valores superiores al 88% del IC en distancia iguales o superiores a 250 km lineales. Sin embargo, la magnitud del recambio puede ser menor ya que pueden existir problemas metodológicos por causa de las muestras pequeñas y la distribución irregular de las especies asociada a condiciones de microhábitats.

CONSIDERACIONES PARA LA CONSERVACIÓN

Los resultados encontrados en este trabajo muestran que las unidades de conservación en la CO, en especial en la voCO, serían representativas de la biota andina si consideran gradientes altitudinales completos (superiores a 1000 m), se distribuyeran homogéneamente a lo largo de la vertiente (distanciadas 250 a 300 km lineales equidistantes unas de otras) y se ubicaran a partir de los 1000-1200 m de altitud. Ocho de las áreas de conservación cubren gradientes altitudinales completos excepto por el PNN Pisba, el cual ameritaría una mejor conexión con zonas de Bosque Subandino.

El ecosistema de vegetación Bosque Subandino se encuentra supremamente degradado en los flancos internos de las tres cordilleras en Colombia, por lo que los bosques de la voCO representan una oportunidad única para conservar este tipo de vegetación. En la voCO existen nueve áreas de conservación que cubren una extensión de más de 1.1 millones de ha (Tabla 7). De esta área, cerca del 60% corresponde a zonas de bosque andinos entre los 1000 y 2800 m de altitud, y de estas, a su vez, aproximadamente el 40% corresponde a zonas de Bosque Subandino entre los 1000 y 2000 m de altitud (cerca del 25% de toda el área de conservación). Si se consideran estas cifras, es importante que cualquier iniciativa de conservación en la voCO considere aumentar el porcentaje cobertura del bosque Subandino.

(Villegas, 2006)

El 57% del total del área de conservación en la voCO se concentra en la zona norte a partir del departamento del Meta. Si se considera que hacia el sur de la voCO hay un incremento progresivo de la riqueza de especies, es importante que el área total de conservación en Caquetá y Putumayo fuera mayor o equiparable al de la zona norte de la voCO.

AGRADECIMIENTOS

Expreso mis agradecimientos por el apoyo a este trabajo a: Ana María Umaña, Adriana Prieto, Cristian Samper, Héctor Villareal, Fernando Gast, Mauricio Álvarez, Fabio Quevedo†, ex funcionarios del Instituto Alexander von Humboldt; a las auxiliares del herbario Federico Medem (FMB) Aura Robles y Sandra Medina; a los investigadores acompañantes de las diferentes salidas de campo Zuly Martínez, Ferney Pita, Bernardo Ramírez, Diego Macías, Julio Betancur, Daniel Dávila, Robinson Galindo, Julián Cadena, Carolina Gantiva, Judit A. Ávila, Ariel Dueñas, Gustavo Luna, Roberto Sánchez y Ledy Pérez; a Charlotte Taylor por su colaboración en la identificación de colecciones de Rubiaceae; al Instituto Alexander von Humboldt; a los herbarios COL (Herbario Nacional Colombiano) y FMB; a COLCIENCIAS por el apoyo económico a este proyecto.

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Anexo 1.