INTRODUCCIÓN

A nivel global, se reportan más de 900 especies de flebotomíneos (Díptera: Psychodidade: Phlebotominae), de las cuales, cerca de 500 están asociadas al continente americano y alrededor de 90 se consideran vectores de la patología tropical multisistémica denominada leishmaniasis (^{Hoyos-López et al., 2013}; ^{Colla-Jacques, 2014}; ^{Contreras-Gutiérrez et al., 2014}; ^{Sandoval-Ramírez et al., 2020}). Para Colombia, se reportan 153 especies del género Lutzomyia (França, 1924), siendo 13 de importancia médica por su actividad vectorial (^{Bejarano, 2006}; ^{Contreras-Gutiérrez et al., 2014}; ^{Bejarano y Estrada, 2015}).

En Colombia, los estudios realizados sobre esta patología se limitan a brotes de la enfermedad donde se reportan la enfermedad y sus vectores en un rango intra -peri domiciliario, y no se muestra interés en la búsqueda de la entomofauna silvestre de los posibles flebotomíneos, asociados a las zonas subtropicales y tropicales. Factores como las actividades antropogénicas, ocasionan un cambio al medio natural de los flebotomíneos como vectores potenciales de esta patología, obligándolos a colonizar otros hábitats. Como resultado de esto se encuentra el aumento en su rango de distribución y el riesgo de infección ante una mayor exposición humano - flebotomíneos, respectivamente; razón por la cual las evaluaciones del impacto epidemiológico y entomológico de estas asociaciones, sustentados en la realización de inventarios de las diferentes especies en la región Caribe colombiana, son necesarias (^{Marceló et al., 2014}). Características biogeográficas como el clima, la altura, la humedad entre otras, son aspectos determinantes para la presencia de diferentes vectores de varias enfermedades tropicales, sin embargo, el componente entomológico de leishmaniasis ha sido poco estudiado para esta región (^{Bejarano et al., 2015}). Este conocimiento, es indispensable para una interpretación de su distribución y actualización de los listados de especies vectores, en búsqueda de una mayor compresión sobre la diversidad de estos insectos asociados a esta región.

El departamento de Córdoba, perteneciente a la región Caribe colombiana, cuenta con factores biogeográficos y antecedentes epidemiológicos de leishmaniasis cutánea y visceral que afectan a la población más vulnerable residente en esas zonas (^{Toro-Cantillo et al., 2017}). Razones que hacen óptima esta área para la presencia abundante y continúa de los vectores de esta patología, que están asociados a zonas templadas y tropicales, las cuales ocupan gran parte del territorio cordobés. Los estudios realizados en el departamento de Córdoba, están circunscritos a municipios y localidades con antecedentes epidemiológicos como son: Cerete, Chinú, Moñitos, Sahagún, San Andrés de Sotavento y Tierralta (^{Toro-Cantillo et al., 2017}; ^{Vivero et al., 2017}).

La elaboración de estudios ecológicos, con énfasis en el análisis de la diversidad como característica del ecosistema, apoya a los inventarios de fauna silvestre que a su vez aportan información relevante en el entendimiento de la zoonosis y se hacen necesarios para caracterizar estructuralmente a las comunidades vectoriales y los ecosistemas donde habitan. Estos aspectos requieren del conocimiento de la composición y estructura de la comunidad del género Lutzomyia en ecosistemas tanto naturales como fragmentados, donde la actividad humana interviene directamente en el ciclo de vida y es inminente la interacción parásito - vector -humano (^{Hoyos-López et al., 2016}). En este contexto, se hace imperioso examinar con regularidad la abundancia y la riqueza de los vectores en zonas activas para la zoonosis, y divulgar una información actualizada de su distribución geográfica que determine la comprensión de la ecología de estos dípteros, para dar una visión clara sobre el riesgo epidemiológico de la infección con dicha parasitosis (^{Vélez et al., 2017}) y que se desarrollen estrategias de control en el país (^{Amóra et al., 2009}; ^{Vivero-Gómez et al., 2013}; ^{Miranda et al., 2015}). El objetivo de este trabajo fue describir y estimar la diversidad del género Lutzomyia en 17 localidades pertenecientes a diez municipios registrados como zonas activas del departamento de Córdoba.

MATERIALES Y MÉTODOS

Fase de campo

El muestreo entomológico se realizo entre los meses mayo de 2015 y noviembre de 2016, en dos salidas de cuatro días para cada una de las 17 localidades de los diez municipios seleccionados. El muestreo fue enfocado hacia lugares propicios para el desarrollo de estados inmaduros, la potencial interacción humano - vector, rango de dispersión y distancia a las viviendas humanas (^{Alexander, 2000}; ^{Hoyos-López et al., 2013}). Para la recolección de adultos flebotomíneos, se emplearon tres trampas de luz blanca tipo CDC, instaladas a una altura de 1,30 m del suelo, desde las 18:00 a las 06:00 horas y una trampa Shannon desde las 18:00 a las 22:00 horas. Para un total de 48 horas de CDC y 16 horas de Shannon por municipio, con un esfuerzo de muestreo de 24 horas de CDC y ocho horas de Shannon por localidad. Los ejemplares se conservaron secos en viales Eppendorf de 1,5 ml, debidamente rotulados con los siguientes datos: localidad, coordenadas, altura, tipo de captura, fecha y el rango de hora. Luego, se transportaron al laboratorio para su posterior identificación taxonómica.

Tabla 1 Número de especímenes recolectados en las diferentes localidades, de cada municipio, perteneciente a cada zona del departamento de Córdoba - Colombia. 

Figura 1 Mapa del departamento de Córdoba, en el cual se indican las zonas en las que fueron agrupados los puntos de colecta. Elaboró: García-Leal, J. 

Figura 2 Curvas de distribución de abundancias de las especies de Lutzomyia en las zonas: Alto Sinú, Costera y de Sabana del departamento de Córdoba - Colombia. Lu. atroclavata (A), Lu. carpenteri (B), Lu. cayennensis (C), Lu. dubitans (D), Lu. dysponeta (E), Lu. evansi (F), Lu. gomezi (G), Lu. micropyga (H), Lu. panamensis (I), Lu. rangeliana (J), Lu. shannoni (K), Lu. trapidoi (L) y Lu. trinidadensis (M). 

Análisis estadísticos

La abundancia y la diversidad se evaluaron mediante el método de rarefacción, propuesto por Chao y Jost (2012), el cual evalúa la completitud de los muestreos por cobertura de muestra. Este análisis se llevó a cabo con el programa en línea iNEXT (^{Hsieh et al., 2016}). También, se relacionaron el número de especímenes, las especies encontradas e identificadas por localidad de acuerdo a las zonas en las que se divide el territorio cordobés en el programa libre R (versión 3.6.1). Para la composición del género Lutzomyia se midió la abundancia y riqueza del género Lutzomyia. La composición se midió mediante rango abundancia en logaritmo base diez usando el programa libre R (versión 3.6.1).

Para estimar la diversidad del género Lutzomyia, se utilizó los índices de Shannon y el inverso de Simpson y los perfiles de diversidad a (Alfa), los cuales se obtuvieron a partir de los órdenes de diversidad (^{Moreno, 2001}; ^{Jost, 2007}; Jost et al., 2010; Moreno et al., 2011) Análisis que estarán bajo los parámetros expuestos por Jost (2007) (^{Jost, 2007}; Chordá, 2014; ^{Olarte-Quiñonez et al., 2016})Para analizar la estructura de la comunidad del género Lutzomyia se estimó los perfiles de diversidades ß (Beta) (^{Jost, 2007}). También, se realizó el análisis de disimilaridad, basado en el índice de disimilitud de Morisita-Horn, (^{Magurran, 1988}). Todos los anteriores análisis se realizaron con el paquete "vegan" (^{Oksanen et al., 2020}) en el programa libre R (versión 3.6.1).

Figura 3 Curva de completitud para las tres zonas, donde se recolectaron las diferentes especies del género Lutzomyia, mediante el método Chao y Jost (2012). 

Figura 4 Perfiles de diversidad alfa (α) por zona biogeográfica (a); perfiles de diversidad beta (β) al comparar zonas geográficas (b), donde se recolectaron las diferentes especies del género Lutzomyia en el departamento del Córdoba - Colombia. 

RESULTADOS

Se registraron un total de 1695 individuos pertenecientes al género Lutzomyia, representado en un total de 13 especies. Las especies más abundantes respecto al total son Lutzomyia evansi (Núñez-Tovar, 1924) con un 30,44 % y Lutzomyia gomezi (Nitzulescu, 1931) con el 29,62 %, seguidas de Lutzomyia cayennensis (Floch y Abonnenc, 1941) con 17,76 %, Lutzomyia panamensis (Shannon, 1926) con 10,03 %, Lutzomyia trinidadensis (Newstead, 1922) con 4,60 %, Lutzomyia micropyga (Mangabeira, 1942) con 1,83 %, Lutzomyia dubitans (Sherlock, 1962) con 1,65 %, Lutzomyia shannoni (Dyar, 1929) con 1,59 %, Lutzomyia dysponeta (Fairchild y Hertig, 1952) con 1,00 %, Lutzomyia rangeliana (Ortíz, 1952) con 0,94 %, Lutzomyia atroclavata (Knab, 1913) con 0,35 %, Lutzomyia carpenteri (Fairchild y Hertig, 1953) con 0,12 %. Además, se reporta un nuevo registro para el territorio cordobés, Lutzomyia trapidoi (Fairchild y Hertig, 1952) con 0,06 % de abundancia respecto al total.

La curva de distribución de abundancia mostró que las zonas estudiadas no comparten una especie en común en términos de abundancia. La especie se distribuye con mayor abundancia en las tres zonas es Lu. cayennensis y la que se distribuye con menor abundancia es Lu. atroclavata. Para la zona del Alto Sinú, la especie con mayor distribución de abundancia es Lu. gomezi, seguida de Lu. panamensis y por último Lu. atroclavata. En la zona Costera, la especie con mayor distribución de abundancia es Lu. evansi, seguida de Lu. cayennensis, siendo Lu. gomezi y Lu. panamensis las menos representativas. Finalmente, para la zona de Sabana Lu. cayennensis es la especie con mayor distribución de abundancia, seguida de Lu. gomezi; mientras que las especies que presentan la menor abundancia son Lu. rangeliana, Lu. atroclavata y Lu. trapidoi, siendo esta última registrada solamente en esta zona (Fig. 2).

La completitud del muestreo, mediante el método Chao y Jost (2012), en términos generales, fue representativa para las tres zonas en estudio con el 99 %, siendo la zona Costera la más representativa con un 100 %, seguida del Alto Sinú con el 99,89 % y con un 98,77 % de completitud del muestreo se encuentra Sabana, resultados que apoyan un buen esfuerzo de muestreo y una buena recolección de datos, donde también se detalla un bajo número de especies con 13, con un número total de individuos recolectados de 1695 (Fig. 3).

Los perfiles de diversidad a mostraron que, en 0D la zona que presentó mayor riqueza de especies fue la zona del Alto Sinú con un total de 12 especies efectivas, seguida de la zona de Costera con diez, y por último la zona de Sabana con ocho especies efectivas. En 1D, se observa que el Alto Sinú es la zona con mayor cantidad de especies comunes con 4,94, seguida de Sabana con un total de 3,19 y por último Costera con 2,78, es decir, la zona del Alto Sinú es 1,75 y 2,16 más diversa que Sabana y Costera, respectivamente. Para finalizar en 2D se muestra en orden descendente la cantidad de especies abundantes: Alto Sinú con 3,56, Sabana con 2,77 y Costera con 1,85 de especies efectivas (Fig. 4a). Los perfiles de diversidad ß, mostraron que las zonas que registran una mayor diversidad 0D son la zona de Sabana y del Alto Sinú con 1,3 especies efectivas, es decir, en estas dos zonas se encuentran la totalidad de especies reportadas para este trabajo, dando un valor elevado en cuanto a recambio de especies; seguido de la zona de Costera y de Sabana con 1,22 especies efectivas, y por último, con 1,09 de especies efectivas están la zona del Alto Sinú y Costera, resultados que documentan la presencia de dos comunidades (Fig. 4b). El análisis de disimilaridad, por abundancia de especies, mediante el índice de Morisita- Horn, registra la presencia de dos comunidades de Lutzomyia spp. con valores entre el 80 - 90 %, asimismo las especies pertenecientes a la zona Costera muestra una diferencia del 85 % respecto a las demás zonas. En cambio, las zonas del Alto Sinú y de Sabana, evidencian sólo una disimilitud del 20 % debido a que Sabana es un subconjunto de Alto Sinú, aunque presenta a Lu. trapidoi como especie exclusiva.

DISCUSIÓN

En este estudio se registran 12 de las 18 especies reportadas en los estudios realizados por ^{Bejarano (2015)} y ^{Vivero et al. (2017)} para el género Lutzomyia, aportando un nuevo registro para el departamento de Córdoba con Lu. trapidoi que aumenta a 19 el número total de especies del género para esta zona del país. Las 13 especies reportadas en este estudio tienen antecedentes como potenciales vectores de leishmaniasis para el departamento de Córdoba (^{Hoyos-López et al., 2013}), siendo la más abundante Lu. evansi, que es el principal vector para la región Caribe (^{Feliciangeli et al., 1999}; ^{Bejarano et al., 2002}). Esta especie posee actividad antropofílica y se reporta como vector de Leishmania infantum (Nicolle, 1908). Para las américas es reconocido como el segundo vector del agente etiológico de leishmaniasis visceral, seguido de Lu. longipalpis (Lutz y Neiva, 1912) (^{MPS, 2010}), la cual no se registró en este estudio, aunque sí se encuentra reportada para el territorio cordobés (^{Bejarano, 2006}; ^{Bejarano y Estrada, 2015}). Lu. gomezi es la siguiente especie en abundancia, la cual también posee actividad antropofílica y se ha reportado como vector de Leishmania panamensis (Lainson y Shaw, 1972), Leishmania braziliensis (Vianna, 1911) y Leishmania colombiensis (Kreutzer, 1991) (^{Bejarano, 2006}; ^{Sandoval et al., 2006}; ^{Vivero et al., 2017}; ^{Rebollar-Téllez y Moo-Llanes, 2020}; ^{Sandoval- Ramírez et al., 2020}) considerados agentes etiológicos de leishmaniasis cutánea y mucocutánea.

La zona geográfica con mayor abundancia y riqueza de Lutzomyia es la zona del Alto Sinú, debido a que allí se presentan relictos del levantamiento de los Andes, en la cordillera occidental, con predominancia de bosque húmedo tropical (Bh-T), conformando Montelibano, Puerto Libertador y Tierralta junto a algunos municipios del departamento de Antioquia, los asentamientos del Parque Nacional Natural de Paramillo (^{Neira y Neusa, 2016}). La zona Costera limita con el mar Caribe, es la siguiente zona geográfica en abundancia y riqueza de Lutzomyia, donde el municipio de Tuchín junto con San Andrés de Sotavento son focos epidemiológicos para leishmaniasis visceral y cutánea. La zona que presenta menor abundancia y riqueza es la Sabana, la cual está conformada para este estudio por los municipios de Sahagún y Planeta Rica, los cuales están ubicados en la llanura del Caribe en frontera con el departamento de Sucre, que en conjunto con Bolívar y Córdoba conforman una zona biogeográfica denominada Los Montes de María que son foco epidemiológico para leishmaniasis visceral (^{Cochero et al., 2007}; ^{Toro-Cantillo et al., 2017}).

La localidad más abundante es Calle Larga, ubicada en San Andrés de Sotavento, ubicado la zona Costera, este municipio es foco de infección, donde el 90 % de su población es indígena, y desde 1995 a 2015 fue el municipio número uno en el departamento de Córdoba con más de 170 casos reportados para leishmaniasis visceral (^{Sánchez et al., 2020}). La localidad con mayor riqueza de flebotomíneos es Zaino, perteneciente al municipio de Valencia (zona del Alto Sinú), resultado que concuerda con ^{Vivero et al. (2017)}, ya que estos autores concluyen que Valencia y Tierralta son municipios que albergan un gran número de especies de flebotomíneos.

En este estudio se muestran los primeros reportes de flebotomíneos en localidades como Los Córdobitas y Galilea, Arenoso y Centro Alegre, que pertenecen a los municipios de Los Córdobas y Planeta Rica, donde, por su posición geográfica limitando con áreas del departamento de Antioquia, puede convertirse en una zona de acceso para potenciales vectores y, por ende, un aumento en el riesgo de infección con algún tipo de leishmaniasis en estos municipios poco estudiados (^{Hoyos-López et al., 2013}). En este estudio, se registra por primera vez la presencia de Lu. cayennensis para la localidad de Los Córdobitas; Lu. gomezi para las localidades de Arenoso y Centro Alegre, cuyas hembras se caracterizan por tener un hábito antropofílico y hallarse infectada naturalmente con Le. panamensis y Le. braziliensis (^{Bejarano, 2006}); y para Galilea se presentan: Lu. cayennensis, Lu. dubitans, Lu. evansi y Lu. rangeliana, siendo estas dos últimas especies antropofílicas. Por un lado, Lu. evansi se encuentra infectada con Le. infantum, Leishmania mexicana (Biagi 1953) y Leishmania amazonensis (Lainson y Shaw, 1972) y, por otro lado, Lu. rangeliana se encuentra infectada con Le. braziliensis (^{Bejarano, 2006}; ^{Rebollar-Téllez y Moo-Llanes, 2020}; ^{Sandoval-Ramírez et al., 2020}).

La zona con mayor riqueza especifica ⁰D es el Alto Sinú con 12 especies de las 13 reportadas en este estudio, lo que indica que los relictos de la cordillera occidental, la oferta alimenticia que ofrece la presencia de un bosque húmedo tropical (Bh-T) y su altitud, influyen en términos de mayor riqueza específica, en comparación a la zona Costera que se encuentra alrededor de 50 m. s. n. m. o menos. El exponencial de la entropía del índice de Shannon (¹D), muestra que la mayor diversidad la posee la zona Alto Sinú, seguida de la zona Sabana, siendo la menos diversa la zona Costera. Asimismo, el inverso del índice de Simpson (²D) registra el mismo patrón, indicando que zonas con altitudes más bajas son menos diversas. Esta tendencia coincide con patrones de distribución de especie a través de un gradiente altitudinal, donde el incremento de la diversidad aumenta con respecto a la altitud, particularmente en ecosistemas de montaña que presentan picos altos de diversidad en alturas intermedias (^{Jost, 2006}; ^{Jost, 2007}; ^{Moreno et al., 2011}; ^{Carrero, 2013}).

En este estudio, las zonas con mayores valores en los diferentes órdenes de diversidad (⁰D, ¹D y ²D), dejan ver la presencia de dos comunidades claramente marcadas: una asociada a alturas sobre el nivel del mar, por debajo de 50 m. s. n. m., como lo es la zona Costera, y otra que agrupa las zonas del Alto Sinú y de Sabana, donde predomina el bosque húmedo tropical (Bh-T) y parte de la llanura del Caribe pertenecientes al territorio cordobés, respectivamente. Las diferencias que demarcan las dos comunidades se basan en la ubicación geográfica de las zonas, donde la abundancia y riqueza de las especies se ven alteradas (^{Maciel-Mata et al., 2015}). En este estudio se denota una zona que está delimitada por el mar y otras dos zonas asociadas a la llanura del Caribe, la cual ocupa la mayor parte del territorio cordobés y otorgan mayor disponibilidad de recurso y nicho, lo que posiblemente potencializa este grupo de insectos hematófagos. Además, la estima de la diversidad del género Lutzomyia spp. para el departamento de Córdoba, donde las especies reportadas en este trabajo, muestran la necesidad de realizar más estudios donde se reflejen las interacciones entre especies, microhábitats y su asociación con las coberturas vegetales de esta zona del Caribe colombiano.

CONCLUSIONES

Se estimó la diversidad del género Lutzomyia spp., para el departamento de Córdoba, donde las especies de flebotomíneos en las zonas Alto Sinú, Costera y Sabana presentan dos especies dominantes con una diferenciada composición de especies en estas tres áreas. Se observa una variación en las diferencias climáticas, geográficas y ecológicas, siendo el bosque húmedo tropical del Alto Sinú, representativamente más diverso y relacionado con especies implicadas en la transmisión de leishmaniasis cutánea como son Lu. gomezi y Lu. panamensis. En este sentido, la zona Costera presenta una alta distribución geográfica a Lu. evansi, con alta abundancia en esta zona endémica para la leishmaniasis visceral.

Se incrementa el numero de especies reportadas para el departamento de Córdoba con un nuevo aporte en la zona de Sabana de Lu. trapidoi que reportó baja abundancia, lo que hace imperioso aumentar el rango de estudio a los 22 municipios restantes, cubriendo zonas inexploradas por nuestro trabajo como son: complejos cenagosos, zonas peri-urbanas, relictos de bosque seco, zonas con potencial ecoturístico, cultivos de palma y zonas adyacentes a minería para entender en un contexto amplio, los patrones de composición de la comunidad de flebotomíneos y los alcances en la transmisión de leishmania en futuros focos en el departamento de Córdoba.