INTRODUCCIÓN

En el mundo existen más de 20 000 especies reconocidas de abejas, con gran diversidad de tamaños, hábitos de nidificación, comportamiento y niveles de sociabilidad (^{Michener, 2000}). Las abejas nativas son un grupo relevante por su desempeño en la dinámica de los ecosistemas como polinizadores, tanto de plantas silvestres como cultivadas (^{Quezada-Euán, 2009}; ^{Potts et al., 2010}; Quezada-Euán, 2018). Entre ellas se encuentran las abejas sin aguijón (ASA). Estas abejas pertenecen a la tribu Meliponini y son conocidas como meliponinos (Michener, 2000). Son consideradas uno de los grupos de abejas eusociales más grande (Rasmussen y Cameron, 2010), con más de 500 especies descritas en el mundo (Michener, 2013), distribuidas exclusivamente en las regiones tropicales y subtropicales del planeta (^{Roubik, 1989}; Quezada-Euán, 2018). Actualmente, la mayor diversidad de ASA se encuentra en el Neotrópico (^{Camargo, 2013}). Algunas especies son usadas para producir miel, cerumen y propóleos, los cuales son utilizados en la medicina tradicional de diversas regiones (^{Ayala et al., 2013}; Quezada-Euán, 2018).

En México se han registrado un total de 46 especies de ASA, 12 de ellas reconocidas como endémicas (^{Ayala et al., 1999}) encontrándose la mayor diversidad de estas abejas en el sureste de México (^{Arnold et al., 2018}). De las entidades federativas que conforman la región sursureste de México (Chiapas, Campeche, Guerrero, Oaxaca, Quintana Roo, Tabasco, Veracruz y Yucatán), en el estado de Campeche se han reportado un total de 12 especies pertenecientes a los géneros Cephalotrigona, Friesomelitta, Lestrimelitta, Melipona, Nannotrigona, Scaptotrigona, Partamona y Trigona (Ayala et al., 2013, ^{Pat-Fernández et al., 2018}). El número de especies de ASA en el estado de Campeche podría ser aún mayor ya que cuenta con áreas naturales protegidas aún no exploradas como la Reserva de la Biosfera de los Petenes (RBLP), la cual cuenta con una extensión territorial de más de 2828 km². En esta reserva se localizan ciertos ambientes únicos denominados Petenes, que son islotes de vegetación diversa con alta heterogeneidad que permiten la existencia de múltiples hábitats por lo que pueden sostener una elevada biodiversidad global, incluyendo diferentes especies de insectos (^{Rosano-Hernández, 2011}). Pat-Fernández et al. (2018) reportaron en comunidades aledañas a la RBLP ocho especies de ASA identificadas como Cephalotrigona zexmeniae (Cockerell, 1912), Frieseomelitta nigra (Cresson, 1878), Lestrimellita niitkib (Ayala, 1999), Melipona beecheii (Bannett, 1831), Nannotrigona perilampoides (Cresson, 1878), Partamona bilineata (Say, 1837), Scaptotrigona pectoralis (Dalla Torre, 1896) y Trigona fulviventris (Guérin, 1845). Sin embargo, estos mismos autores reportaron que la sequía, la deforestación para la elaboración de carbón vegetal y la extracción de leña están reduciendo el hábitat de las ASA en la RBLP. En este sentido, se ha documentado que la perturbación humana y fragmentación del hábitat puede cambiar la composición de especies de ASA en un sitio, afectando negativamente su presencia y densidad de nidos (^{Samejima, 2004}; ^{Ramírez et al., 2013}; ^{Macias-Macias et al., 2014}). Por lo tanto, es importante realizar estudios sobre la ecología de nidificación de ASA, para poder inferir si la perturbación afecta la presencia, distribución y hábitos de nidificación de las especies de ASA en la RBLP (^{Aidar et al., 2013}). Por lo anterior, los objetivos de este estudio fueron determinar las especies de ASA y la densidad de nidos en dos sitios con diferente perturbación (Calkiní y Hecelchakán) dentro de La Reserva de la Biosfera de los Petenes (RBLP) Campeche (México) e identificar los sustratos y las especies arbóreas de anidación.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

Este estudio se realizó en la Reserva de la Biósfera de los Petenes (RBLP), en el estado de Campeche (México), en dos sitios colindantes con los municipios de Hecelchakán (sitio considerado con menor perturbación en la vegetación y con menor áreas inundables) (Fig. 1) y Calkiní (sitio considerado como perturbado al estar conformado por amplias zonas con vegetación correspondiente a manglar que forman parte de programas de reforestación y zonas altamente inundables por su cercanía al mar) (Fig. 2). La reserva se encuentra localizada en la franja costera del noreste del estado de Campeche (20° 21' N, y 90°20' W; altitud 0-0,4m) con una extensión de 282 857 ha (^{Torrescano-Valle, 2010}). Está formada por petenes o islas de vegetación arbórea principalmente de selva mediana perennifolia y subperennifolia y de maglar, que se encuentran inmersas en medio de amplias zonas inundables (casi todo el periodo del año) de tipo pantanoso, conocidas como marismas, debido a asociaciones dentro del gradiente mar-tierra (^{Duran, 1995}). En la reserva se identifican tres épocas climáticas: la época de secas (temperatura 28,1 °C y precipitación:164,8 mm), época de lluvias (temperatura: 28,3 °C y precipitación: 976,7 mm) y la época de nortes (temperatura: 24,4 °C y precipitación: 345,6 mm) (^{Toro-Ramírez et al., 2017}).

Figura 1 Distribución de nidos encontrados por transectos (T1, T2, T3, T4, T5 y T6) dentro la Reserva de Biosfera de los Petenes (RBLP) en el sitio de muestreo Hecelchakán. 

Figura 2 Distribución de nidos encontrados por transectos (T7, T8, T9 y T10) dentro de la Reserva de Biosfera de los Petenes (RBLP) en sitio de muestreo Calkiní. 

RESULTADOS

DISCUSIÓN

En este estudio se determinaron las especies de abejas sin aguijón (ASA) presentes en dos sitios (con diferentes grados de perturbación) en el estado de Campeche dentro de la Reserva de la Biósfera de los Petenes en el sureste de México. El muestreo permitió identificar una composición de especies reducida con unicamente ocho previamente reportadas (^{Ayala et al., 2013}; ^{Pat-Fernández et al., 2018}). No se encontraron nuevas especies para el estado. A pesar de estos resultados, se encontró la presencia de nidos de L. niitkib, especie no reportada por Ayala et al. (2013) para el estado de Campeche pero si por Pat-Fernández et al. (2018). Asimismo, se encontró la especie P. frontalis no reportada por Pat-Fernández et al. (2018) en comunidades aledañas a la RBLP. Sin embargo, no se encontró la presencia de nidos de M. beecheii dentro de la RBLP a diferencia de lo reportado por este mismo autor. La ausencia de esta especie en este estudio podría deberse al saqueo de nidos para su manejo, ya que en las comunidades aledañas a la RBLP se realizan actividades propias de la meliponicultura (Pat-Fernández et al., 2018). Además, se ha documentado que el género Melipona se establece en hábitats conservados y son indicadoras del estado de conservación de un lugar (^{Nates-Parra et al., 2006}; ^{Quezada-Euán, 2018}). Por lo que, la ausencia de M. beecheii en los sitios de muestreo puede indicar que el grado de perturbación es alto dentro de la RBLP. Por otro lado, en este estudio las especies con mayor número de nidos registrados correspondieron a F. nigra y S. pectoralis. Esta última especie fue reportada como abundante en el Cerro, El Hacha, en la región norte de Guanacaste (Costa Rica) (^{Barquero-Elizondo et al., 2019}). F. nigra es una especie ecléctica capaz de adaptarse a diferentes condiciones y disponibilidad de recursos, lográndose encontrar nidos inclusive en cavidades de árboles y paredes en áreas urbanas (Quezada-Euán, 2018; ^{Freitas, 2020}), lo que podría explicar su abundancia en la RBLP.

Los sustratos de nidificación son un factor limitante en la expansión de las poblaciones de abejas; en este estudio el sustrato preferido para nidificación correspondió a las cavidades en árboles vivos (78 %) (Tabla 2). Otros autores han reportado este mismo sustrato para la nidificación de ASA (^{Serra et al., 2009}; ^{Aidar et al., 2013}; ^{Martínez-López et al., 2017}). En la literatura se ha reportado que especies como Aparatrigona isopterophila (Schwarz, 1934), Scaptotrigona limae (Brethes, 1920) y T. fulviventris nidifican en un solo sustrato (^{Vergara et al., 1986}), mientras que otras, como las especies del género Nannotrigona, pueden construir tanto en cavidades de árboles, en el suelo o en grietas de edificaciones (Martínez-López et al., 2017; ^{Quezada-Euán, 2018}). En la RBLP se encontraron nidos de T. fulviventris en cavidades del suelo, coincidiendo con lo reportado por ^{Jarau y Barth (2008)} y Baquero-Elizondo et al. (2019). Asimismo, se encontraron nidos de F. nigra en troncos de árboles muertos igual a lo reportado por ^{González et al. (2018)}.

Las especies de Meliponini tienen una tendencia natural de aprovechar las especies arbóreas predominantes de su entorno (^{Antonini y Martins, 2003}). En este contexto, el recurso vegetal con mayor uso para el establecimiento de nidos de ASA en la RBLP correspondió a la especie C. cujete (Bignoniaceae) comúnmente conocida como jícara o güiro. Se ha reportado también que algunas especies de ASA pueden no presentar preferencias en el recurso vegetal de nidificación (^{Eltz et al., 2003}; ^{Roubik, 2006}); sin embargo, las especies F. nigra y S. pectoralis encontradas en la RBLP presentaron cierta preferencia en esta especie vegetal. C. cujete es una especie ampliamente distribuida en tierras bajas tropicales de Mesoamérica y es considerada nativa de México. Puede presentar hasta 10 m de altura y 30 cm de diámetro de tallo con inflorescencia cauliflora, es decir, del mismo tallo salen de una a dos flores por lo que son abundantes y se pueden observar en casi todo el año. Los pétalos son de color blanco amarillento, con estambres subexpuestos, lo que la hacen atractiva por su olor y color para los polinizadores, incluidos las especies de ASA. Esta especie vegetal crece en bosques tropicales y sabanas, y es comúnmente encontrada en selvas en el sureste de México asociada a zonas bajas inundables, por lo que es capaz de resistir condiciones ambientales desfavorables, como inundaciones o sequía prolongada (^{Pennington y Sarukhán, 1998}; ^{Aguirre-Dugua et al., 2012}; ^{Pool-Chalé, 2014}). Por estas características, esta especie vegetal presento gran predominancia en la RBLP, y, por lo tanto, influyó en su uso como sustrato de nidificación.

Las selvas del sureste de México están representadas por una gran variedad de árboles, con diferentes diámetros y alturas, las cuales son utilizados por las ASA para anidar. Entre las especies reportadas se encuentra el Tzalam (Lysiloma latisiliquum (L.) Benth.) (^{Freitas, 2020}), la cual fue registrada como la segunda especie más utilizada para la nidificación en la RBLP. Asimismo, se ha documentado el Chacah (Bursera simaruba (L.) Sarg.), Jabín (Piscidia piscipula (L.) Sarg.), Kitinché (Caesalpinia gaumeri Greenm.), Ramón (Brosimum alicastrum Sw.), Wayun (Talisia oliviformis (Kunth) Radlk.) y Pich (Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb.) (Freitas, 2020). Aunque, ^{Moreno y Cardozo (1997)} reportaron que la especie vegetal más importante para la nidificación de M. beecheii en Costa Rica es B. simaruba, en la RBLP solo se encontró un nido de S. pectoralis.

En la RBLP la composición vegetal está estrechamente relacionada con el relieve, las características del suelo (^{Vargas-Rodríguez et al., 2005}), actividades antropogénicas y fenómenos naturales (vientos fuertes, huracanes, etc), ya que estos factores causan perturbaciones que conllevan a lo largo del tiempo, a cambios en la estructura de la vegetación, la diversidad y abundancia de especies y o bien en el número de árboles con diámetros pequeños (^{Zamora-Crescencio et al., 2015}). Además, la RBLP está conformada en su mayoría por sitios conocidos como marismas, los cuales en el periodo de lluvias alcanzan profundidades de inundación a una altura mayor a un metro (^{Duran, 1995}). De los dos sitios de muestreo, Calkiní fue considerado el más perturbado por estar conformado por zonas con un número mayor de superficies inundables, debido a su mayor proximidad al mar y como consecuencia de ello, especies de amplia distribución como T. fulviventris con hábitos subterráneos (^{Ayala, 1999}; ^{Smith-Pardo y Gonzalez, 2007}; ^{Quezada-Euán, 2018}), no se encontraron en este sitio. También, este sitio está conformado por una gran parte de manglar con plantas jóvenes con diámetros pequeños para anidar, ya que forman parte de programas de reforestación por pérdidas de más del 15,2 % en cobertura, como consecuencia de las actividades antropogénicas y los eventos hidrometeorológicos (^{Hernández-Félix et al., 2017}) (Fig. 2). A su vez, el sitio Hecelchakán fue considerado como el menos perturbado al estar conformado por menor áreas inundables y mayor vegetación de selva (Fig. 1). A pesar de estas diferencias en la perturbación por fragmentación de la vegetación no se encontraron diferencias estadísticas significativas en cuanto al número y densidad de nidos entre ambos sitios, contrastando con lo reportado previamente, en donde se observó que la densidad de nidos variaba con relación a la perturbación (^{Nates-Parra et al., 2008}; Macías-Maciás et al., 2014). ^{Eltz et al. (2002)} reportaron en Malasia en una reserva forestal continua sin perturbación una densidad media de 0,5 nidos/ha, en tanto que, en una zona forestal fragmentada con mangles y plantaciones valores más altos con 8,4 nidos/ha. Esto se puede deber a varios factores, por ejemplo, a la especie de ASA, ya que se ha visto que ciertas especies de abejas no son afectadas por perturbaciones. ^{Batista et al. (2003)} reportaron que la especie Tetragonisca angustula (Illiger, 1900) es las más abundante tanto en hábitats perturbados como en los no perturbados, debido a la plasticidad ecológica de esta especie. En la RBLP las especies de ASA más abundantes en ambos sitios son especies reportadas como no selectivas o flexibles por su adaptabilidad a diferentes sustratos y ambientes, lográndose encontrar en áreas con algún grado de alteración e incluso en zonas urbanas (Quezada-Eúan, 2018). Esto pudiera explicar la ausencia de diferencias en el número y densidad de nidos entre ambos sitios ya que estas especies pudieran no verse afectadas por la perturbación. Sin embargo, a pesar de no encontrar diferencias significativas entre los sitios se encontró una densidad más baja en el sitio Calkiní (más perturbado) esto pudo deberse a la fragmentación de la vegetación por manglar, ya que es importante considerar el rango de vuelo de las abejas. En un hábitat fragmentado la dispersión y el potencial de colonización a menudo es reducido, ya que el rango de vuelo máximo va en función del tamaño del cuerpo de la abeja especialmente con las dimensiones del ala (^{Ramírez et al., 2013}). En la reserva el proceso de fragmentación por pérdida de cobertura es grande sobre todo en el sitio Calkiní por lo que la probabilidad de colonizar nuevos sitios es baja. De igual forma, en el sitio Hecelchakán se encontraron nidos en construcciones antiguas de asentamientos humanos lo que puede deberse al decremento de sustratos naturales para anidar, debido al incremento de la perturbación antropogénica que cada día se vuelve más frecuente en estos sitios (^{Mas y Correa-Sandoval, 2000}). De modo que, la perturbación en la RBLP influyó negativamente en la densidad de nidos, ya que fue más baja a la reportada por Nates-Parra et al. (2008) en un bosque de Colombia (9,4 nidos/ha). Asimismo, se pudo corroborar la perturbación en ambos sitios ya que el índice de distribución espacial de los nidos de las especies más abundantes presentó una distribución agregada con valores de 1,34 y 1,32 (Tabla 1). Esto indica que los nidos se encuentran juntos debido a la falta de sitios para anidar y a la fragmentación del hábitat que impiden la dispersión y la colonización de nuevos sitios. Por lo tanto, la disponibilidad de sustratos para construir nidos es un factor limitante en el establecimiento de nidos en las ASA. A su vez, Eltz et al. (2001) concluyeron que factores como la oferta de alimento son más limitantes para la densidad de nidos que la depredación o la disponibilidad de sitios de nidificación. Por lo tanto, la baja composición de especies y densidad de nidos de ASA encontrados en la RBLP, puede estar asociada a la alta perturbación en la cobertura vegetal ocasionada por la explotación, las actividades antropogénicas y los eventos meteorológicos, repercutiendo en la reducción del número de especies vegetales para nidificar y fuentes de alimento. Lo anterior hace que esta área sea realmente importante para ser considerada en planes de manejo y de conservación de las especies de ASA y su entorno para evitar la pérdida de diversidad en esta Reserva.

CONCLUSIONES

En general en la Reserva de la Biosfera de los Petenes (RBLP) se encontró una composición de especies y densidad de nidos de abejas sin aguijón (ASA) reducida, por lo que la perturbación en la cobertura vegetal ocasionada por la explotación, las actividades antropogénicas y los eventos meteorológicos, tienen un efecto negativo en las ASA. Entre los sitios muestreados no se encontraron diferencias significativas en el número y densidad de nidos, ya que las ASA más abundantes son especies con una alta adaptabilidad a diferentes sustratos y ambientes. En cuanto a los sustratos de nidificación los árboles vivos fueron los más utilizados principalmente la especie vegetal C. cujete debido a su predominancia dentro de la RBLP ya que es capaz de resistir condiciones ambientales desfavorables. Los resultados de este trabajo pueden servir de base para realizar futuros estudios sobre la diversidad, distribución y el riesgo de las abejas ASA en la RBLP, que permitan establecer estrategias para su conservación.