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Introducción
La abeja melífera (Apis mellifera L.) tiene un rol importante en la polinización de plantas silvestres y cultivos destinados para el consumo humano (Hristov et al., 2020), se estima que las abejas polinizan el 87,5% de las plantas (Ollerton et al., 2011). Del mismo modo, las abejas proporcionan miel, polen, pan de abeja y jalea real para la alimentación y la salud humana (Korošec & Bertoncelj, 2020; Nainu et al., 2021; Bakour et al., 2022). La producción de miel tuvo un crecimiento constante antes de la pandemia por COVID-19 (Attia et al., 2022) y, actualmente, se tienen 94 millones de colmenas registradas en el mundo, donde China es el mayor productor de miel a nivel mundial con 448 mil toneladas FAO/STAT (2022).
El aumento de temperatura en verano, la reducción de precipitaciones (Vercelli et al., 2021; Zhang et al., 2022) y la pérdida del hábitat natural (Naug, 2009; Branchiccela et al., 2019) reducen la diversidad y la cantidad de polen disponible para las abejas. Asimismo, la floración no es constante durante todo el año (DeGrandi-Hoffman et al., 2018) y existen especies florales cuyo polen tiene bajo aporte proteico (Höcherl et al., 2012; Pasquale et al., 2013, 2016; DeGrandi- Hoffman et al., 2021). Adicionalmente, la limitación del traslado de colmenas a zonas geográficas con mayor cantidad y diversidad de floración imposibilita maximizar la producción de miel y suministrar una buena calidad de polen, como ocurrió por la emergencia sanitaria de COVID- 19 (Attia et al., 2022). Todo lo anterior contribuye al déficit nutricional de las abejas, el cual conlleva a un menor desarrollo de sus glándulas hipofaríngeas (Pasquale et al., 2016; Ahmad, Khan, Khan & Li, 2021), una menor expresión de vitelogenina (Pasquale et al., 2016), una menor longevidad de las abejas (Wang et al., 2014; Pasquale et al., 2016; Yang et al., 2017), una reducción de la población de la colonia (Mattila & Otis, 2006), un menor desempeño productivo (Ullah et al., 2021) y una mayor susceptibilidad a patógenos (Piou et al., 2018; Negri et al., 2019).
Ante este escenario, se han evaluado diversas dietas artificiales en varios países (figura 1), con la finalidad de cubrir los requerimientos nutricionales de las abejas. Diferenciándose entre estas, los suplementos proteicos (Mortensen et al., 2019) que se utilizan cuando hay ingreso de polen a la colmena cubren parcialmente los requerimientos nutricionales y los sustitutos proteicos, empleados cuando no hay fuente de polen (Noordyke & Ellis, 2021), deben cubrir los requerimientos nutricionales (De Groot, 1953) de las abejas en su totalidad. Asimismo, se han elaborado dietas artificiales con un ingrediente proteico (Sereia et al., 2010; Manning, 2016) y con una mezcla de ingredientes (Lima et al., 2017; Paiva et al., 2019; Tawfik et al., 2020; Ahmad, Khan, Khan, Ghramh et al., 2021; Ullah et al., 2021). Las dietas que mezclan insumos tienden a cubrir de manera más eficiente los requerimientos de proteína, aminoácidos y otros nutrientes, por ello, se han estudiado diversos insumos con distintos niveles de inclusión para formular dietas artificiales. No obstante, Sereia et al. (2010), Ahmad, Khan, Khan, Ghramh et al. (2021), Canché-Collí et al. (2021), Tawfik et al. (2020) y Ullah et al. (2021) no reportaron el aporte de proteína y Li et al. (2012) y Moreira et al. (2021) no reportaron aminoácidos en las dietas.
En cuanto a dietas comerciales, se han reportado niveles de proteína desde 14,7% hasta 48,5% (Manning, 2016; Mortensen et al., 2019; Ricigliano et al., 2022) y pocos estudios han reportado los niveles de aminoácidos (Manning, 2016; Ricigliano et al., 2022). De igual manera, escasos trabajos se realizaron en condiciones de crianza comercial (Mortensen et al., 2019; Ahmad, Khan, Khan, Ghramh et al., 2021).
El objetivo del presente trabajo se enfocó en emplear un suplemento proteico comercial, el cual se formuló considerando el aporte de aminoácidos para aumentar la postura y la población de colonias de abejas comerciales ubicadas en paisajes poliflorales, lo cual impacta positivamente en la rentabilidad de las colmenas y la economía de los apicultores, además, favorece los efectos positivos de las abejas en el medioambiente y la salud humana. Según la revisión realizada, nuestro estudio es el primer reporte peruano de dietas artificiales comerciales en la base de datos Scopus. Asimismo, es el tercero a nivel mundial que considera el aporte de aminoácidos.
Materiales y métodos
Ubicación
El presente estudio se realizó durante febrero y abril (verano-otoño) del 2021 en el apiario “Abejas del Norte”, ubicado en el centro poblado Menocucho del distrito de Laredo, a una altura de 764 m s.n.m., bajo condiciones climáticas de la costa peruana durante las estaciones verano- otoño (tabla 1) y en paisaje polifloral con aporte de néctar y polen (tabla 2). Según el historial del apiario, los apicultores tenían 29 años de experiencia y la floración presente era suficiente para el crecimiento y el mantenimiento de las colmenas, mas no para la producción de miel, por lo que los apicultores hacían trashumancia.
Animales estudio
Se escogieron 16 colonias de abejas (Apis mellifera) de un total de 60 colonias comerciales instaladas en el paisaje polifloral, sin signos de enfermedad, las cuales se mantuvieron en colmenas Langstroth estándar. Se cambiaron reinas hijas de línea Mama Ocllo® de un año de edad por reinas carniolas vírgenes de la línea genética Mama Ocllo® después de siete días de orfandad, destruyendo las cúpulas reales que se formaron en ese periodo. Dichas colonias se distribuyeron en dos tratamientos (T0 y T1) de ocho colonias, las cuales fueron uniformizadas según población, panales con cría (sellada y no sellada) y panales de miel. Ambos tratamientos recibieron un litro de jarabe de azúcar (1 kg de azúcar/1 kg de agua), en alimentador de plástico dentro de cada colmena, como estimulante cada catorce días y dos tiras de Wangs® con 40 mg de tau-fluvalinato por cada tira, como preventivo contra varroasis. La diferencia entre tratamientos fue que T0 no recibió suplemento proteico (Prosise®) y T1 sí lo recibió.
Alimentación
El suplemento proteico semisólido Prosise® se formuló combinando diferentes insumos (levadura de cerveza, proteína aislada de soya, suero de leche, polen polifloral, probióticos, premezcla de vitaminas y minerales y jarabe de azúcar) con el programa Space Animal Nutrition v. 1.5 para alcanzar un 23% de proteína cruda (tabla 3). El alimento se suministró a razón de 200 g/colonia cada 14 días (figura 3).
Estimación de la población de abejas nodrizas
La población media de abejas melíferas se midió por el número de panales cubiertos con abejas. La población de abejas melíferas adultas se estimó cada 22 días (figura 2) a las 10 a. m., midiendo el número total de panales completamente cubiertos por abejas. Por inspección visual, se consideró que un panal completamente cubierto de cada lado tenía 2430 abejas según Delaplane et al. (2013).
Estimación de la postura
La postura de la reina se midió cada 22 días a las 10 a. m., por el número de panales con celdas abiertas (de huevo a larva) y selladas (de pupa a adulto) y estos panales con cría se cuantificaron cada 22 días (figura 2).
Análisis estadístico
El área de cría de obreras selladas y la población de abejas melíferas se compararon entre los tratamientos. Los resultados se calcularon como (media ± error estándar) por el software R Studio (versión 2022.02.0) y la diferencia significativa se estimó usando la prueba t de Student entre dos grupos independientes.
Resultados
Los factores climatológicos en el periodo de nuestro estudio se encontraron dentro de lo aceptable, sin embargo, el cambio de estación (verano-otoño) que es acompañado con menos horas de luz pudo acentuar los efectos de la pasta proteica. Del mismo modo, anteriormente se describió que el aumento de la humedad relativa puede reducir el pecoreo de las abejas (Clarke & Robert, 2018), lo cual pudo tener un efecto aditivo al del suplemento proteico. Respecto a la floración presente en el área de estudio, esta fue suficiente para el mantenimiento y el desarrollo de las colmenas, pero no para la cosecha de miel o polen.
Estimación de la población de abejas nodrizas
En la figura 4 se evidencia que la población de colonias de abejas comerciales alojadas en paisaje polifloral difirió estadísticamente en los días 22 y 44 del estudio (p = 0,0017 y p = 0,0044), entre el grupo al que se le suministró suplemento proteico (16402,5 ± 1000,86 y 15795,0 ± 649,44) y el grupo control (11542,5 ± 761,54 y 11846,25 ± 967,38).
Fuente: Elaboración propia
Figura 4. Efecto de suplemento proteico sobre la población de abejas en paisaje polifloral (febrero-abril). Notas aclaratorias: Los datos con letras diferentes indican una diferencia estadística significativa (p < 0,05) por la prueba t de Student, donde T0: jarabe de azúcar y T1: jarabe de azúcar + suplemento proteico (200 g/15 días).
Estimación de la postura
En la figura 3 se muestra que en los días 22 y 44 del estudio, el uso del suplemento proteico aumentó significativamente (p = 0,0213 y p = 0,0075) el número de panales con postura (5,75 ± 0,25 y 6,13 ± 0,23) en colonias de abejas comerciales alojadas en paisaje polifloral, respecto a las colonias que no fueron suplementadas (4,88 ± 0,23 y 5,13 ± 0,23).
Discusión
El nivel de proteína en la dieta está relacionado directamente con el tamaño de las glándulas hipofaríngeas de las abejas nodrizas (Omar et al., 2017; Camilli et al., 2021), dado que dichas glándulas se encargan de producir jalea real para alimentar a la reina y las larvas (Ahmad, Khan, Khan & Li, 2021), por lo que es posible que esto haya incrementado tanto la postura de la reina como el nivel de proteína en hemolinfa (De Jong et al., 2009) de las abejas obreras, algo que está estrechamente relacionado con el tiempo de vida (Manning, 2016). Así, lo anterior puede explicar el incremento en población y panales con cría.
Fuente: Elaboración propia
Figura 3. Efecto de suplemento proteico sobre la postura en paisaje polifloral (febrero - abril) Notas aclaratorias: Los datos con letras diferentes indican una diferencia estadística significativa (p < 0,05) por la prueba t de Student, donde T0: jarabe de azúcar y T1: jarabe de azúcar + suplemento proteico (200 g/15 días).
Nuestros resultados concuerdan con Ricigliano et al. (2022), quienes compararon el aporte de proteína y aminoácidos esenciales (AAE) de diversas dietas comerciales y demostraron que el aporte de aminoácidos es más importante que el aporte proteico. El porcentaje de leucina de la dieta evaluada en nuestro estudio representa el 15,87% de los AAE totales, cumpliendo con lo descrito por Ricigliano et al. (2022), donde se estableció que la leucina debe representar el 16% del total de AAE presentes en la dieta.
Además, Tawfik et al. (2020) reportaron que un suplemento a base de levadura de cerveza, soya, suero de leche y polen de palmera incrementó (p < 0,05) el área de cría (557,73 cm./colonia) y la población (8779,17 abejas/colonia) de la colonia. De igual modo, Ricigliano et al. (2022) compararon seis dietas artificiales y obtuvieron una mayor población (6,40 panales/colonia) de abejas con las dietas que contenían polen en su formulación. En cuanto a pruebas en colonias comerciales, Ahmad, Khan, Khan, Ghramh et al. (2021) evaluaron diversas dietas artificiales, las cuales aumentaron significativamente (p < 0,05) el área de cría (227,29 cm./colonia) y la población (14,54 panales poblados/colonia) respecto al control (sin dieta artificial) y reportaron mejores resultados con la fórmula compuesta por soya, levadura de cerveza, azúcar en polvo, leche desnatada, polen y jarabe de azúcar. En contraste, Mortensen et al. (2019) reportaron que no existió diferencia estadística significativa (p > 0,05) entre el tratamiento control y los tratamientos con dietas artificiales en colmenas comerciales con Nosema spp.
Por otro lado, puesto que algunas especies florales carecen de ciertos aminoácidos, los suplementos deberían personalizarse según el polen disponible, con el objetivo de cubrir esas deficiencias y reducir los costos de alimentación, sin embargo, no es tan factible en paisajes poliflorales por la gran variedad de polen y el poco o nulo conocimiento sobre su aporte de aminoácidos. Dadas estas limitaciones, esta estrategia puede utilizarse en la polinización de monocultivos. Finalmente, las dietas artificiales no deben limitarse en la cantidad de aminoácidos, sino enfocarse en su digestibilidad.
Conclusiones
Nuestros resultados indican que la suplementación proteica enfocada en aminoácidos aumenta significativamente la cría y la población de colonias comerciales en paisaje polifloral. Para futuros estudios, se recomienda evaluar la digestibilidad de los aminoácidos de la dieta artificial y, de igual modo, evaluar el efecto del suplemento sobre la producción de miel, acopio de polen, vitelogenina, proteína en hemolinfa y microbiota intestinal. En adición, para una mayor precisión en la formulación de la dieta, se aconseja evaluar el aporte nutricional del polen disponible y cubrir las deficiencias con la dieta artificial en polinización de cultivos monoflorales.
Contribución de los autores
Yhann Vallenas-Sánchez: registro de la información en campo, construcción de bases de datos, análisis de información y elaboración de manuscrito; Cesar Eduardo Honorio Javes: concepción y diseño del estudio, supervisión de actividades, análisis de información y formulación del suplemento proteico Prosise®; Víctor Valdivia Camargo: elaboración del proyecto para acceso a recursos económicos de Innóvate Perú, concepción y diseño del estudio y fabricación del suplemento proteico Prosise®; Juan Carlos Rodríguez-Soto: análisis de información y elaboración de manuscrito.
