Introducción

Colombia es el segundo país más biodiverso del mundo (^{Andrade, 2011}). Atravesado por la cordillera de los Andes y por la llanura amazónica, hace parte de la zona intertropical, la cual se destaca por su diversidad ecológica en especies vegetales; además, su clima permite la adaptación de cultivos y plantas de importancia económica de otras zonas. Actualmente hay un registro de 30.033 especies de plantas (^{Sistema de Información sobre Biodiversidad de Colombia- SiB, 2020}). Esa gran diversidad viene acompañada, naturalmente, de la de aquellos patógenos que afectan estas plantas, entre los cuales se encuentran los Pucciniales (royas), un grupo monofilético de parásitos obligados altamente específicos que parasitan plantas vasculares como helechos, coniferas y angiospermas (^{Kolmer, et al., 2009}). Las royas se han encontrado en todos los ambientes donde existen plantas susceptibles y constituyen uno de los órdenes de hongos fitoparásitos más numerosos (^{Pardo-Cardona, 2006}), con cerca de 8.000 especies descritas (^{McTaggart, et al., 2016}). En Colombia se han reportado alrededor de 456 especies de royas, siendo la familia Pucciniaceae la de mayor número de especies registradas (^{Buriticá, et al., 2014}). El objetivo de este estudio es presentar los nuevos registros de royas pertenecientes a la familia Pucciniaceae encontradas parasitando individuos de las familias botánicas Amaranthaceae, Asteraceae, Lamiaceae, Loranthaceae y Poaceae en Colombia.

Materiales y métodos

Se estudiaron plantas parasitadas con royas provenientes de los departamentos de Antioquia, Boyacá, Cundinamarca, Meta y Norte de Santander, depositadas en el Museo Micológico de la Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín (MMUNM). Las muestras botánicas se identificaron en el Jardín Botánico Joaquín Antonio Uribe de Medellín (JAUM) y los Pucciniales en el MMUNM. Se revisaron los estados espóricos presentes en las colecciones con la ayuda de un estereomicroscopio y se hicieron micropreparados en lacto-glicerina mediante raspados y corte de los soros para la visualización en el microscopio óptico utilizado para medir los estados espóricos encontrados y tomar microfotografías. La consulta de la literatura especializada en Pucciniales y las claves taxonómicas permitieron la identificación de las royas en los diferentes hospedantes.

Resultados

En los materiales estudiados sobre las familias botánicas Amaranthaceae, Asteraceae, Lamiaceae, Loranthaceae y Poaceae se encontraron seis nuevos registros para la biota de Pucciniales de Colombia.

El listado de los nuevos registros se presenta en orden alfabético por especie del hongo, con sus respectivos sinónimos y basiónimos según el caso; se describen en detalle los estados espóricos hallados y, por último, se presenta el nombre científico del hospedante parasitado, el lugar de recolección, la distribución geográfica reportada del hongo y algunos comentarios adicionales.

1. Puccinia arthuriana H.S. Jackson, Botanical Gazette Crawfordsville 65: 295. 1918. =Bullaria arthuriana (H.S. Jackson) Arthur & Mains, North American Flora 7(7): 496. 1922. Figura 1a-d

Figura 1 a-d. Puccinia arthuriana. a-b. Uredosporas. a. En vista mediana. b. En vista superficial. c-d. Teliosporas. c. En vista mediana. d. En vista superficial. e-f. Puccinia esclavensis var. esclavensis. e-f. Uredosporas. e. En vista mediana. f. En vista superficial. g-h. Puccinia humahuacensis. g-h. Uredosporas. g. En vista mediana con poros ecuatoriales (flecha). h. En vista superficial. i-l. Puccinia improcera. i-j. Uredosporas. i. En vista mediana. j. En vista superficial. k-l. Teliosporas. k. En vista mediana. l. En vista superficial. 

Uredinio de tipo Uredo, soros anfígenos, predominantemente hipófilos, solitarios o agrupados, expuestos, pulverulentos, de color marrón-canela; uredosporas globosas, de 25-30 x 22-28 μm; pared fuertemente equinulada, de 2,5-3 μm de grosor uniforme, de color amarillo pálida a amarilla; poros germinativos oscuros. Telio frecuentemente saliendo del uredinio, de color marrón; teliosporas de forma variable, de 57-73 x 17-23 μm, agudas en el ápice y redondeadas o atenuadas hacia la base; pared lisa, de menos de 2,5 μm de grosor uniforme, de color amarillo-dorada; poro germinativo en la célula distal apical y en la célula basal cerca al septo; pedicelo persistente, de hasta 75 μm de largo, de color hialino.

Ciclo de vida. Macrocíclico

Distribución geográfica. Reportada en Centroamérica desde México hasta Costa Rica, en las Islas del Caribe y en Suramérica (^{Cummins, 1978}), y en Colombia.

Material estudiado. Vernonia sp. (ASTERACEAE): META, 1 milla desde San Luis de Cubarral, en la vía San Luis de Cubarral - Medellín del Ariari, a 884 m s.n.m., 8 de enero de 1976, Pablo Buriticá, Kent P. Dumont, James L. Luteyn, MMUNM-3396.

Comentarios. El espermogonio y el ecio no se encontraron en el material estudiado; según ^{Cummins (1978)}, presenta espermogonio adaxial, agrupado, pocos grupos, de 0,51 mm de ancho, puntiforme, de color marrón-rojizo oscuro, globoso, de 80-115 μm de diámetro y filamentos ostiolares de 35 μm de largo. Ecio uredinoide en grupos pequeños en el envés; eciosporas en su mayoría globosas o ampliamente elipsoides, de 22-26 x 20-23 μm; pared uniformemente equinulada, de 1,5-2 μm de grosor, color amarillo pálida; 5-6 poros dispersos dispuestos en zonas raramente ecuatoriales.

Esta especie fue registrada por ^{Pardo-Cardona (1998)}), sin embargo, la información no pudo ser corroborada debido a que no se encontró la colección ni registros digitales en el MMUNM. Esta nueva colección recolectada en el departamento del Meta confirma este registro para Colombia.

Actualmente se reportan en Colombia 4 especies de royas en el género Vernonia: Puccinia arthuriana H.S. Jackson, Puccinia becki Mayor, Puccinia neorotundata Cummins y Puccinia vernoniae-mollis Mayor.

2. Puccinia esclavensis var. esclavensis Dietel & ^{Holway, in Holway, Bot. Gaz. 24(1): 29. 1897}. Figura 1e-f

Uredinio de tipo Uredo, soros anfígenos, solitarios o agrupados, coalescentes, elipsoides a alargados, pequeños, sobre áreas necrosadas, de origen subepidermal, ruptura de la epidermis conspicua, pulverulentos, de color marrón-dorado; uredosporas oblongas, elipsoides, obovoides, de 20-30 x 17-20 μm; pared finamente equinulada, menor de 2,5 μm de grosor uniforme, de color amarillo pálido a amarillo-dorado; poros germinativos oscuros.

Ciclo de vida. Macrocíclico.

Distribución geográfica. Desde el suroeste de Estados Unidos hasta el sur de Honduras, Las Antillas, Ecuador, Argentina (^{Cummins, 1971}) y Colombia.

Material estudiado. Pennisetum bambusiforme (E. Fourn.) Hemsl. ex B.D. Jacks. (POACEAE): CUNDINAMARCA, entre Tacisa y Ubate, a 2.900 m s.n.m., 28 de diciembre de1998, Pablo Buriticá, S. Rodríguez, A. Buriticá, MMUNM-3295.

Comentarios. El espermogonio, el ecio y el telio no se encontraron en el material estudiado; según ^{León-Gallegos & Cummins (1981)}, el ecio está presente en Mirabilis, eciosporas de 21-28 x 16-19 um; pared verrugosa, de 1-1,5 μm de grosor, de color hialina. Telio anfígeno, prematuramente expuesto, pulvinado, de color marrón oscuro; teliosporas generalmente elipsoides, de 28-41 x 22-31 um; pared lisa, de 2,5-3,5 μm de grosor lateral y de 4-8 μm de grosor apical, de color marrón-castaña; pedicelo de pared gruesa, de 80 um de longitud, de color amarillo pálido. La roya Puccinia esclavensis var. esclavensis presenta uredosporas con ornamentación equinulada, lo que la diferencia de Puccinia esclavensis, cuyas uredosporas presentan ornamentación verrugosa (^{Holway, 1897}).

Sobre el género Pennisetum,^{Buriticá, et al. (2014)} reportan en el país 5 royas: Phakopsora apoda (Hariot & Patouillard) Mains, Puccinia cenchri Dietel & Holway, Puccinia esclavensis var. esclavensis Dietel & Holway, Puccinia levis var. levis (Saccardo & Bizzozero) y Puccinia substriata Ellis & Bartholomew, de las cuales solo Puccinia cenchri se encontraba reportada en Pennisetum bambusiforme. Esta roya es un nuevo registro para la familia Poaceae en Colombia.

3. Puccinia humahuacensis J.C. Lindquist, Rev. Fac. Agron. Eva Perón 29: 38. 1953. Figura 1g-h

Uredinio de tipo Uredo, soros anfígenos, predominantemente hipófilos, dispersos, redondeados, de origen subepidermal, ruptura de la epidermis conspicua, pulverulentos, de color amarillo pálidos; uredosporas elipsoidales, de 22-28 x 20-28 μm; pared verrugosa, menor a 2,5 μm de grosor uniforme, de color amarillo-dorado; poros germinativos de 3-4 ecuatoriales.

Ciclo de vida. Macrocíclica.

Distribución geográfica. Argentina (^{Laundon, 1965}) y Colombia.

Material estudiado. Gomphrena cf. serrata L. (AMARANTHACEAE): NORTE DE SANTANDER, alrededor de las partidas a Bochalema, de la carretera Cúcuta-Pamplonita, 23 de septiembre de 2001, Pablo Buriticá, Mauricio Salazar Yepes, MMUNM-3362.

Comentarios. El espermogonio, el ecio y el telio no se encontraron en el material estudiado; según ^{Lindquist (1982)} presenta espermogonios de color miel, globosos con paráfisis salientes. Ecios anfígenos, agrupados, a veces ocupando toda la lámina foliar, cilíndricos, 1 mm de altura, 300-350 μm de diámetro, con peridio amarillo pálido, margen erosionado, células peridiales rectangulares vistas de perfil, membrana externa lisa, interna más gruesa y verrugosa-estriada; eciosporas elipsoidales, ovoides o por mutua presión, poligonales, de 18-24 x 14-20 μm; pared verrugosa, 1-1,5 μm de grosor, de color hialina. Telio semejante al uredinio, pero más oscuro, recubierto por la epidermis ampollada; teliosporas globosas, ampliamente elipsoides u obovoides, de 30-36 x 25-30 μm, redondeadas en el ápice, redondeadas o atenuadas hacia la base, no contraídas en el septo; pared lisa, de 3-3,5 μm de grosor lateral y de 4-5 μm grosor apical, poro germinativo en la célula distal apical y en la célula basal cerca al septo, de color marrón-castaño; mesosporas abundantes, globosas u obovoides, de 26-28 x 24-26 μm; pared gruesa; pedicelo de un largo igual al doble de la espora, de color hialino.

En Colombia ^{Buriticá, et al. (2014)} reportan 6 royas en la familia botánica Amaranthaceae entre las cuales no se encontraba reportada ninguna para Gomphrena, constituyéndose en un nuevo registro para la familia.

4. Puccinia improcera H.S. ^{Jackson & Holway, Mycologia 24(1): 145. 1932}. Figura Uredinio de tipo Uredo, soros hipófilos, solitarios, expuestos, pulverulentos, de color marrón-canela pálidos; uredosporas elipsoides, obovoides, de 20-25 x 17-20 μm; pared finamente equinulada menor a 2,5 μm de grosor uniforme, de color marrón-canela. Telio hipófilo, solitario, expuesto, pulverulento, de color marrón-canela oscuro; teliosporas elipsoides, oblongo-clavadas, de 22-35 x 15-20 μm, usualmente contraídas en el septo; pared lisa de menos de 2,5 μm grosor, de color amarillo pálido a amarillo-dorado; poro germinativo, célula distal apical y célula basal cerca al septo; pedicelo deciduo, de color hialino. Ciclo de vida. Macrocíclica.

Distribución geográfica. Brasil (^{Hennen, et al., 2005}) y Colombia.

Material estudiado. Baccharis sp. (ASTERACEAE): ANTIOQUIA, Jardín, vía a Andes, a la altura del resguardo indígena, 9 de junio de 2001, Pablo Buriticá, Mauricio Salazar Yepes, MMUNM-3394.

Comentarios. El espermogonio y el ecio no se encontraron en el material estudiado; según ^{Hennen, et al. (2005)} presenta espermogonios epífilos, de 95-110 μm de largo y de 90-100 μm de ancho, pocos, en manchas de color amarillo pálidas a hialinas, de globosas a elipsoides, con un fascículo de paráfisis, de 30-45 μm de largo. Ecio de tipo Caeoma, soros hipófilos, de 0,5-0,8 mm de diámetro, solitarios o agrupados de 2 a 4, opuesto al espermogonio, inmerso, tardíamente errumpente y pulverulento, de color blanquecino; eciosporas elipsoides de 22-30 x 18-24 μm; pared gruesa, moderadamente verrugosa.

En Colombia ^{Buriticá, et al. (2014)} reportan 16 royas sobre el género Baccharis, sin embargo, ninguna con las características morfológicas encontradas. La roya Puccinia improcera se constituye en un nuevo registro para el país.

5. Puccinia porphyretica H.S. ^{Jackson & Holway, Mycologia 24(1): 76. 1932}. Figura 2a-b

Figura 2 a-b. Puccinia porphyretica. a-b. Uredosporas. a. En vista mediana con poro ecuatorial (flecha). b. En vista superficial. c-f. Puccinia viatica. c-d. Uredosporas. c. En vista mediana con poros dispersos (flecha). d. En vista superficial. e-f. Teliosporas. e. En vista mediana. f. En vista superficial. g-h. Uromyces socius. g-h. Teliosporas. g. En vista mediana. h. En vista superficial 

Uredinio de tipo Uredo, soros hipófilos, solitarios o agrupados, redondeados, de origen subepidermal, ruptura de la epidermis conspicua, pulverulentos, de color amarillo-dorado a marrón pálido; uredosporas oblongas, elipsoides, de 27-35 x 25-30 μm; pared equinulada de 2,5-5 μm de grosor uniforme, de color amarillo-dorado a marrón-canela; poros germinativos 2 ecuatoriales.

Ciclo de vida. Desconocido.

Distribución geográfica. Bolivia, Perú (^{Jackson, 1932}) y Colombia.

Material estudiado. Lepechinia cf. conferta (Benth.) Epling. (LAMIACEAE): BOYACÁ, 9 km subiendo de Belén, vía Soatá, 1 de octubre de 2001, Pablo Buriticá, Mauricio Salazar Yepes, MMUNM-3401.

Comentarios. El espermogonio, el ecio y el telio no se encontraron en el material estudiado; según ^{Baxter (1953)}, presenta espermogonio y ecio desconocidos. Telio anfígeno, disperso, redondeado, pulverulento, de color marrón-chocolate, de 0,3-5 mm de diámetro; teliosporas comúnmente elipsoides o globosas, de 30-46 x 26-38 μm, redondeadas en la base y no constrictas en el septo; pared distintivamente laminada, de color marrón-castaño pálido a marrón-canela, en ocasiones castaño-canela oscuro, más pálido en los poros, fuertemente verrugosa, de 5-8 μm de grosor, engrosada en el ápice de 9-14 μm; poro germinativo apical y próximo al septo; pedicelo de hasta 130 μm de longitud, de color hialino.

En Colombia se reportan 12 royas sobre la familia botánica Lamiaceae (^{Buriticá, et al., 2014}), entre las cuales ninguna reportada sobre el género Lepechinia. La roya Puccinia porphyretica se constituye en un nuevo registro para el país.

6. Puccinia viatica J.F. Hennen & Cummins, Reports of the Tottori Mycological Institute 10: 177. 1973. Figura 2c-f

Uredinio de tipo Uredo, soros anfígenos, agrupados, redondeados, de origen subepi-dermal, ruptura de la epidermis conspicua, pulverulentos, de color amarillo pálidos; uredosporas elipsoides, obovoides, globosas, de 22-25 x 17-20 μm; pared densamente equinulada, menor a 2,5 μm de grosor uniforme, de color amarillo pálido; poros germinativos dispersos. Telio anfígeno, agrupado, redondeado, de origen subepidermal, ruptura de la epidermis conspicua, pulverulento, de color marrón-canela; teliosporas elipsoides, de 3743 x 25-28 μm; pared verrugosa, de 2,5-5 μm de grosor lateral y de 5-7,5 μm de grosor apical, de color marrón-canela; pedicelo de hasta 45 μm, de color hialino.

Ciclo de vida. Desconocido.

Distribución geográfica. México (^{Cummins, 1978}) y Colombia.

Material estudiado. Porophyllum ruderale (Jacq.) Cass. (ASTERACEAE): ANTIOQUIA, Santa Fe de Antioquia, en la vía Santa Fe de Antioquia-Puente de Occidente, 600 m s.n.m., 3 de septiembre de 2010, Mauricio Salazar Yepes y estudiantes del curso hongos fitoparásitos, MMUNM-3490.

Comentarios. En Colombia no había registros de royas sobre el género Porophyllum, siendo la roya Puccinia viatica un nuevo registro para el país.

7. Uromyces socius ^{Arthur & Holway, American Journal of Botany 5: 437. 1918}. = Nigredo socia (Arthur & Holway) Arthur, North American Flora 7(11): 756. 1926. Figura 2g-h

Eciosoros anfígenos, agrupados, redondeados, cupulados, de color amarillo-dorado; eciosporas elipsoides a subglobosas, de 30-43 x 25-33 μm; pared verrugosa, de 2,5-5(7,5) μm de grosor lateral y de 5-10(12,5) μm de grosor apical, de color hialina. Telio anfígeno, solitario, redondeado, de origen subepidermal, ruptura de la epidermis conspicua, pulverulento, de color marrón-canela oscuro; teliosporas ovaladas a elipsoides, de 37-50 x 17-25 μm; pared con estrías longitudinales, de 2,5-5 μm de grosor lateral y de 5-12,5 μm de grosor apical, de color amarillo-dorado; poro germinativo apical, con μmbo hialino; pedicelo deciduo.

Ciclo de vida. Macrocíclico.

Distribución geográfica. El Salvador (^{Arthur, 1918}), Guatemala (^{Carrion & Galvan, 1987}) México (^{León-Gallegos & Cummins, 1981}) y Colombia.

Material estudiado. Struthanthus sp. (LORANTHACEAE): CUNDINAMARCA, Bogotá, 28 millas desde Bogotá en la vía Bogotá-El Colegio, Salto del Tequendama, 1.830 m s.n.m., 13 de enero de 1976, Pablo Buriticá, Kent P. Dumont, James L. Luteyn, MMUNM-3511.

Comentarios. El espermogonio y el uredinio no se encontraron en el material estudiado; según ^{Perdomo-Sánchez & Piepenbring (2014)} no se encontró espermogonio. Uredinio anfígeno, subepidermal, agrupado en pequeñas manchas de color marrón-canela, de 1,5-2 mm de diámetro, pulverulento, ruptura de la epidermis conspicua; uredosporas elipsoides u obovoides, de (40)41-52(56) x (19)22-26(27) μm; pared equinulada, de 1-2 μm de grosor, de color marrón-canela pálido; pedicelo persistente, cilíndrico, de 30-45 x 7-8 μm, de pared delgada, de color hialino.

En Colombia han sido reportadas 3 royas sobre la familia Loranthaceae (^{Buriticá, et al., 2014}; ^{Barrera-Enriquez & Salazar-Yepes, 2019}), sin embargo, ninguna corresponde morfológicamente con la recolectada en el departamento de Cundinamarca. La roya Uromyces socius constituye en un nuevo registro para el país.

Discusión

Se registran nuevas especies de royas (Pucciniales) en el país pertenecientes a la familia Pucciniaceae, de las cuales seis son del género Puccinia y una de Uromyces, confirmándose como la familia del orden Pucciniales con mayor número de registros en Colombia. Se reportan tres nuevos géneros de hospedantes para Colombia parasitados con royas: Gomphrena (Amaranthaceae), Lepechinia (Lamiaceae) y Porophyllum (Asteraceae), recolectadas en los departamentos de Norte de Santander, Boyacá y Antioquia, respectivamente.

Conclusiones

Los nuevos registros de especies y hospedantes han permitido ampliar el conocimiento de la distribución geográfica de las royas en el país, los estados espóricos presentes y los hospedantes parasitados, con lo que se amplía el conocimiento sobre la biota de Pucciniales de Colombia.