REVISION DE TEMA

Implicaciones epidemiológicas de Aedes albopictus (Skuse) en Colombia*

Epidemiological implications of Aedes albopictus (Skuse) in Colombia

Guillermo L. Rúa-Uribe¹, Carolina del Rosario Suárez-Acosta²,Raúl Alberto Rojo³/

¹ Biólogo, entomólogo médico, especialista, MSc, PhD, profesor de la Facultad de Medicina, Grupo de Entomología Médica, Universidad de Antioquia. correo electrónico: l_rua@hotmail.com

² Microbióloga, entomóloga médica, especialista; investigadora asociada de la Facultad de Medicina, Grupo de Entomología Médica, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia. Correo electrónico: suarezacosta@gmail.com

³ Ingeniero sanitario; líder del Programa de Factores de Riesgo, Dirección Seccional de Salud de Antioquia, Medellín, Colombia. Correo electrónico: raul.rojo@antioquia.gov.co

Recibido :9 de Septiembre de 2012. Aprobado: 19 de Diciembre de 2012.

RESUMEN

Palabras clave: dengue, fiebre amarilla, arbovirus, epidemiología, salud pública, control de vectores.

ABSTRACT

Key words: dengue, yellow fever, arboviruses, epidemiology, public health, vector control.

Introducción

El Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse, 1894) se denomina también como mosquito tigre asiático [1] y, al igual que el Ae. aegypti (Linnaeus, 1762), se lo ha identificado en algunos países del continente asiático como importante vector de dengue [2], la más importante enfermedad viral de transmisión vectorial, que presenta un fuerte impacto social debido a que se distribuye fundamentalmente en zonas urbanas, es altamente incapacitante y en algunos casos conduce a la muerte [3].

El Aedes albopictus es originario del sureste de Asia, las islas del Pacífico occidental y el océano Índico [1], pero se ha constituido en una especie cosmopolita que en la actualidad se encuentra presente en diferentes países de Europa, África y América [4, 5]. Esta especie invasora se considera uno de los animales con la mayor dispersión geográfica alcanzada en las últimas dos décadas [6].

El primer registro de Ae. albopictus fuera de su sitio de origen se presentó en 1979 en el sureste de Europa, en la república de Albania. Posteriormente, esta especie ha ampliado su distribución, colonizando otros países europeos como Bélgica, Francia e Italia [4]. Particularmente en Italia, esta especie invasora ha encontrado las condiciones ambientales favorables para proliferar y aumentar su distribución [7] y se ha llegando a convertir en el mosquito peste de mayor distribución en Italia [8].

En el continente africano, en 1991 Savage y colaboradores detectaron Ae. albopictus en el estado Delta en Nigeria [9], y en el mismo año, en Ciudad del Cabo (Sudáfrica), se notificó la presencia de larvas de esta especie [10]. A pesar de que ambos reportes ocurrieron en el mismo año, es posible que la colonización de Ae. albopictus se haya presentado primero en Nigeria, debido a que la detección en Ciudad del Cabo se realizó en llantas traídas de Japón [10]. Otros reportes de la presencia de Ae. albopictus en África se realizaron en Camerún en 1999 [11] y en las islas Bioko (Guinea Ecuatorial) en el 2001 [12].

El primer registro de Ae. albopictus en el continente americano, con excepción de Hawái, en donde se considera que habita desde principios del siglo XX [13], se realizó en Texas (Estados Unidos) en 1985 [14]. Sin embargo, se ha indicado que esta especie pudo haberse establecido años antes, debido a que se recolectaron mosquitos hembra en 1983 en Memphis, Tennessee [15]. Dos años después de haberlo detectado en Texas, se reportó la presencia de Ae. albopictus en 15 de los 50 estados norteamericanos [16]. Moore y Mitchell 1997 sugieren que la autopista interestatal contribuyó significativamente a la distribución de esta especie invasora dentro de Estados Unidos, en donde se ha constituido, en muchas localidades del sureste, en el mosquito doméstico más abundante [16].

Además de haberse dispersado ampliamente dentro de Estados Unidos, como podría esperarse, el Ae. albopictus se detectó en 1988 en México, en la localidad de Matamoros [17], que comparte frontera con Texas. A partir de este hallazgo en México, el Ae. albopictus se ha reportado en los estados de Tamaulipas [18], Chiapas [19], Nuevo León [20] y Morelos [21].

La distribución de Ae. albopictus ha alcanzado algunos países de Centroamérica, como Guatemala [22], Honduras [23], El Salvador, Nicaragua [24], Cuba [25] y Panamá [26]. En América del sur, el primer registro de Ae. albopictus se realizó en Brasil en 1986 [27], país en donde se ha distribuido ampliamente y donde ha llegado a colonizar 20 de los 27 estados [28]. Otros países de Suramérica en donde se ha detectado la presencia de la especie han sido, cronológicamente, Bolivia en 1995 [29], Colombia en 1998 [30] y, más recientemente, en Argentina [31] y Uruguay [32] en el 2003 y en Venezuela en el 2009 [33].

Podría considerarse que la eficiente dispersión de Ae. albopictus en los diferentes países mencionados se debió a la introducción de huevos o larvas mediante el intercambio comercial de mercancía, como neumáticos, tocones de bambú y demás elementos empleados por esta especie invasora como sitios para su ovipostura [34-36]. En particular, se ha indicado que la invasión de Ae. albopictus en Estados Unidos se presentó por la importación de llantas usadas desde Japón [35], mientras que en Brasil sucedió por importación de tocones de bambú desde Asia suroriental [37]. Según Luonibos 2002, la habilidad que tiene esta especie para emplear contenedores artificiales como sitios de cría ha facilitado su distribución pasiva en las últimas décadas a través de importantes rutas comerciales [38]. Es posible que lo formulado por la anterior hipótesis sobre la dispersión de la especie invasora también haya ocurrido en Colombia, donde, en un lapso de 14 años, el Ae. albopictus ha ampliado significativamente su distribución, llegando a importantes ciudades del país. En este sentido y considerando que para Colombia no se dispone de información acerca del riesgo del Ae. albopictus como potencial vector de diferentes arbovirosis, esta revisión reúne relevantes hallazgos científicos que apuntan a precisar la importancia de esta especie en la dinámica de diferentes enfermedades transmitidas por vectores para el país. El objetivo consiste entonces en analizar aspectos relevantes de la biología del vector y su importancia en la salud humana, además de presentar sugerencias para el control vectorial.

Metodología

Se consideraron artículos de investigación y revisión de tema que comprendían la biología, la importancia en la salud humana y el control vectorial de Ae. albopictus.

Se realizaron búsquedas de artículos de investigación y revisión de temas en las siguientes bases de datos electrónicas: PubMed (desde 1980 hasta el 2012), Embase (desde 1980 hasta el 2012) y Medline (desde 1980 hasta el 2012). Se diseñó una estrategia de búsqueda combinando texto libre y términos del MeSH (ME) para usar en Medline que se adaptó adecuadamente a las otras bases de datos. Los estudios se buscaron en inglés y en español; además, se realizaron búsquedas entre los resúmenes de congresos internacionales realizados desde el 2001 hasta el 2012, como también búsquedas secundarias en las listas de referencias bibliográficas de todos los artículos identificados.

Se realizó una inspección de forma independiente por cada uno de los autores de los títulos y resúmenes de todas las referencias obtenidas a partir de la estrategia de búsqueda, realizando una primera selección y teniendo en cuenta el texto completo de los artículos seleccionados para determinar si se adecuaban a los criterios de inclusión.

El total de artículos obtenidos a través de la estrategia de búsqueda fue de 136, de los cuales se obtuvieron 96 artículos en Pubmed y 40 artículos en Embase. Se eliminaron artículos duplicados. Posteriormente, se eliminaron los artículos cuyo título o resumen no estaban relacionados con el objetivo del presente trabajo. Finalmente, de estas dos bases de datos se seleccionaron para revisar 83 documentos.

Resultados

Distribución y dispersión de Ae. albopictus en Colombia

En la figura 1 se indican las ciudades en donde se ha detectado el Ae. albopictus en Colombia y la cronología de su detección. El primer registro de Ae. albopictus para Colombia se realizó en Leticia en 1998, cuando a través de un estudio ecoepidemiológico realizado en la zona se colectaron ocho ejemplares adultos [30]. Recuérdese que Leticia se encuentra ubicada en límites fronterizos con Brasil, frente a la localidad de Tabatinga, en donde la Fundación Nacional de Salud y la

Secretaría de Salud del Amazonas reportaron la presencia de Ae. albopictus en 1996 [39].

Tres años después del reporte en Leticia, en el 2001 Suárez registró la presencia de esta especie en Buenaventura (Valle del Cauca), a raíz de la colecta de un ejemplar adulto y varias larvas provenientes de trampas ubicadas en la zona portuaria de esta ciudad [40]. Posteriormente, tal como podría esperarse, en el 2007 se notificó en Cali la presencia del Ae. albopictus [41]. Cali está cerca de Buenaventura, a tan solo 130 kilómetros, de modo que el hallazgo en la primera ciudad fue producto del intenso programa de vigilancia entomológica implementado desde el 2002 en el departamento, donde se monitorean semanalmente larvitrampas ubicadas en 17 estaciones [41].

En el 2010 se reportó la especie en Barrancabermeja (Santander) [42], y recientemente, en mayo del 2011, se detectó por primera vez en Medellín, Antioquia, la presencia de Ae. albopictus como nuevo potencial vector de dengue [43]. Esta detección en Medellín se realizó mediante el monitoreo entomológico que realiza la Secretaría de Salud a través del empleo de larvitrampas y ovitrampas situadas en diferentes sitios de la ciudad, como las terminales de transporte terrestre y aéreo, zonas de alta transmisión de dengue, plazas de mercado y locales de almacenamiento y venta de llantas usadas [44]. Los ejemplares colectados (figura 2) los identificó el Grupo de Entomología Médica de la Facultad de Medicina de la Universidad de Antioquia y los confirmó personal del laboratorio de entomología de la subdirección de la Red Nacional de Laboratorios del Instituto Nacional de Salud. Las muestras colectadas (más de 400 ejemplares entre larvas y adultos) se encuentran depositadas en la colección del Laboratorio de Entomología Médica de la Universidad.

Es de particular interés la rapidez con que se halló esta especie en Medellín. Después de tres meses de iniciada la vigilancia, se reportó la presencia del potencial vector en la ciudad [44], de modo diferente a lo registrado en Cali, donde transcurrieron cinco años de vigilancia entomológica para detectar el Ae. albopictus. Ante este resultado, es muy posible que el Ae. albopictus estuviera en Medellín desde tiempo antes. Sería apropiado considerar también si esta especie, en la actualidad, ya se encuentra adaptada a diferentes ambientes de la ciudad y de municipios vecinos como Copacabana, Barbosa y Bello. En este último, particular, junto con Medellín, se reportan cerca del 75% del total de casos de dengue en el departamento de Antioquia [45]. Cabría preguntarse además, si el Ae. albopictus ha estado en Medellín desde antes del 2011, ?cuál ha sido su papel como vector en la dinámica de transmisión de dengue en la ciudad?.

Desde el reporte de Leticia hasta el registro en Medellín han transcurrido cerca de 14 años. Es posible que el origen de los mosquitos hallados en Leticia fuera producto del intercambio comercial con Tabatinga, ciudad de Brasil, en donde el Ae. albopictus ha tenido una amplia distribución a lo largo del país [28]. En cuanto al origen de la población de Ae. albopictus de Buenaventura, no se cuenta con sólidos argumentos que permitan definir con claridad el lugar de donde provino.

En las demás ciudades colombianas en donde esta especie ha sido detectada, la invasión del Ae. albopictus podría explicarse por el movimiento comercial, vía terrestre, que se presenta frecuentemente con Cali y Buenaventura. Se requieren estudios que permitan validar esta hipótesis.

La ausencia de detecciones en otras ciudades del país puede reflejar fallas en la vigilancia entomológica, más que la ausencia de esta especie invasora. Por esta razón, los autores consideran que es altamente probable que, además de Leticia, Buenaventura, Cali, Barrancabermeja y Medellín, haya presencia en otras ciudades del país en donde las condiciones ambientales hayan permitido el asentamiento y la colonización de la nueva especie. Sería importante intensificar los monitoreos entomológicos en ciudades en donde el Ae. aegypti, especie estrechamente relacionada con Ae. albopictus, se distribuye ampliamente.

Relevancia ecológica del Ae. albopictus

Son numerosos los reportes que tratan de la flexibilidad ecológica del Ae. albopictus que indican las características biológicas y ecológicas que comparte con el Ae. aegypti, sin embargo, entre ambas especies se presentan diferencias en cuanto a hábitat, preferencia por sitios de cría, hábitos alimenticios y competencia vectorial [36].

Con relación al hábitat, el Ae. albopictus y el Ae. aegypti pueden reflejar un comportamiento simpátrico en zonas urbanas; sin embargo, se ha indicado que el Ae. albopictus se encuentra con mayor frecuencia en regiones forestales y en espacios abiertos con abundante vegetación, propios de zonas suburbanas o rurales [46-48]. Esta tendencia se fundamenta en que el Ae. albopictus fue originariamente una especie selvática que se procreaba y alimentaba en los márgenes de los bosques y que, a partir de allí, comenzó a adaptarse al medio urbano [36].

Con base en lo anterior, el Ae. albopictus puede encontrase en ambientes con extensa vegetación, aprovechando como criaderos naturales los tocones de bambú, cavidades de árboles, axilas de plantas (bromelias) y depósitos de agua en grietas de las rocas [49]. Sin embargo, cuando cohabita con el Ae. aegypti en la zona urbana, puede desarrollarse muy bien en depósitos artificiales como matas en agua, floreros, llantas y latas [50]. Estos dos últimos sitios de cría se han identificado como los más empleados para su desarrollo urbano [51].

Cuando ambas especies de Aedes comparten los mismos sitios de cría, no hay consenso científico acerca del desplazamiento de una especie con respecto a la otra. Mientras que en los estudios realizados en el sureste asiático indican que el Ae. aegypti puede sustituir al Ae. albopictus en las zonas urbanas [52, 53], en Estados Unidos y Brasil se ha observado que el Ae. albopictus puede llegar a desplazar de una forma drástica y rápida las poblaciones del Ae. aegypti [54, 55]. Cabe mencionar también los resultados observados en Cuba [56], donde el Ae. albopictus no ha podido desplazar al Ae. aegypti, incluso cuando comparten sitios de cría en las localidades más rurales. En este sentido, han sido varios los ejemplos reportados en los que ambas especies logran coexistir [57, 58]. Particularmente, en Mayotte (isla francesa del sureste de África en el océano Índico) se ha observado que el Ae. albopictus y el Ae. aegypti coexisten en el 40 % de criaderos [59].

En cuanto a la preferencia alimenticia, Ho y colaboradores [60] indican que el Ae. albopictus prefiere alimentarse de seres humanos, pero el comportamiento hematófago de las poblaciones de mosquitos parece depender de la disponibilidad de las fuentes alternativas de alimentación [60]. Además del comportamiento antropofílico, las hembras del Ae. albopictus se alimentan de una amplia variedad de animales domésticos y silvestres, entre ellos, perros, conejos, bóvidos, ciervos, ardillas, zarigüeyas, miomorfos [excepto Rattus), mapaches y aves gallináceas y de los grupos paseriformes, columbiformes y ciconiformes [61].

Esta capacidad antropofílica/zoofílica que se ha reportado en el Ae. albopictus lo capacita como vector potencial para intervenir en los ciclos de transmisión tanto de enfermedades antropozoonóticas como de ocurrencia exclusiva del ser humano y que muestren un comportamiento endémico o emergente [62].

Otra particularidad de la flexibilidad ecológica demostrada por Ae. albopictus es la rápida capacidad de adaptarse a bajas temperaturas ambientales, lo que no es impedimento para su dispersión como sí lo es para el Ae. aegypti [62, 63]. Específicamente, en Colombia, ha ampliado su distribución en un período de 14 años, pasando de una zona ubicada a 82 msnm (Leticia) a otra a situada a 1.475 msnm (Medellín). Esta capacidad biológica del Ae. albopictus le confiere el potencial de habitar un amplio número de ciudades colombianas en las cuales puede encontrar criaderos favorables para su colonización y dispersión.

Implicaciones en la salud pública

Se ha reportado que el Ae. albopictus puede transmitir, experimental o naturalmente, por lo menos 22 diferentes tipos de arbovirus [46], la mayoría de los cuales son de importancia en salud humana (tabla 1). Entre estos, es de particular interés la transmisión de los cuatro serotipos de dengue y de los virus de la encefalitis equina del este [4] y la japonesa [64], así como también del virus Chikungunya [65] y el del oeste del Nilo [66, 67]. Además, se ha documentado que puede transmitir el virus de la fiebre amarilla, lo que lo constituye como vector puente entre los ciclos de transmisión selvática y urbana [4]. Adicionalmente, en zonas endémicas para el dengue, en las cuales se presenten casos de fiebre amarilla, existe el riesgo potencial de que se urbanice esta enfermedad.

Para algunos virus como dengue, fiebre amarilla, potosí y La Crosse, se ha demostrado experimentalmente que el Ae. albopictus puede transmitir vía transovárica a su descendencia [68, 69]. En particular, en la transmisión transovárica del virus del dengue se ha comprobado que puede transmitir los cuatro serotipos de una forma más eficiente que la exhibida por el Ae. aegypti [68, 70-72]; sin embargo, mediante el metaanálisis de la información publicada al respecto, Lambrechts y colaboradores [73] indican que el Ae. aegypti es un vector más competente, pero que el Ae. albopictus puede lograr una adaptación al virus tal que, en el futuro, incremente la transmisión de dengue en diferentes ciudades endémicas de la enfermedad.

Otra característica del Ae. albopictus que exhibe gran importancia epidemiológica es su capacidad de autogenia. El potencial de este vector de desarrollar su progenie sin una previa alimentación sanguínea le permite aumentar su densidad poblacional, colonizando nuevas zonas y aumentando su distribución [62]. Por otro lado, si se conjuga el potencial autogénico con la capacidad de transmisión transovarial, la nueva descendencia del Ae. albopictus podría transmitir algunos de los arbovirus ya indicados, sin la necesidad de que esta progenie se haya infectado inicialmente por vía antropofílica.

A pesar de la abundante literatura sobre la importancia del Ae. albopictus en la salud humana y veterinaria, así como de que es el vector de dengue en algunos países asiáticos [36] y de haber sido encontrado naturalmente infectado con el virus del dengue en México [18], Brasil [77] y Colombia [78], hasta el presente, en América latina no se ha incriminado esta especie como vector. Para ello, con base en los criterios bacteriológicos indicados en los postulados de Koch [79], se requiere cumplir con los siguientes aspectos: 1) asociación: corresponde a la demostración bajo condiciones naturales del comportamiento antropofílico del mosquito; 2) conexión específica: asociación biológica espacio/temporal entre el mosquito y la enfermedad; 3) consistencia: demostración de la infectividad del mosquito bajo condiciones naturales; 4) transmisión: demostración experimental de la transmisión del patógeno; y 5) gradiente biológico: correlación entre la dinámica de población del vector y la de la enfermedad. Similares elementos propuso Mitchell [13] para incriminar una especie como vector de arbovirus. En la incriminación de una especie como vector, ya sea mediante los postulados de Koch o de Mitchell, la capacidad para determinar todos estos elementos entraña una labor muy compleja; sin embargo, el desarrollo en Colombia de estrategias de prevención y control no debería depender, en el caso del Ae. albopictus, de la incriminación vectorial. Adicionalmente, es necesario tener en cuenta los escenarios de cambio climático global que consideran una expansión geográfica en la distribución de dengue [80, 81], lo cual podría conllevar a que muchas de nuestras ciudades, actualmente libres de esta problemática, comiencen a padecer la enfermedad.

Ante esta situación, se requiere estructurar programas adecuados y oportunos de vigilancia entomológica que permitan conocer con mayor exactitud el grado de invasión del Ae. albopictus en Colombia. Adicionalmente, pero de modo independiente, es necesario determinar el papel de esta especie invasora en la dinámica de transmisión de dengue en nuestras ciudades y estimar su desempeño como vector puente de la fiebre amarilla.

Perspectivas para el control de Ae. albopictus en Colombia

Un diseño adecuado de estrategias de control para el Ae. albopictus parte no solo de conocer la dispersión de la especie, sino también de la información relacionada con los sitios de cría que emplea y de la productividad de estos. Adicionalmente, se requiere conocer la susceptibilidad de nuestras poblaciones a los insecticidas frecuentemente empleados en el control vectorial del Ae. aegypti.

Para un control adecuado, es importante considerar también estrategias alternativas como el control biológico, y aunque en la literatura existen numerosos estudios que han mostrado eficiencia para reducir las poblaciones de Ae. aegypti empleando diversas estrategias de control biológico y químico, se ha indicado que estas no lo son tanto para el Ae. albopictus [82] y que tienen limitadas costo-efectividad y sostenibilidad.

Si se considera la gran flexibilidad ecológica del Ae. albopictus, la rápida propagación que ha mostrado en países como Brasil y Estados Unidos [16,28], su capacidad para mantener la prevalencia de la enfermedad mediante la transmisión transovárica [69, 72] y su mayor susceptibilidad a la infección, resulta urgente la implementación de medidas de control vectorial en el país. Para ello, se requiere promover acciones de educación, información y comunicación (EIC) en la comunidad, en torno a la corresponsabilidad en la eliminación de los sitios de cría, así como también intensificar el uso de insecticidas químicos y biológicos para controlar larvas, procesos que deben monitorearse para optimizar las estrategias de intervención.

Finalmente, sería recomendable que se incluyera el monitoreo del Ae. albopictus en la vigilancia entomológica que se realiza rutinariamente para el Ae. aegypti en Colombia. Para diseñar esta estrategia, podrían seguirse los lineamientos de la OPS para zonas de reciente infestación de vectores de dengue, con el fin de reducir las densidades a un nivel en que la transmisión de las enfermedades sea poco probable.

Otras acciones a emprender

Con el propósito de ampliar el conocimiento del Ae. albopictus en Colombia y de contribuir con el diseño de adecuadas estrategias de prevención y control del mosquito, sería recomendable realizar estudios enfocados a:

• monitorear mediante larvitrampas, la presencia del Ae. albopictus en diferentes ciudades del país;
• determinar la productividad de los sitios de cría, naturales y artificiales, utilizados por el Ae. albopictus;
• estimar el potencial de desplazamiento del Ae. albopictus sobre el Ae. aegypti;
• determinar su infectividad natural y el potencial de transmisión transovárica;
• determinar la resistencia a insecticidas.

Conclusiones

No debe subestimarse el riesgo en salud que presenta el Ae. albopictus en Colombia. Se ha indicado que esta especie invasora es un vector competente en la transmisión experimental de una amplia variedad de arbovirus; además, se ha encontrado naturalmente infectada con virus dengue (serotipos 1 y 2) en nuestro país.

El Aedes albopictus es una especie cosmopolita que exhibe una flexibilidad ecológica tal que le ha permitido en Colombia, en tan solo 14 años, pasar de zonas localizadas a 82 msnm a alturas mucho mayores; pero, además, la variedad de sitios de cría le permite fácilmente ampliar su distribución. Otro aspecto importante de su flexibilidad es el empleo de diversas fuentes sanguíneas, lo que le confiere la capacidad epidemiológica de ser el vector de unión entre los ciclos silvestre y urbano de la fiebre amarilla.

La colonización y dispersión del Ae. albopictus en Colombia se encuentra aún en progreso. Deben existir otras ciudades en el país que, por falta de una vigilancia entomología continua, no han registrado la presencia de esta especie invasora, la cual podría afectar la dinámica local de transmisión de dengue, sobre todo, si se comprueba su incriminación vectorial.

Con la presencia del Ae. albopictus en Colombia surge una relevante inquietud acerca del papel de esta especie en la transmisión del dengue y de otras arbovirosis, como fiebre amarilla y diferentes encefalitis; pero, a la vez, también plantea nuevos retos para el control de dengue en el país. Aunque este mosquito presente algunas características biológicas similares a las del Ae. aegypti, exhibe particularidades que deben considerarse en el desarrollo de adecuadas estrategias de vigilancia y control, razón por la cual el monitoreo del Ae. albopictus debe incluirse como una actividad permanente en la vigilancia entomológica que se realiza para el Ae. aegypti.

Agradecimientos

Los autores desean expresar sus agradecimientos a la Secretaria de Salud de Medellín y a la Universidad de Antioquia por financiar las actividades de búsqueda de Ae. albopictus en Medellín (Código IIM 2531). Al Programa Iberoamericano de Ciencia y Tecnología para el Desarrollo (Cyted) por el apoyo a través de la Redsat Dengue (Código 209RT0384). A Betsy Bello Novoa, del Laboratorio de Entomología del Instituto Nacional de Salud, de Bogotá, Colombia, por la revisión crítica del documento final.

* Se muestra la banda plateada transversal, carácter taxonómico de la especie. Fotografía: John Alejandro Ocampo-Mesa, Grupo de Entomología Médica (GEM) de la Universidad de Antioquia.

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