ANÁLISIS COMPARATIVO DE LA LLUVIA DE SEMILLAS DE Gaiadendron punctatum (RUIZ & PAVÓN) G.DON. (LORANTHACEAE) Y Ternstroemia meridionalis MUTIS EX L.F. (THEACEAE) EN EL PARQUE NATURAL MUNICIPAL RANCHERÍA (BOYACÁ), COLOMBIA

Comparative Analysis of Seed Rain of Gaiadendron punctatum (Ruiz & Pavón) G. Don (Loranthaceae) y Ternstroemia meridionalis Mutis Ex L.F. (Theaceae) At Natural Municipal Park Rancheria (Boyacá), Colombia

MARTHA PARADA QUINTERO¹, Bióloga.

¹ Grupo de Investigación Biología para la Conservación. Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia. Tunja-Boyacá, Colombia. Carrera 8 # 56-24, Tunja-Boyacá-Colombia. marticapq@gmail.com

Presentado 2 de abril de 2011, aceptado 19 de julio de 2011, correcciones 16 de enero de 2012.

RESUMEN

Gaiadendron punctatum (Ruiz & Pavón) G. Don y Ternstroemia meridionalis Mutis ex L.f. son especies ornitócoras del bosque altoandino, la primera abundante en el parque natural municipal Ranchería, y la segunda rara localmente. Se evaluó la lluvia de semillas y la fenología de la fructificación de G. punctatum y T. meridionalis. El muestreo se realizó entre marzo y diciembre de 2010, período que incluye época seca y lluviosa. Se instalaron 8 trampas, con una superficie de recolección de 1 m2. La fructificación de las dos especies fue continua, con alto porcentaje de frutos inmaduros; la mayor fructificación se presentó en época lluviosa. Las dos especies presentaron lluvia de semillas durante todo el estudio, G. punctatum presentó lluvia de semillas más alta con un promedio de 169/m2, mientras que T. meridionalis presentó 50 semillas/m2. La mayor abundancia de semillas de G. punctatum se presentó en época seca, mientras que en T. meridionalis fue en época lluviosa. A pesar de la baja lluvia de semillas, T. meridionalis, mostró un porcentaje alto de semillas viables. G. punctatum presentó mayor presión de propágulos, lo que explicaría el alto número de individuos en el área. Aunque el número de semillas de T. meridionalis no es muy alto, representa un potencial para la prevalencia de esta especie y la necesidad de buscar los factores que impiden la persistencia de estos propágulos.

Palabras clave: Gaiadendron punctatum, Ternstroemia meridionalis, lluvia de semillas, bosque altoandino.

ABSTRACT

Gaiadendron punctatum (Ruiz & Pavon) G. Don and Ternstroemia meridionalis Mutis ex L.f. are ornithochorous species of the high-Andean forest; the first is abundant at Natural Municipal Park Rancheria, and the second rare at local level. The seed rain and fruiting phenology of G. punctatum and T. meridionalis were evaluated. Records were kept between March and December of 2010. This period included dry and wet seasons. Eight traps with a recollection surface of 1 m2 were intalled. Fruiting of G. punctatum and T. meridionalis was continued with a high percentage of unripe fruits. The higher fruiting was shown in the wet season. Both species presented seed rain during all the study. G. punctatum had higher seed rain with an average of 169/m2; while T. meridionalis only 50 seeds/m2. Most abundance of G. punctatum's seeds was recorded in the dry season, while for T. meridionalis in wet season. In spite of low seed rain for T. meridionalis it showed a high percentage of viable seeds. G. punctatum presented more propagules that could explained the high number of individuals by area. Although the number of seeds of T. meridionalis is not very high, it represents a potential for prevalence of this specie and the need of looking for factors that to block the persistence of this propagules.

Key words: Gaiadendron punctatum, Ternstroemia meridionalis, seed rain, high-Andean forest.

INTRODUCCIÓN

La producción, dispersión, germinación de semillas y reclutamiento, son elementos claves en el mantenimiento de la diversidad genética de poblaciones y comunidades (Thompson y Grime, 1983), y en la distribución y abundancia de especies (Clark et al., 1999; Nathan y Muller-Landau, 2000; Dalling, 2002; Parciak, 2002; Ceccon y

Hernández, 2009). En la fase de dispersión de propágulos, la lluvia de semillas es una fuente importante para la regeneración de bosques, especialmente en áreas que han sido sometidas a perturbaciones constantes (Aide et al., 1995; Cubiña y Aide, 2001). La baja frecuencia o ausencia de propágulos tanto en el banco como en la lluvia de semillas puede limitar la colonización y reclutamiento en algunos hábitats (Aide y Cavelier, 1994; Holl, 1999; Turnbull et al., 2000; Cubiña y Aide, 2001; Campbell et al., 2003; Foster y Dickson, 2004); al ser éstas la fuente de especies colonizadoras durante la sucesión ecológica (Harper, 1977; Aguiar y Sala, 1997; Nathan y Muller-Landau, 2000). Los factores que controlan la llegada de semillas, incluyen la distribución y abundancia de adultos, la producción de semillas, y las distancias de dispersión que varían sustancialmente entre especies (Clark et al., 1998; Ruíz et al., 2009).

El síndrome de dispersión zoócora es el dominante en ecosistemas tropicales (Howe y Smallwood, 1982; Loiselle et al., 1996); los vertebrados frugívoros voladores son mejores dispersores en cantidad de semillas y en distancia en comparación con animales terrestres (Galindo et al., 2000; Ortiz-Pulido et al., 2000). El presente trabajo pretende evaluar la variación temporal de la lluvia de semillas de Gaiadendron punctatum (Ruiz & Pavón) G.Don. (Loranthaceae) y Ternstroemia meridionalis Mutis ex L.f. (Theaceae), dos especies nativas de bosque altoandino, con frutos adaptados para la dispersión por animales. G. punctatum es abundante en el área de estudio, mientras T. meridionalis es rara localmente. Los resultados de este estudio permitirían conseguir información sobre el patrón temporal de la lluvia de semillas de estas especies, importante como indicador del potencial de regeneración de estas especies en esas áreas, y útil para la regeneración ecológica de estos bosques con el subsecuente desarrollo y manejo de estas plantas en planes de restauración.

Para evaluar la lluvia de semillas de G. punctatum y T. meridionalis, se cuantificó su abundancia y se determinó que porcentaje de esas semillas eran viables. En este trabajo se desarrollaron las siguientes preguntas: ¿cuál es la abundancia de estas especies en la lluvia de semillas a lo largo del período de estudio?, ¿qué porcentaje de esas semillas procedentes de la lluvia son viables?, ¿la lluvia de semillas de estas especies está relacionada con la variación temporal en la disponibilidad de frutos de las especies estudiadas?

MATERIALES Y MÉTODOS

ÁREA DE ESTUDIO

Este estudio se llevó a cabo en el parque natural municipal Ranchería (5°51'28" - 5°52'28" Norte y 73°07'06" 73°07'16" Oeste), localizado en la reserva forestal Ranchería (Paipa, Boyacá, Colombia). Según el sistema de zonas de vida de Holdridge et al., 1971, el parque se encuentra en la zona de vida de bosque muy húmedo montano (bmh-M). Presenta altitud entre 2800 y 3550 m, temperatura media anual de 12,2 °C y un promedio anual de precipitación media de 844 mm (IDEAM, 2007). Aunque no se presentan estaciones secas marcadas, las lluvias decrecen entre junio-agosto y diciembre-febrero; mientras los niveles más altos de precipitación se presentan de marzo a mayo y de septiembre a noviembre. Una descripción detallada del área de estudio se encuentra publicada en Rosero, 2010.

ESPECIES EN ESTUDIO

G. punctatum y T. meridionalis son especies arbustivas del sotobosque que alcanzan una altura promedio de 2,5±1,3 y 4,5±0,5 m, respectivamente. Ambas especies fructifican continuamente, con un pico de fructificación alrededor de marzo a julio, respectivamente (Alarcón et al., 2010). Los frutos de G. punctatum son drupas que maduran de verde a crema, son dehiscentes, carnosas, con una semilla café rugosa. T. meridionalis tiene frutos en cápsula amarillos, dehiscentes, con semillas lisas con un arilo rojo. Ambas especies son empleadas en los programas de restauración de bosque altoandino (Aguilar y Vanegas, 2009). Los frutos y semillas son consumidos y dispersados por aves frugívoras del área de estudio (Ortiz y Umba, 2010).

REGISTRO DE DATOS

Se tomaron 50 frutos y semillas por especie, se midieron con un calibrador de exactitud 0,01 mm y se consideró tanto el largo como el ancho de frutos y semillas. Paralelamente se pesaron frutos y semillas con una balanza de exactitud 0,01 g.

Fructificación. Las observaciones se hicieron mensualmente, entre marzo y diciembre de 2010. Se seleccionaron al azar cinco individuos en estado reproductivo por especie, en cada uno se cuantificó la oferta de frutos, mediante conteo directo de número total de frutos maduros e inmaduros. El número inicial de semillas por planta fue estimado usando diez frutos por planta, primero se obtuvo el promedio de semillas por fruto y se multiplicó por el número total de frutos de cada planta (Ferreras y Galetto, 2010). La biomasa de los frutos por mes fue calculada multiplicando el número total de frutos maduros por el peso de un fruto (Parrado-Rosselli, 2005). El peso fue obtenido tras la recolección de diez frutos, en cada período de muestreo. La madurez de los frutos fue juzgada por experiencia previa respecto a cambios en su color de las especies a estudiar (Alarcón et al., 2010; Parada y Alarcón, 2010).

Lluvia de semillas. Para evaluar la lluvia de semillas se instalaron ocho trampas por cada especie, instaladas a 10 m del parental más cercano. Las trampas eran una estructura conformada por un soporte y un marco de tubos plásticos, que sostenían una malla de nylon; cada trampa tenía un área de recolección de 1 m2 y estaban ubicadas a 80 cm del suelo (Stevenson y Vargas, 2008). Las trampas se revisaron mensualmente (Trujillo et al.,2008), durante diez meses que incluían la época seca y de lluvias del área. Las semillas, frutos y partes de estos que cayeron en las trampas se recolectaron en frascos plásticos para su revisión posterior en el laboratorio. El material encontrado fue clasificado en frutos inmaduros, maduros y dañados, semillas intactas y dañadas (Stevenson et al., 1998). Las semillas de G. punctatum y T. meridionalis se separaron y se determinó el número de semillas intactas de cada especie. A las semillas intactas encontradas en las trampas, se les hizo prueba de viabilidad, para lo cual se humedecieron durante 12-14 horas, se cortaron transversalmente sin afectar el embrión y se colocaron en una solución de cloruro de tetrazolium a 0,5% durante 48 horas, luego los embriones que se tiñeron fueron considerados viables (Enríquez-Peña et al., 2004).

ANÁLISIS DE LA INFORMACIÓN

La lluvia de semillas fue descrita en términos de densidad (semillas/m2). Se emplearon pruebas paramétricas a menos que los datos violaran los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas (los cuales se comprobaron mediante las pruebas ShapiroWilk y Bartlet, respectivamente).

La producción de frutos entre las dos especies fue comparada con la prueba t de Student. Se realizó un ANDEVA de doble vía para ver si existían diferencias en la abundancia de semillas entre las dos especies vegetales (con especies y meses de muestreo como factores). La prueba de Tukey-Kramer HSD se usó para localizar las diferencias entre las medias cuando el ANDEVA fue significativo. Cuando no se cumplieron los supuestos aún transformando los datos, se realizó la prueba de Kruskall-Wallis.

Se aplicó el coeficiente de correlación de rangos de Spearman para establecer si la abundancia en la lluvia de semillas estaba relacionada con la producción de frutos de las especies evaluadas. Las pruebas se realizaron con un nivel de significancia de 5% (a=0,05). Todos los análisis estadísticos fueron realizados usando el software R Development Core Team (2010).

RESULTADOS

T. meridionalis presenta en promedio frutos y semillas más grandes (Tabla 1), así como más semillas por fruto que G. punctatum. Los frutos de G. punctatum y T. meridionalis tienen un promedio de 1 y 3,1 ± 1,29 semillas por fruto, respectivamente.

FRUCTIFICACIÓN DE G. punctatum Y T. MERIDIONALIS

Durante la fructificación de G. punctatum que se presentó de marzo a diciembre, el porcentaje del valor promedio de frutos maduros por individuo varió entre el 2,44 y 45,4% (Figura 1). La fructificación de G. punctatum presentó un incremento en el número de frutos maduros por individuo desde abril hasta junio, donde alcanza el mayor pico, para disminuir gradualmente hasta diciembre (Figura 1). Coincidiendo con la época de lluvias y la declinación con la época seca. El porcentaje del valor promedio de frutos maduros de T. meridionalis, osciló entre 3,6 y el 25,7% del tamaño de la cosecha (Figura 1). El mayor porcentaje de frutos maduros de T. meridionalis se presentó en marzo y septiembre (Figura 1), correspondientes a meses lluviosos en el área.

FIGURA 1

La producción promedio mensual de frutos maduros de G. punctatum (229 ± 68 frutos) fue mayor que para T. meridionalis (11 ± 2 frutos), mostrando diferencias significativas (t=2,53, gl= 9 P=0,032; Figura 1). G. punctatum presentó una biomasa promedio mensual de 53,31 ± 15,54 g y T. meridionalis una biomasa de 4,4 ± 0,72 g. El promedio mensual de semillas producidas por individuo para T. meridionalis fue más bajo que para G. punctatum con 34,2 ± 5,37 y 229,2 ± 67,82 semillas, respectivamente.

LLUVIA DE SEMILLAS

La abundancia de la lluvia de semillas varió significativamente entre las especies evaluadas G. punctatum y T. meridionalis (X2= 23,0411, gl=1, P=0,0000015; Figura 2). Para G. punctatum se encontró mayor abundancia de semillas, con un total de 169 semillas/m2 (17 semillas/m2 por mes), mientras para T. meridionalis se encontró un total de 50 semillas /m2 (5 semillas/m2 por mes). Durante los diez meses de estudio se encontraron semillas de las dos especies, pero G. punctatum presentó una densidad alta comparada con T. meridionalis, representando 84% de las semillas recogidas. Se presentaron diferencias estadísticamente significativas entre los meses de muestreo en la lluvia de semillas total encontrada para las dos especies (X2=18,0454, gl=9, P=0,03465; Figura 2).

FIGURA 2

La lluvia de semillas de G. punctatum presentó un incremento en el número de semillas/ m2 desde marzo hasta agosto, donde alcanza el mayor pico, para disminuir gradualmente hasta diciembre. Coincidiendo con la época seca y la declinación con el inicio de la época de lluvias (Figura 2). El número de semillas encontradas de G. punctatum en la lluvia de semillas presentó diferencias estadísticamente significativas entre los meses de muestreo (F9,3= 9,5576 , P=0,0000022). La diferencia según la prueba de Tukey se presenta entre abril, marzo y diciembre los meses de más baja producción con respecto a septiembre, julio y agosto, los meses de mayor abundancia de semillas. T. meridionalis presentó un incremento en la lluvia de semillas en la primera época de lluvias (marzo y abril, Figura 2), para disminuir y permanecer relativamente constante en los siguientes meses; sin embargo, la lluvia de semillas de T. meridionalis no presentó diferencias estadísticamente significativas en el número de semillas encontradas en las trampas entre los meses de estudio (F9,3=0,360, P=0,9442).

El número de semillas viables varió durante el período de estudio para ambas especies, sin embargo, para T. meridionalis osciló entre 22 y 90% del total de semillas encontradas (agosto y octubre, respectivamente; Figura 2). Los mayores porcentajes de semillas viables se presentaron en la época de lluvias para el área. Mientras el porcentaje de semillas viables de G. punctatum varió entre 46 y 74% (Figura 2). La mayor viabilidad se presenta en la época seca. Se encontró bajo número de semillas con signos de daño para las dos especies, con 4% para G. punctatum y 1% para T. meridionalis del total de semillas encontradas en las trampas. Para ninguna de las dos especies hubo una relación significativa entre el número de semillas recolectadas en las trampas y la producción de frutos o semillas (rs=0,18, n=20, P=0,6261; rs=0,24, n=20, P=0,5069; Figura 3).

DISCUSIÓN

PRODUCCIÓN DE FRUTOS

G. punctatum y T. meridionalis presentan fructificación continua, patrón común en especies de sotobosque (Rathcke y Lacey, 1985) y consumidas por aves frugívoras (Carlo et al., 2003). Ambas especies incrementaron la producción de frutos durante la época de lluvias debido al aumento de los niveles de humedad necesarios para la producción de frutos (Lieberman, 1982; Rathcke y Lacey, 1985), y coincidiendo con las condiciones climáticas apropiadas para la germinación de sus semillas (Van Schaik et al., 1993). G. punctatum presentó alta fructificación (229±68 frutos; Figura 1) en este estudio, lo que contribuye a compensar la alta mortalidad a que están sujetas sus semillas, porque las semillas grandes una vez dispersadas tienden a ser mucho más depredadas que las pequeñas (Vazquez-Yañes y Orozco-Segovia, 1987; Whitmore, 1989; Rees, 1997). También la alta producción de frutos facilita su caída directa desde los arbustos, así como forrajeo de dispersores que por gravedad hacen caer más semillas (Armesto et al., 2001). Además, G. punctatum tiene frutos carnosos y semillas viscosas lo cual facilita que las que caen puedan adherirse a partes de los mismos arbustos o de otras plantas, comenzar a germinar (Vidal-Russell y Nickrent, 2008) y luego caer para establecerse, fenómeno que se observó en campo, y que ha sido reportado para otras especies de la familia Loranthaceae, donde las semillas caen directamente sobre los tallos de plantas de acogida de aves que las dispersan (Sargent, 1995; Nathan y Muller-Landau, 2000). Aunque T. meridionalis tiene baja fructificación (11 ± 2 frutos; Figura 1), produce frutos y semillas más grandes, y más semillas por fruto que G. punctatum, lo cual puede requerir más esfuerzo para la planta e imponer un límite al número de frutos producidos; además la inversión reproductiva tiende a incrementar en especies con frutos grandes (Ramírez, 1993; Ramírez y Berry, 1995) por lo cual puede tener mayor eficiencia reproductiva.

LLUVIA DE SEMILLAS

G. punctatum y T. meridionalis presentaron siempre semillas durante el período de estudio. Sin embargo, G. punctatum tuvo densidad de semillas más alta (169/m2; Figura 2) en contraste con T. meridionalis (50/m2; Figura 2). La lluvia de semillas baja de T. meridionalis se puede relacionar con la ausencia de plantas parentales, la cual puede ser una limitación para la llegada de semillas, y la importancia de esas fuentes depende del tipo y distancia de dispersión (Clark et al., 1998). Aunque la lluvia de semillas de las dos especies evaluadas en el presente trabajo es baja (Figura 2), estas especies presentan semillas relativamente grandes en relación con las semillas de la mayoría de especies zoócoras de ecosistemas altoandinos, lo cual explicaría su abundancia baja, porque la presencia de semillas grandes es escasa en la lluvia de semillas en ecosistemas altoandinos (Rodríguez et al., 2006; Díaz-Martín, 2007; Trujillo et al., 2008). Sin embargo, el valor de poseer una semilla relativamente grande o pesada favorece la emergencia o establecimiento, incluso en situaciones de estrés ambiental más que pioneras con semillas pequeñas (Dalling y Hubbell, 2002; Ozinga et al., 2004). La baja densidad de semillas de las especies evaluadas se puede también relacionar con la altura de los individuos que se reporta en este estudio que es mucho menor y que el área de estudio es más seco, en comparación con el porte de estas especies y la precipitación para las otras zonas altoandinas (Rodríguez et al., 2006; Díaz-Martín, 2007; Trujillo et al., 2008), porque estas dos condiciones influyen en la reproducción.

La mayor lluvia de semillas de T. meridionalis se presentó en época lluviosa, lo cual facilita germinación y supervivencia de plántulas durante toda la época de lluvias para lograr llegar a la siguiente estación seca (Garwood, 1990; Van Schaik et al., 1993). Respecto a G. punctatum presentó mayor lluvia de semillas en la época seca donde la alta intensidad lumínica no les permitiría soportar la falta de agua lo cual implicaría que sufran alta mortalidad (Garwood, 1990; Vilchez y Rocha, 2006). Sin embargo, si las semillas son dispersadas durante la estación seca y permanecen en el banco de semillas hasta la estación lluviosa, se benefician de condiciones más favorables para su germinación y crecimiento (Ceccon y Hernández, 2009).

A pesar de la baja densidad de semillas por m2 de las especies evaluadas, especialmente para T. meridionalis (cinco semillas promedio mensual; Figura 2), la alta viabilidad de semillas mostrada para ambas especies puede aumentar su probabilidad de sobrevivir (Ruíz et al., 2010). Sin embargo, G. punctatum y T. meridionalis presentan pocas semillas por fruto, semi- llas relativamente grandes y pesadas condiciones características de las especies que forman bancos de semillas transitorios cuyas semillas tienen vida muy corta como lo reportan Montenegro y Vargas, 2005, para G. punctatum en el bosque San Rafael (Colombia). La continua producción y lluvia de semillas de G. punctatum y T. meridionalis en la zona representa un potencial para que estas especies permanezcan en el área, pues la disponibilidad de semillas es la precondición para su establecimiento (DiVittorio et al., 2007). Aunque T. meridionalis presenta menor producción y lluvia de semillas que G. punctatum, la presencia de propágulos viables es importante para que la especie pueda persistir en el área. A pesar de esto, la baja densidad de individuos observada indicaría que hay factores que están afectando la persistencia de individuos, porque la germinación o superviviencia de plántulas depende por ejemplo de micrositios adecuados que faciliten la persistencia de esos propágulos. Por otro lado, la continua producción y lluvia de semillas de G. punctatum, además de la alta fructificación, y alta densidad de individuos en el área ratifica el potencial señalado por Montenegro y Vargas, 2008, de esta especie para ser empleada como planta pionera, especialmente para bordes de bosque y paramizado, porque es una especie con preferencia por ambientes con luminosidad alta, tolerante a radiación y de distribución agrupada (Bader et al., 2007), condiciones que favorecen que esta especie tenga mayor presión de propágulos en el área de estudio, por lo cual podría ser importante en las áreas paramizadas y bordes del bosque altoandino en el parque Ranchería que tienen condiciones ambientales adversas, por lo cual puede favorecer posteriormente el establecimiento de otras plantas nativas.

AGRADECIMIENTOS

A Colciencias y a la Dirección de Investigaciones de la Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia por la Beca de Joven Investigadora 2010, por la cual pude realizar este proyecto. A la Secretaria de Agricultura de Paipa y a CORPOBOYACA por el permiso para ingreso al Parque y para la colecta de material biológico con fines de investigación, respectivamente. A la profesora Liliana Rosero Lasprilla por ser mi tutora durante cada etapa de desarrollo del proyecto. A los grupos de Investigación Biología para la Conservación y Biología Ambiental por el préstamo de equipos y laboratorio, respectivamente. A dos revisores anónimos por sus comentarios y aportes.

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