Introducción

En la producción avícola, el alimento es la herramienta adecuada para lograr un adecuado crecimiento y desarrollo del animal, así como la obtención de productos nutracéuticos e higiénicamente seguros desde el punto de vista de la salud pública, lo cual es posible determinar con la evaluación de los parámetros sanguíneos (homeostasis) que permite conocer el estado fisiológico del animal y permiten hacer un seguimiento para estimar el comportamiento nutricional del animal indicando las condiciones del metabolismo del cuerpo, los cuales permiten evaluar el funcionamiento de órganos como el hígado, riñón, corazón, músculos, entre otros con relación a la ración suministrada y orientar sobre una dieta adecuadamente balanceada^3,7. El sistema avícola latinoamericano, se ha desarrollado como una industria de ensamblaje con una fuerte dependencia de materias primas externas como el maíz, sorgo y soya, para la elaboración de alimentos balanceados, caracterizando estas dietas por sus altos costos de inversión en la adquisición de las materias primas importadas y la utilización de alta tecnología, afectando considerablemente, el proceso productivo de las explotaciones avícolas ²⁵. Existe un amplio rango de especies arbóreas y arbustivas útiles para la alimentación animal, tanto de rumiantes como de monogástricos para diferentes propósitos productivos ^10,14,17,22. En las zonas tropicales, es necesario buscar alternativas sostenibles de producción forrajera que se adapten al ecosistema, que requieran mínimas labores culturales, con características perennes, buena palatabilidad, alta producción de biomasa, excelente valor nutricional y que puedan asociarse a sistemas de producción para mejorar las condiciones medioambientales y además sean útiles para otros fines productivos ⁵. La incorporación de nuevas fuentes de proteína vegetal en la formulación de dietas para aves de engorde, contribuye al logro de una industria avícola sostenible. No obstante, este paso debe ser precedido por la combinación de estudios biológicos y económicos que indiquen el nivel de máxima eficiencia ^15,20.

Por lo anteriormente mencionado, el objetivo de este estudio fue evaluar el efecto de 3 niveles dietéticos de la Harina de Botón de Oro (HBO) sobre la química sanguínea de las aves previas al sacrificio, medida a través de las concentraciones plasmáticas de varios parámetros (glucosa, colesterol, triglicéridos, proteínas totales, albúmina plasmática, alanina amino transferasa, ácido úrico, nitrógeno ureico y globulina), como una expresión fisiológica de los pollos de engorde durante la fase de finalización.

Materiales y métodos

Animales de studio

Un total de 300 pollos de engorde de un día de edad de la línea comercial Cobb avian, obtenidos de una casa comercial fueron utilizados para el estudio. Los pollos fueron alojados dentro de un galpón experimental, con piso de cemento y con cama de cascarilla de arroz, lateralmente abierto con cortina manual y control del medio ambiente. Durante las primeras 2 semanas, los animales consumieron ad libitum un alimento comercial “iniciador”; posteriormente las aves a los 16 días de edad, se distribuyeron en jaulas metabólicas, con un periodo de 7 días de adaptación y 21 días de fase experimental, con suministro de agua y alimento a voluntad.

Los animales experimentales fueron alimentados con preiniciador (dieta basal balanceada comercial) hasta los 21 días de edad. Las dietas se formularon teniendo en cuenta los requerimientos nutricionales de pollos de engorde en atención a la 9° edición del Consejo Nacional de Investigación, estableciéndose así dietas específicas para la fase de crecimiento (0 a 21 días) y finalización (22 a 44 días). Los tratamientos consistieron en una dieta control y tres dietas con adición de harina de HBO (Tabla 1). El promedio de proteina en las dietas experimentales fue de 20,86%, muy similar a la dieta control (21%). La dificultad para estandarizar la proteína en las dietas experimentales al valor del control, es consecuencia del porcentaje establecido de HBO en las dietas experimentales.

Tabla 1 Dietas experimentales elaboradas sobre 100 kg para los pollos de engorde durante 30 días. 

Resultados

Los resultados hallados en el presente ensayo se pueden apreciar en la tabla 2. En la misma se expresan las medias y error estándar de cada variable estudiada, destacándose que en parámetros como G, C, AST, ALT, BUN, PT, AP y GP no se hallaron diferencias estadísticas significativas entre los diferentes tratamientos y con el control (p>0,05). Sin embargo, los valores sanguíneos para TGC y AU se destacaron por presentar diferencias significativas (p<0,05) entre ellos, al adicionar HBO al 15%, notándose un incremento cercano a los 20 mg/dl en los TGC.

Se observó que los niveles séricos de G fueron mayores en los tratamientos que recibieron concentraciones de HBO del 10 y 15%. Las concentraciones séricas de PT, AP y GP, no fueron afectadas por los niveles de inclusión de la HBO en este estudio, pero se observó que, para el caso de la AP, los resultados de los tratamientos T1, T2 y T3, fueron ligeramente menores al control.

La evaluación de las enzimas hepáticas ALT y AST, no se vieron afectadas por los tratamientos incluidos, presentando valores muy similares entre ellos; este mismo comportamiento se presento con los niveles de BUN.

Tabla 2 Parámetros sanguíneos en pollos de engorde alimentados con distintas dietas adicionadas con harina de Botón de Oro (HBO). 

Letras distintas indicant significativas (p<0.05). HBO: Harina de Botón de Oro

Discusión

La glucosa representa el azúcar más importante de los carbohidratos en los vertebrados, circula vía sanguínea y es empleado como fuente energética ²¹. Los almidones presentes en el maíz constituyen la fuente principal de glucosa sanguínea circulante ¹⁹. Los niveles de la glucosa sanguínea en aves son más altos que en mamíferos, cerca de 200-400 mg/dl ⁸, registrados sin periodo de ayuno.

En atención a este rango, las aves de los cuatro tratamientos evaluados en este estudio presentaron concentraciones de G menores a lo considerado por Díaz et al., 2014 ⁶ y Galvez et al., 2009 ⁸. En este estudio, en donde los experimentos correspondientes a los grupos T2 y T3 (Tabla 1) arrojaron valores de 165 y 160 mg/dl, respectivamente, con valores ligeramente superiores al de los grupos T0 y T1, (Tabla 1) resultados que concuerdan especialmente para los resultados de los tratamientos T2 y T3, con

el estudio de Holguín et al, 2009 ¹² quienes reportan valores de 163 mg/dl. Lo anterior contrasta con lo hallado por Fernández et al, 2014 7 quienes reportaron rangos superiores a 200 mg/dl de G en pollos parrilleros alimentados con dieta basal y dieta adicionada con harina de chía. El estudio de Miranda et al., 2007 ¹⁵ reportan rangos similares a los de Fernández et al., 2014 ⁷ en pollos alimentados con grano de fríjol bayo a la tercera semana de vida (200-260 mg/dl).

La diferencia de estos resultados con los encontrados en este estudio, posiblemente es debido a la edad de muestreo de los ejemplares, ya que en este ensayo, se realizó a los 43 días de edad y tambien al periodo de ayuno de 8 horas a la que se sometieron los ejemplares experimentales antes del muestreo. Resultado similar lo reportan Café et al., 2012 ² con valores de G promedio de 254,18 mg/dl, en pollos de engorde con condiciones controladas de temperatura y humedad. El trabajo realizado por Osorio et al., 2016 ¹⁹ indican valores de acuerdo con el sexo para hembras de 350,72 ± 68,37 y machos 415 ± 40,52 mg/dl. Esta determinación se realizó a la cuarta semana de edad, lo cual podría ser una de las razónes de registros tan elevados. Corredor y Rodríguez (2017) ³ encontraron valores promedio de 300,78 mg/dl, en pollos suplementados con 10% de Gliricidia sepium, valores superiores a nuestro hallazgo, en el que podría haber influido las condiciones climáticas de la región de estudio, con temperaturas ambientales superiores a los 30 °C.

Los niveles relativamente bajos de G obtenidos en las aves de este estudio, pudo estar influenciado por varias razones como el ayuno al que fueron sometidas las aves antes de la toma de las muestras, los efectos directos que puedieron ocasionar las dietas utilizadas en este estudio sobre esta variable, edad de los ejemplares y sexo. Con respecto a las dietas utilizadas, los tratamientos con niveles de sustitución de HBO al 10 y 15%, tuvieron los niveles de glucosa más elevados, probablemente por el mayor aporte de carbohidratos.

Con respecto al efecto de la HBO sobre el C, se encontró que los valores reportados en los diferentes tratamientos no marcaron diferencia entre sí (p>0,05), sin embargo el T3 presentó el valor más alto sin sobrepasar el rango de referencia 100-200 mg/ dl, siendo similar a lo encontrado por Holguín et al., 2009 ¹² con 130-152 mg/dl, pero contrario con lo observado por Alkhaf et al, 2010 1; Fernández et al., 2014 7 y Nunes et al., 2018 ¹⁸ quienes presentaron valores inferiores de C (128.1, 131 y 129 mg/dl respectivamente), aunque en el trabajo de Alkhaf et al., 2010 ¹ el nivel de C disminuyó significativamente con el uso de probióticos (119,0 mg/dl), pero manteniéndose en el rango de referencia. Resultado similar se encontró en el trabajo de Toghyani et al., 2015 ²⁴ quienes también reportaron valores bajos, que oscilaron entre 96-116 mg/ dl, con el uso de probióticos y prebióticos. En este mismo sentido Café et al., 2012 ² reportaron promedio de C en 100,72 mg/dl, en condiciones controladas. De nuestros resultados y la literatura consultada podemos inferir que la inclusión de HBO no modifica el metabolismo hepático de esteroides en el ave.

Para los TGC, el resultado arrojó valores más elevados en T2 y T3 siendo estadísticamente significativo (p<0,05), pero sin estar alejados del rango normal de este parámetro, que para aves es de 40-120 mg/dl ¹⁸. Los resultados fueron similares al hallazgo de Gheisari y Kholeghipour, 2006 ⁹ que promedio 79,5 mg/dl en aves alimentadas con concentrado comercial, pero diferente a lo descrito por Holguín et al., 2009 ¹² quienes encontraron valores superiores TGC a 120 mg/dl en aves que fueron sometidas a estrés físico y suministro de hepatoprotectores con acción lipotrópica y coleretico-colagoga, aspectos que seguramente influyeron en sus resultados.

Toghyani et al., 2015 24 encontraron valores que oscilaron entre 49-57 mg/dl, más bajos que los reportados acá para T2 y T3, con el uso de probióticos y prebióticos, sin encontrar diferencias significativas entre ellos (p>0,05). Estos resultados son aproximados a los de Nunes et al., 2018 18 que promediaron 45,39 ± 18,3 mg/dl, con dieta balanceada. Café et a.l, 2012 2 encontraron valores relativamente bajos de este parámetro, que promedio 32,23 mg/dl, pero en condiciones controladas de temperatura, humedad relativa y dieta balanceda, que seguramente respaldan la diferencia. Los resultados encontrados respecto a los TGC en este estudio, pueden inferir que las aves no tuvieron afectación del metabolismo lipídico. Sin embargo el hecho de que los valores más altos coincidan con los niveles de sustitución mas elevada de HBO en la dieta, sugiere que estos porcentajes de sustitución, pudieran estar afectando el resultado encontrado. De otro lado, niveles mas elevados de TGC en ejemplares experimentales correspondientes a los tratamientos T1 a T3, podrían implicar un mayor aporte energético de la dieta, para satisfacer las necesidades crecientes de estos ejemplares.

Con relación a los valores de PT, no se encontró diferencias significativas (p>0,05), dentro de los tratamientos de este estudio, ya que, para las aves de 45 días, la media general fue de 3,4 g/dl, que se ubica dentro del rango considerado como normal (3-5 g/dl), de acuerdo con Miranda et al., 2007 ¹⁵ y Nunes et al., 2018 ¹⁸ de 3,56 ± 0,34 g/dl, pero un poco inferior a los resultados de Alkhaf et al., 2010 ¹ de 4,19 g/dl para pollos de 42 días, en condiciones de temperatura y aire controlado.

Teniendo en cuenta lo anterior, los valores obtenidos en los tratamientos de este estudio, concuerdan con lo encontrado por Fernández et al., 2014 ⁷; Holguín et al., 2009 ¹² y Gheisari y Kholeghipour, 2010 ⁹ quienes reportan resultados que se distribuyeron entre valores de 3,0-4,7 g/dl, pero superiores a los de Café et al., 2012² que promediaron 2,65 g/dl, bajo condiciones antes mencionadas. Los resultados para las PT de este estudio, pueden indicar que las aves a quienes se sustituyó parte de la proteína de la dieta con HBO, tuvieron un aporte adecuado de este nutriente.

Lo mismo se puede afirmar para los valores de AP y GP de este reporte, que se ubicaron dentro del rango conocido para este parámetro de 1,08-1,6 g/dl para AP y 2-2,9 g/dl para GP ⁸. Los valores de AP encontrados en este estudio en los tratamientos T1 a T3, fueron equivalentes a los reportados por Holguín et al., 2009¹² con niveles de 1,5 g/dl y Nunes et al., 2018 ¹⁸ de 1,56 ± 0,14 g/dl, aunque para AP los valores para los tratamientos T1 a T3 resultaron más bajos que el control, pero no significativos, dado que el contenido de AP resultó ser ligeramente más elevado en T0 (1,9 g/dl), cercano al valor reportado por Alkhaf et al., 2010 ¹ que fue de 1,703 g/dl, Toghyani et al., 2015 ²⁴ que oscilaron entre 1,58-1,82 g/dl y Café et al., 2012 ² de 1,58 g/dl. Rodríguez et al., 2017 ²³ encontraron diferencias significativas en la concentración de AP al compararlo con el control, al adicionar en la dieta 30% de ensilaje de visceras de pescado que mejoró el aporte energético y protéico, situación dietaria que no es comparable con las usadas en este estudio. Por lo anterior se infiere que las concentraciones de AP, se conservaron dentro del rango considerado normal, lo cual sugiere que la HBO en los niveles de sustitución estudiados, no afectaron la síntesis de esta proteína a nivel hepático.

En cuanto a GP, los valores encontrados fueron aproximados a los hallados por Nunes et al., 2018 ¹⁸ que promediaron 2 ± 0,26 g/dl y ligeramente inferiores con lo reportado por Fernández et al., 2014 7 y Holguín et al., 2009 12 quienes obtuvieron valores entre 2,2-2,7 g/dl, pero superiores al hallazgo de Café et al., 2012 ² que fue de 1,07 g/dl.

Sin embargo, los tratamientos T2 y T3, que tuvieron adición de HBO, los niveles de GP se ubicaron en el rango de referencia en aves ^8,18. Harper (1975) citado por Ukonu et al., 2018 ₍₂₆₎ indica que el aumento GP es una señal de infección o inflamación en el hígado, por lo que se infiere que las dietas de prueba no promovieron ningún tipo de infección o Inflamación en las aves del estudio.

La determinación de AU y BUN se realizan para evaluar la función renal de los animales; el AU es el principal producto del metabolismo del nitrógeno en las aves, constituyendo alrededor del 60 a 80% del total de nitrógeno excretado en la orina, por lo cual concentraciones AU superiores a 15 mg/dl sugieren alteración de la función renal ²³. Los valores séricos de AU mostraron que la dieta T3 presenta valores similares (p>0,05) a los de T2, pero a su vez el T3 presentó significativamente valores más altos (p<0,05) que los de T1 y T0, lo cual es concomitante con el hecho de ser el T3 la dieta que incluyó el mayor porcentaje de HBO. Este hallazgo es concordante con el reportado por Café et al., 2012 ² de 2,22 mg/dl y Nunes et al., 2018 ¹⁸ de 2,36 ± 1,01 mg/dl. En forma similar a lo mencionado para los TGC, las dietas con mayores sustituciones de HBO mostraron los mayores valores de esta variable, lo cual infiere que al consumir las aves un mayor porcentaje de proteína, se incrementa la excreción de AU. Una mayor excreción de AU podría extrapolarse a una mayor digestibilidad de la proteína suministrada con la HBO, que además coincide con el porcentaje creciente de sustitución.

La concentración de BUN está influenciada por la ingestión de proteínas, la excreción renal y el estado del hígado quien es responsable de su síntesis ¹¹. Como las aves son uricotélicas, pequeñas cantidades de urea están en plasma ¹⁶. No se encontró diferencias significativas (p>0,05) en los valores medios de BUN en los animales evaluados, los cuales estuvieron en el rango considerado normal para aves no carnívoras (0-5 mg/dl) ¹⁸.

Se ha observado que los contenidos séricos de BUN y AU dependen tanto de la calidad como de la cantidad de proteínas suministradas en la dieta ²⁶. Por lo tanto, las similitudes de los valores reportados de AU y BUN entre los tratamientos, indican que la inclusión de HBO en las dietas no afectó el contenido de proteína de las raciones, ni su utilización por parte de las aves. Por el contrario, de acuerdo con el hallazgo en el caso del AU, este presentó un ligero incremento, especialmente en T2 y T3, como se discutió anteriormente.

La función hepática puede evaluarse mediante la determinación de enzimas como la ALT y la AST. La media referencial para la concentración plasmática de ALT en pollos de engorde es de 25 UI/L, teniendo como rango normal 9,50-37,2 UI/L5, ¹⁸. En relacion a este, todas las aves de los cuatro tratamientos evaluados presentaron valores que se ubicaron en este rango, significando esto que la dieta experimental hasta en 15% de inclusion de HBO para pollos de engorde, no ocasiona lesiones en el tejido hepático. Estos resultados concuerdan con los encontrados por Yepes y Quintero, 2017²⁷ quienes estudiaron la influencia del Gliricidia sepium en la dieta (7%), en los niveles de ALT y AST. La ALT fluctuo entre 16,14 y 17,22 UI/L, sin encontrar diferencias significativas. Rodríguez et al., 2017²³ encontraron diferencias significativas en la concentración de ALT al adicionar en la dieta 30% de ensilaje de visceras de pescado que mejoró el aporte energético y proteico, pero no para las concentraciones de AST. Café et al., 2012² reportaron valores más altos de ALT que los de este estudio que promediaron 22,5 UI/L, en condiciones controladas y dentro de la media referencial. Nunes et al., 2018 ¹⁸ encontraron valores de ALT de 9,26± 4,39 UI/L en condiciones ambientales controladas.

Los niveles de AST no presentaron diferencias significativas entre los tratamientos, donde la media estuvo entre el promedio establecido como normal, 275 UI/L según lo reportado por Moreira et al., 2010¹⁶. Sin embargo, resultaron ser más bajos que los encontrados por Yepes y Quintero, 2017²⁷ en cuyo estudio los valores fluctuaron entre 446,86-502,3 UI/L, con el uso del Gliricidia sepium y evaluados a los 42 días de edad y un poco más cercanos al reporte de Nunes et al., 2018(18) de 343,5 ± 117,5 UI/L, en experimento con 800 ejemplares. De nuestros resultados se puede inferir que, dado que no se encontraron diferencias significativas entre los tratamientos, las aves no presentaron disturbios hepáticos o musculares, que pudieran ser atribuidos las dietas suministradas.

Conclusiones

Las raciones de finalización de pollos de engorde con harina de Botón de Oro hasta en un 15% incluida en este estudio, no presentaron efecto adverso sobre los parámetros de química sanguínea. Por el contrario, variables como TGC y AU, presentaron cambios significativos respecto a sus controles, no así las otras variables estudiadas. Lo anterior implica que es viable utilizar la HBO, como sustituto parcial de la proteína dietaria en pollos de engorde, en las proporciones utilizadas en este estudio, sin que esto implique modificaciones negativas sobre el patrón fisiológico, valorado a través de la química sanguínea.