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INTRODUCCIÓN
Una de las especies de plantas acuáticas que se ha convertido en una potencial amenaza alrededor del mundo es Hydrocharis laevigata (Humb. & Bonpl. ex Willd.), Byng & Christenh., la cual presenta diferentes nombres comunes de acuerdo con su distribución geográfica, como "sponge plant" (CDPR c2013),"trébol de agua" (Ramírez y Cano 2011) y "amazon frogbit" (Howard et al. 2016); su propagación está asociada a su creciente empleo en la industria de especies ornamentales y de acuarios, lo que puede desencadenar un impacto negativo en aspectos económicos, sociales e incluso por pérdida de biodiversidad (Padilla y Williams 2004, Urrutia et al. 2017, Pérez y Seewald 2019).
Esta macrófita flotante ha sido objeto de estudio en múltiples investigaciones debido a que presenta características de interés como una rápida propagación, un rápido crecimiento y un uso potencial como forraje (Aponte et al. 2013), asimismo, es considerada una gran fitorremediadora para el tratamiento de aguas servidas (Valderrama 1996, Arán et al. 2017) y como captadora de carbono (Aponte 2016).
Esta revisión realiza un compendio de la literatura descriptiva y experimental de Hydrocharis laevigata que consideramos servirá como guía para futuras investigaciones sobre esta especie.
MATERIALES Y MÉTODOS
El presente trabajo considera información de artículos científicos de bases de datos como Jstor, Scopus, Science-Direct, Scielo y Redalyc; del buscador Google Académico que incluye tesis de licenciatura, maestrías y doctorados, y de sitios web oficiales de biodiversidad como el Missouri Botanical Garden (www.missouribotanicalgarden.org/), GBIF (www.gbif.org/) y CABI (www.cabi.org/) para extraer datos asociados a Hydrocharis laevigata. Cabe mencionar que la información seleccionada proviene de organizaciones reconocidas que recopilan datos relevantes de naturaleza académica o científica. Se recogieron datos que comprenden el periodo de 1983 a 2021; la búsqueda de información se hizo considerando palabras claves como: Limnobium laevigatum, Hydromistria, Hydrocharis laevigata, Hydrocharitaceae, "trébol de agua", "spongeplant" y "amazon frogbit".
RESULTADOS
Taxonomía y nomenclatura de Hydrocharis laevigata Hydrocharis laevigata (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Byng & Christenh. es una angiosperma perteneciente a la familia Hydrocharitaceae. Esta familia está comprendida en su mayoría por especies de ambientes acuáticos tropicales o subtropicales (Cook y Urmi-König 1983). La especie presenta por basiónimo a Salvinia laevigata Humb. & Bonpl. ex Willd, presentando semejanzas con los géneros Limnobium e Hydromystria, pero diferenciándose por la morfología floral, específicamente en el perianto, androceo y fruto (Díaz-Miranda et al. 1981). Debido a estas semejanzas, Hunziker (1982) describió la especie con el nombre de Hydromystria laevigata (Willd.) A.T. Hunziker; tras una revisión posterior de la especie y debido a sus similitudes morfológicas con Limnobium spongia (Bosc) Steudel, Hydromystria laevigata fue incluida en el género Limnobium, bajo el nombre Limnobium laevigatum (Cook y Urmi-König 1983). Investigaciones posteriores (Cook y Urmi-Konig 1983, Tanaka et al. 1997, Les et al. 2006, Von Mering y Kadereit 2010) concluyeron que Limnobium debe ser incluido en el género Hydrocharis debido a las similitudes morfológicas presentes entre ambos. Trabajos recientes como el de Bernardini y Lucchese (2018), confirmaron una estrecha relación entre ambos géneros, sugiriendo que se encuentran relacionados filogenéticamente y están en un clado más grande que incluye todos los géneros de la familia Hydrocharitaceae. Así, actualmente la especie tiene como nombre Hydrocharis laevigata (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Byng & Christenh. (Martínez-Sagarra et al. 2021).
La base de datos Tropicos del Missouri Botanical Garden (tropicos.org) nos permite conocer los nombres no reconocidos y sinónimos de H. laevigata. Para esta especie el nombre de Limnobium laevigatum (Humb. & Bonpl. ex Willd.) C.V. Morton se reconoce como ilegítimo; algunos de sus sinónimos son Hydrocharella echinospora Spruce ex Benth. & Hook. f., nombre reconocido como inválido, Hydrocharis stolonifera (G. Mey.) Kuntze, Hydromys-tria laevigata (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Hunz. nombre legítimo, e Hydromystria laevigata (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Díaz-Mir. & Philcox, nombre ilegítimo, de un total de catorce sinonimias.
Morfología y anatomía
La especie presenta tallos estoloníferos y erectos con raíces fasciculadas en los nudos, las raíces principales miden 2 mm de diámetro y hasta 30 cm de largo aproximadamente, mientras que las raíces menores pueden medir 1 mm de diámetro y con poca frecuencia miden más de 10 cm de longitud; sus hojas miden 20-50 mm x 8-40 mm, de forma circular o elíptica, con un ápice que varía en forma desde obtuso a acuminado y con una base reniforme, con estípulas de hasta 22 mm de largo; peciolos de las hojas aéreas que miden de 26 a 270 mm de largo y los peciolos de las hojas flotantes miden de 5 a 85 mm de longitud (Cook y Urmi-König 1983, Lourenço y Bove 2017, Del Corro et al. 2019). Es monoica y presenta inflorescencias unisexuales, caracterizándose por tener flores pequeñas y blancas (Boettcher 2007, Iturbide 2008). Asimismo, Cook y Urmi-König (1983) y Lowden (1992) indican que la parte floral masculina está formada por espatas, una bráctea inferior que mide de 5-24 mm de largo y de 6-13 mm de ancho, una bráctea superior de 9-30 mm de largo y de 8-20 mm de ancho, pueden contener hasta once flores y tener un pedúnculo que mide hasta 25 mm de longitud; con sépalos elípticos, con 1-2 pétalos que varían en forma de lineales a lanceolados o lobulados, con seis estambres (con poca frecuencia hasta nueve) dispuestos en dos o tres verticilos trímeros, y el polen mide entre 21 y 37 um de diámetro; mientras que la parte floral femenina está formada por espatas con brácteas que miden hasta 24 mm de longitud, puede presentar hasta tres flores, un pedúnculo de 2 mm de largo o ausente, un pedicelo que mide hasta 40 mm de longitud en antesis haciéndose más largo en fruto, los sépalos son elípticos, los pétalos por lo general están ausentes pero pueden ser hasta tres, pocos estigmas (un poco menos bífida), carpelos abiertos con un ovario elíptico loculado con 3-6 placentas parietales, un fruto que varía en forma de elipsoidal a obovoidal que puede contener hasta 100 semillas y mide entre 1,7 y 5 mm de diámetro, y las semillas pueden medir en longitud de 0,8 a 1,2 mm, de ancho 0,6 a 0,8 mm y el tricoma mide de 0,1 a 0,2 mm de longitud.
Esta especie tiene una alta plasticidad morfológica, por ejemplo, se ha reportado que sus poblaciones poseen variantes florales las cuales presentan un menor número de piezas y tamaños más reducidos en las regiones australes, de manera coincidente, aquellas poblaciones de distribución más sureña presentan un mayor número de cromosomas cuyo número diploide varía de 26 a 30 (Lowden 1992).
Reproducción
Esta especie presenta reproducción sexual y asexual. La reproducción sexual se genera por medio de la polinización y producción de semillas. Presenta flores masculinas y femeninas en la misma planta (monoica), donde el polen de las flores masculinas poliniza las flores femeninas (Acevedo-Rodríguez y Strong 2005). Las flores se abren preferiblemente en condiciones de baja radiación solar (Boettcher 2007). El mecanismo de polinización más efectivo en H. laevigata es la entomofilia y la polinización superficial, esta última hace referencia a la dispersión del polen en la superficie del agua hasta alcanzar los estigmas de la flor femenina (Lowden 1992). Luego de la polinización, el pedicelo de las flores femeninas se dobla hacia abajo, donde se desarrolla el fruto sumergido en el agua, este presenta entre 4 y 13 mm de longitud y entre 2 y 5 mm de diámetro, y al romperse libera una masa mucilaginosa que contiene hasta 100 semillas (Cook y Urmi-Köng 1983). Las semillas, generan pequeñas plántulas flotantes similares a las "Lentejas de agua" (Lemna spp.) con un diámetro entre 0,2 y 2 cm, las cuales se dispersan fácilmente con la corriente del agua, mediante el viento, o son transportadas por aves acuáticas, botes o incluso se adhieren a las plantas del "Jacinto de agua" (Eichhornia crassipes (Mart.) Solms) (Anderson c2011).
H. laevigata también puede reproducirse vegetativamente por medio de la reproducción asexual o clonal. Presenta estolones, de los cuales surgen nuevas copias de la planta llamados rametos, y el conjunto de los rametos provenientes de una misma semilla o planta madre, se llama geneto (Aponte y Pacherres 2013); al fragmentarse los estolones, se forman nuevos individuos (Boettcher 2007). Estas rosetas flotantes, se pueden desprender fácilmente debido a la corriente de agua, permitiendo una rápida colonización. El incremento de su biomasa se ve favorecida en la época de mayor temperatura y horas de foto-iluminación, cubriendo grandes áreas acuáticas (Boettcher 2007, Anderson c2011).
Distribución nativa
Lowden (1992) establece la distribución nativa de H. laevigata en áreas tropicales y subtropicales desde el sur de Norteamérica a Sudamérica (corotipo neotropical). Esta especie se puede ver en Norteamérica: México, en América Insular: Antigua y Barbuda, Cuba, República Dominicana, Guadalupe, Martinique, Montserrat, St. Lucía, Trinidad y Tobago, y Puerto Rico; en Centroamérica: Guatemala, El Salvador, Nicaragua, Costa Rica y Panamá; y en Sudamérica: Colombia, Venezuela, Guyana Francesa, Guyana, Surinam, Ecuador, Perú, Brasil, Paraguay, Uruguay y Argentina (BFG 2015, Lourenço y Bove 2017, USDA-ARS c2016).
En condiciones naturales, H. laevigata habita ecosistemas de agua dulce como lagos, manantiales, represas, pantanos y canales (Bonilla-Barbosa y Santamaría 2010, USDA 2013); de acuerdo con Cook y Urmi-Koning (1983) la especie tiene preferencia por climas húmedos, puede encontrarse en regiones con altitudes elevadas y está asociada a zonas con clima de estepa y lluvias.
En la actualidad, se desconoce el estado de conservación de H. laevigata a nivel mundial (IUCN c2019), sin embargo, la especie se encuentra protegida dentro del Área Natural Protegida Refugio de Vida Silvestre Los Pantanos de Villa (Lima, Perú), perteneciente a sitios Ramsar (Convención de Humedales de Importancia Internacional: https://www.ramsar.org/).
Relaciones ecológicas con otras especies
Además de formar densas comunidades, H. laevigata puede formar asociaciones con otras especies de plantas acuáticas flotantes como Azollafiliculoides Lam., Lemna gibba L., S. auriculata Aubl. y Salvinia minima Baker (Wijninga et al. 1989, Milne et al. 2007). También, forma parte de la dieta de especies como la "polla de agua negra" (Gallinula chloropus galeata Linnaeus, 1758), "el cisne cuelline-gro" (Cygnus melancoryphus Lichtenstein, 1818) (Beltzer et al. 1991, Corti y Schlatter 2002), el "pato cariblanco" (Anas bahamensis Linnaeus, 1758) (Rodríguez-Villamil y Alvarez-Moya 2020) y de artrópodos como el saltamontes Paulinia acuminata De Geer, 1773 (Carbonell et al. 2006).
Milne et al. (2007) evaluaron la interacción entre H. laevigata y otras especies acuáticas flotantes, demostrando que H. laevigata es competitiva en presencia de Salvinia auriculata Aubl. y produce una biomasa final menor en presencia de Pistia stratiotes L., Lemna minor (L.) Griff y Salvinia minima.
Invasividad
En las últimas décadas, la introducción y comercialización de H. laevigata ha ido aumentando en respuesta a la creciente demanda para la jardinería acuática y acuariofilia; esta especie ofrece beneficios en aspectos de ámbito paisajístico y actúa como un purificador de acuarios (Kadono 2004). Esto, ha tenido como consecuencia su expansión en áreas de América del Norte (Gaimari y O'Donnell 2009), en Australia Occidental (Del Corro et al. 2019) y Japón (Kadono 2004); se presume que su forma de invasión puede ocurrir mediante la liberación accidental o voluntaria de sus propágulos (Del Corro et al. 2019); del mismo modo, en Sudamérica se ha evidenciado su comercialización en mercados públicos cercanos a su zona de distribución (Fig. 1).
Figura 1 Hydrocharis laevigata comercializada en un mercado de Lima (“Sarita Colonia”; Chorrillos, Lima - Perú, mayo 2014). a. H. laevigata siendo co mercializada junto a Eichhornia crassipes. b. Acerca miento de un ejemplar de H. laevigata.
Existen muchas investigaciones sobre la introducción de H. laevigata en países de varios continentes, siendo registrada como una especie potencialmente invasora en Estados Unidos, España, Australia, Reino Unido, Hungría, Rusia, Suecia, Bélgica, Indonesia, Japón, Taiwán, Zimbabwe, Perú, Chile y Zambia (Cook y Urmi-Konig 1983, Brako y Zarucchi 1993, San Martín y Boetscher 2003, Kadono 2004, Gaimari y O'Donnell 2009, Ramírez y Cano 2011, Howard et al. 2016, CABI 2019, Del Corro et al. 2019, GBIF c2020, Martínez-Sagarra et al. 2021).
En Norteamérica, el comportamiento invasor de H. laevigata ha sido evidente en el estado de California (Estados Unidos) (Anderson c2011), siendo catalogada como una especie invasora en el año 2012 bajo el proyecto de ley 1540 de los Estados Unidos clasificándose como hierba nociva calificación "A"; esto permite utilizar métodos de erradicación y contención cuando es hallada (Buchanan 2012, Perryman 2013).
En el año 1981, Hunziker (1981) localizó por primera vez a H. laevigata en la provincia de Córdoba (Argentina). Posteriormente, se muestra una ampliación hacia la provincia de la Pampa, cuyo ingreso pudo haber sido facilitado por el lavado de la maquinaria vial que transita en los alrededores (Muiño 2016). Un reporte posterior indicó la extensión de la especie hacia la provincia del río Negro y Neuquén (Zuloaga et al. 2008, Pérez y Sewald 2019), a pesar de que el clima de estas zonas es árido mesotermal, seco y con intervalos de helada, la especie ha mostrado ser capaz de resistir estas variables climáticas y proliferar (Conti 1998). A pesar de que la información sobre H. laevigata en otros países de Sudamérica, como por ejemplo Chile, es escasa, esta especie está clasificada como de "alto riesgo" (Urrutia et al. 2017).
La invasividad de H. laevigata ha sido reportada también en la península Ibérica (España), apareciendo en el río Manzanares (provincia de Madrid) como especie naturalizada, aunque no se excluye la posibilidad de encontrar nuevas poblaciones, ya que algunos puntos del río no eran accesibles (Del Corro et al. 2019); un último reporte, indica su presencia en el arroyo Martín Gonzalo en la provincia de Córdoba, un hallazgo novedoso perteneciente a la flora andaluza (Martínez-Sagarra et al. 2021).
El primer registro de H. laevigata en África fue en el año 2005, pero es hasta el 2009 que se logró certificar su identificación; a lo largo de los años esta especie se ha establecido por lo menos en dos cuerpos de agua en Harare, Zimbabwe y en el río Zambezi. Esto demuestra que H. lae-vigata es una especie potencialmente invasora en aguas continentales fuera de su zona natural de distribución, por ello resulta necesario cartografiar y detectar la distribución actual de esta especie (Howard et al. 2016).
Las plantas acuáticas invasoras son reconocidas por causar gran pérdida de biodiversidad, modificar el ecosistema donde se establecen y provocar homogeneización biótica (McKinney y Lockwood 1999, Vilà et al. 2011), especialmente en ambientes límnicos (Ricciardi y MacIsaac 2011). Urrutia et al. (2017) mencionan que dentro de los impactos más comunes que ocasiona H. laevigata está la variación en las condiciones fisicoquímicas del agua, la reducción de actividades recreativas y la obstrucción del crecimiento de otras especies florísticas. Su concentración puede llegar a ser de hasta 2500 plantas/m2 (CABI 2019), bloqueando el acceso a vías navegables y de las aves acuáticas, generando una reducción en los niveles de oxígeno, impidiendo el ingreso de luz y alterando los procesos químicos del ciclo de carbono y el ciclado de nutrientes (DiTomaso C2010, García Murillo et al. 2010, APHIS C2013).
Prevención y Control
Debido al alto grado de invasividad que H. laevigata puede presentar, se han tomado medidas para su prevención como la implementación de programas de monitoreo; mientras que para su control se han aplicado métodos manuales, métodos mecánicos como la extracción con maquinaria pesada, y métodos químicos utilizando el dibromuro de diquat con glifosato como herbicida (Anderson c2011, CDPR c2013, Ta et al. 2017); cabe resaltar que hasta la fecha el estado de California (Estados Unidos) ha implementado los métodos mencionados, pero aún existen pocos datos de la eficiencia del glifosato sobre H. laevigata (CDPR c2013). Willis et al. (2018) probaron herbicidas a nivel de laboratorio para el control de H. laevigata, indicando que el uso de 280 gramos de imazamox ha-1 (con surfactante de aceite de semilla metilado al 1 %) es lo suficientemente potente para ser empleado en todas las etapas del crecimiento de la especie, y que la aplicación de 70 gr de penoxsulam ha-1 es una alternativa para el control del crecimiento de su plántula y roseta.
Condiciones de cultivo y productividad
Se han realizado distintas investigaciones con el objetivo de maximizar la propagación de H. laevigata y aumentar su productividad en sistemas controlados (Aponte y Pacherres 2013, Aponte 2016, Campos-Cuellar y Aponte 2020, Troncoso-Gómez y Aponte 2020). En todas las investigaciones se evaluó el desarrollo de H. laevigata cuantificando parámetros de crecimiento como la biomasa, área ocupada, tamaño de las raíces, producción de hojas (incluyendo muertas y cloróticas) y tasa de crecimiento relativo.
Los elementos clave para su propagación incluyen en mayor proporción nitratos con respecto al amonio; asimismo la especie crece mejor en condiciones medias de fósforo (18,11 %), potasio (4,9 %), calcio (33,45 %), nitrógeno (19,6 %), magnesio (7,91 %) y azufre (15,61 %); y en menor proporción hierro (0,11 %), manganeso (0,04 %), zinc (0,04 %), cobre (0,01 %), boro (0,22 %) y mobdileno (0,01 %) (proporciones basadas en el trabajo de Aponte y Pacherres 2013). Aponte y Pacherres (2013) evaluaron su crecimiento en cinco concentraciones de nutrientes (0X, 12,5X, 25X, 50X y 100X) y encontraron que valores altos (50X y 100X) generan toxicidad y muerte en H. laevigata, mientras que, la menor concentración (0X) generó una deficiencia de clorofila en las hojas desarrollando clorosis. Además, una reciente investigación puso en evidencia que bajos valores de la proporción NO3 -:NH4+ generan la muerte de esta planta, mientras que altos valores favorecen su crecimiento (Campos-Cuellar y Aponte 2020).
Las condiciones lumínicas que requiere el trébol de agua fueron evaluadas por Aponte (2016), mostrando que la producción de biomasa aumenta a mayor cantidad de luz (tratamiento con un promedio de 142,6 umol/m2/seg) y cuando la planta se encontró en bajas condiciones lumínicas (promedio de 11,21 umol/m2/seg) hubo mayor clorosis y menor productividad. Con respecto a las condiciones de salinidad, H. laevigata tuvo un mayor crecimiento en una concentración de 1454 ± 145 ppm, la cual corresponde al menor nivel de sales evaluado por Troncoso-Gómez y Aponte (2020); en la misma investigación se evaluó la influencia de la aireación, evidenciando que el trébol de agua tuvo un mayor desarrollo en los tratamientos sin aireación, pudiéndose deber a que estas condiciones se asemejan más al hábitat de esta hidrófita flotante.
Aplicaciones y potenciales usos de la especie
En contraste con sus características de invasividad, numerosos trabajos de investigación han demostrado el gran potencial de H. laevigata como especie fitorremediadora (Valderrama 1996, Chang et al. 2016, Olkhovych et al. 2016, Carhuaricra 2019, Sudiarto et al. 2019, Bao et al. 2020); la especie logra remover hasta el 80 % de la materia orgánica reduciendo la demanda química de oxígeno (DQO) (Murillo-Castillo et al. 2012), además, su acción de filtro biológico mediante sus raíces permite la retención de metales pesados como el cromo (Hernández y Rincón 2014, Arán et al. 2017, Fernández San Juan et al. 2018, Martino et al. 2019). Con el propósito de probar su eficiencia durante la biorremediación de sedimentos de ríos urbanos contaminados con alto contenido de nutrientes, humus, materia orgánica y metales pesados (Sun et al. 2015). La planta logró eliminar un 99 % de nitratos y sulfatos del sedimento, mostrando que se puede integrar en una moderna tecnología alternativa in situ (He y Angenent 2006, Mohan et al. 2010, Kabutey et al. 2020).
Por otro lado, H. laevigata ha sido utilizada para la generación de corriente eléctrica en celdas de combustible microbiano de sedimentos de plantas (siglas en inglés: PSMFC) y debido a sus reconocidas características, la especie ha servido de inspiración para la fabricación de un nanogenerador que puede producir una potencia eléctrica de 248,57 / 107,38 mW m -2 bajo 1-sol / 0-sol utilizando el proceso de transpiración de la planta para generar electricidad y producir agua dulce en lagos, ríos y estanques (Dao et al. 2020).
Existen investigaciones asociadas a plantas acuáticas como materia prima para la alimentación de organismos acuáticos y ganadería (Juday 1943, Reid Jr 2004, Jafari 2010, Mwale y Gwaze 2013, Sonta et al. 2019). Corti y Schatteler (2002) descubrieron que esta especie puede presentar un 16 % de contenido proteico en peso seco en condiciones naturales, y Aponte et al. (2013) obtuvieron valores proteicos elevados (26 % - 30 %) y un bajo contenido de fibras (7 %) en peso seco. Todo ello nos indica que la especie tiene un alto potencial como forraje, aunque aún son necesarios mayores estudios sobre digestibilidad, palatabilidad y producción que permitan evaluar el costo/beneficio de esta aplicación. El "trébol de agua" puede producir una media de 1,28 T/ha/año de proteínas, siendo mayor a la producción de otras especies como Justicia americana (L.) Vahl., Sagittaria latifolia Willd. y Nymphoides aquatica (Walt.) Kuntze, entre otras (Aponte 2017). Por otro lado, H. laevigata presenta una productividad media de 1,79 T/ha/año de carbono, obteniendo un valor similar a sistemas agro-forestales destinados a la captura de carbono (Soto-Pinto et al. 2001, Aponte 2017).
CONCLUSIONES
Esta revisión bibliográfica comprende características de historia taxonómica, morfológicas, reproductivas, aspectos de historia natural, distribución y extensión, invasivi-dad y los métodos de control propuestos debido a las amenazas que trae consigo. También se ha recopilado información sobre los distintos beneficios ambientales y económicos que genera, presentando referencias sobre las condiciones de cultivo óptimas para potenciar su crecimiento y desarrollo. Resaltamos que la comprensión de la historia de vida de H. laevigata generará un mayor entendimiento en los rasgos de distribución y su invasividad, así como el planteamiento de mejores estrategias para su contención y aprovechamiento. Estudios futuros deberán enfocarse en su control en aquellos ambientes donde se ha identificado como especie problemática. Asimismo, el estudio de aspectos relacionados con su propagación en sistemas controlados será valioso, con la finalidad de beneficiarnos de la especie sin incurrir en potenciales invasiones futuras.
