INTRODUCCIÓN

La neosporosis es una de las causas más importantes de aborto infeccioso en bovinos en todo el mundo. La transmisión puede ocurrir por la ingestión de ooquistes de Neospora caninum excretada por hospedadores definitivos, en especial caninos, (transmisión horizontal), o a través de la migración del parásito al feto durante la gestación (transmisión vertical), siendo esta última la ruta más común. Reportes de varios países han demostrado que el riesgo de abortos aumenta no sólo con el porcentaje de vacas seropositivas en un hato, sino también con el porcentaje de seroconversión, oscilando entre 3-12% de mayor probabilidad de abortar para animales con títulos bajos o altos, respectivamente (^{González-Warleta et al. 2011}; ^{Mazuz et al. 2014}). Sin embargo, lo normal es que la mayoría de las vacas seropositivas sigan teniendo animales clínicamente normales, así estén infectados y más propensos a padecer abortos posteriores. La evolución clínica de una infección fetal transplacentaria depende en gran medida de las respuestas inmunitarias maternas y fetales, que son siempre impredecibles (^{Maley et al. 2006}).

La neosporosis bovina se perfila en el mundo como una importante enfermedad reproductiva causante de elevadas pérdidas económicas y productivas (^{Dubey et al. 2007}), por ejemplo, se estiman pérdidas superiores a 80 millones de dólares anuales en Argentina (Campero 2002; Lertora et al. 2010).

Diversos estudios han sido llevados a cabo para determinar los efectos negativos que implica la presencia de N. caninum en los hatos bovinos (^{Dubey y Schares 2006}; ^{Escalona et al. 2010}; ^{Neverauskas et al. 2015}). Sin embargo, en Colombia no se dispone de estimaciones reales acerca de las pérdidas económicas por N. caninum, si bien ya se han desarrollado mapas epidemiológicos regionales en los que se han encontrado frecuencias que varían de acuerdo con la zona muestreada. Hasta ahora, los únicos informes que documentan la presencia de N. caninum en bovinos se basan en pruebas serológicas y las asociaciones con problemas reproductivos como abortos se han estudiado desde hace poco tiempo (^{Chaparro et al. 2016}). Adicionalmente, si bien es cierto que el número de muestras analizadas en algunas regiones es bastante limitado, la información obtenida es alarmante con respecto a la neosporosis bovina.

Por su parte, en Boyacá se han realizado algunas investigaciones (^{Cruz-Carrillo et al. 2014}; ^{Pulido-Medellín et al. 2013}; ^{Pulido-Medellín et al. 2016}; ^{Pulido-Medellín et al. 2017}) que han permitido elaborar un mapa epidemiológico de la enfermedad para esta zona, el cual facilitará estudios de la patogénesis y cálculos sobre pérdidas económicas atribuidas a este fenómeno.

El presente estudio se desarrolló con el fin de establecer serológicamente la seroprevalencia de N. caninum en vacas lecheras del municipio de Tuta (Boyacá, Colombia), además de estimar las variables que pueden estar asociadas con la presencia del parásito.

MATERIALES Y MÉTODOS

RESULTADOS

Seroprevalencia General

Se determinó la seroprevalencia de N. caninum en los animales muestreados. Del total de animales (375), el 52% (195/375) fueron seropositivos a anticuerpos contra N. caninum mientras que el 48% (180/375) fueron seronegativos.

Se realizó prueba de chi-cuadrado de asociación-independencia para determinar si existía relación estadísticamente significativa entre la presencia de anticuerpos contra N. caninum y las diferentes variables reproductivas, edad y raza. (Tablas 1 y 2).

TABLA 1 Seroprevalencia de N. caninum segun porcentaje de presencia y ausencia de alteraciones reproductivas. 

p < 0,05 indica la existencia de una relacion entre la presencia de anticuerpos contra N. caninum y la variable evaluada.

TABLA 2 Seroprevalencia de N. caninum segun la edad y la raza. 

Se estimó el riesgo (Odds ratio) para el caso de la variable repetición del celo. Se concluyó que los individuos que presentaban repetición de celo tenían 1,657 veces más riesgo de presentar N. caninum en comparación con el grupo de individuos que no presentaban esta alteración.

DISCUSIÓN

La seroprevalencia del 52% se puede considerar alta en comparación con las reportadas a nivel mundial; países asiáticos han presentado seroprevalencias que varían entre el 3,8 y 20% (^{Chanlun et al. 2007}; ^{Ghanem et al. 2009}). Mientras tanto, Inglaterra ha registrado valores del 10% (^{Woodbine et al. 2008}).

En cuanto a Latinoamérica los resultados son diversos, por ejemplo, en Argentina se muestran seroprevalencias que van desde el 4,5 al 67,4% ( ^{Venturini et al. 1995}; ^{Moore et al. 2002}). En Brasil los resultados son menos variables, allí se han encontrado seroprevalencias del 11,2 al 21,1% (^{Corbellini et al. 2002}; ^{Corbellini et al. 2006}). Por su parte, en Chile las seroprevalencias han variado entre 20 y 50% (^{Meléndez et al. 1999}). En países más cercanos como Ecuador y Perú las seroprevalencias han sido similares a la reportada en este estudio, así, Ecuador ha presentado una seroprevalencia de un 42%, mientras que en Perú los porcentajes han sido de 55,2 y 62,1% ( ^{Rivera et al. 2000}; ^{Lozada 2004}). Entre tanto, México ha registrado comportamientos parecidos a los de Ecuador y Perú con seroprevalencias de 34,6 56,2 y 58,8% de acuerdo con ^{Morales et al. (2001)} y ^{García-Vázquez et al. (2002)}.

Respecto a Colombia, la seroprevalencia de este estudio coincide con la obtenida en el primer reporte de la enfermedad en el país (54,1%) en bovinos procedentes de la sabana de Bogotá, Nariño y algunas fincas de clima cálido (^{Zambrano et al. 2001}). Además, presenta una seroprevalencia similar a la obtenida por ^{Motta et al. (2014)} en el departamento del Caquetá, cuyo porcentaje en bovinos para N. caninum fue del 45,4%. Sin embargo, la seroprevalencia reportada en la presente investigación es alta comparada con otros estudios realizados en el país, como en el caso de ^{López et al. (2007)} quienes reportaron una seroprevalencia de 34,6% para el municipio de Fredonia (Antioquia).

Por su parte, ^{Oviedo et al. (2007)} realizaron un estudio serológico de Neosporosis en bovinos con problemas reproductivos, dicho estudio determinó una seropositividad de 10,2%. A su vez, ^{Benavides et al. (2010)} encontraron una seroprevalencia del 30% en el departamento de Nariño. Por otro lado, la Federación Colombiana de Ganaderos y el Fondo Nacional del Ganado (2005-2009) recolectaron y consolidaron la información asociada a los resultados de diagnóstico de las enfermedades del complejo reproductivo, destacándose la Neosporosis bovina con una seropositividad del 37% (^{Álvarez-Soto et al. 2016}). Finalmente, ^{Chaparro et al. (2016)} determinaron la seroprevalencia de N. caninum en ganado lechero sin vacunar del altiplano Norte de Antioquia, allí se identificaron bovinos seropositivos en todos los hatos con seroprevalencia del 37,1%.

En el departamento de Boyacá se han realizado diversos estudios en los cuales la seroprevalencia ha sido más alta que la encontrada en el resto del país. Así, en el año 2013 se determinó una seroprevalencia de N. caninum del 57,5% en vacas de la provincia de Sugamuxi (^{Pulido-Medellín et al. 2013}). Por su parte, ^{Pulido-Medellín et al. (2016)} encontraron una seropre-valencia del 64% en el municipio de Toca, igualmente alta comparada con este estudio. Adicionalmente, un estudio posterior en el municipio de Sotaquirá muestra la seropositividad de anticuerpos contra N. caninum en vacas lecheras con un resultado del 45% (^{Pulido-Medellín et al. 2017}), la cual se podría considerar elevada si se tiene en cuenta los datos de seroprevalencia que reporta la literatura en otras regiones del país, pero comparada con la mayoría de estudios en el departamento y con la seroprevalencia reportada en este estudio es similar. En contraste, en el municipio de Oicata solo 2,8% de las vacas presentaron anticuerpos contra N. caninum, siendo esta la seroprevalencia más baja encontrada hasta ahora en el departamento (^{Cruz-Carrillo et al. 2014}).

Es importante destacar que hasta ahora las pruebas serológicas para detectar anticuerpos de N. caninum han sido el método más común para diagnosticar el estado de infección en hatos. Sin embargo, los títulos fluctúan considerablemente y animales crónicamente infectados pueden llegar a convertirse en seronegativos, por lo que los resultados serológicos en un solo animal no siempre reflejan el estado real de infección. En estos casos, algunos estudios han llevado a cabo pruebas en serie en el transcurso de varios años para evaluar la sensibilidad y especificidad de realizar un solo muestreo (^{Dijkstra et al. 2001}).

La diferencia en las seroprevalencias reportadas sugieren la presencia de factores de riesgo en diferentes grados de frecuencia, lo que influye en la mayor o menor presencia del parásito en las fincas (^{Montiel-Peña et al. 2011}). Dentro de dichos factores se destaca la presencia de caninos en las zonas de alimentación de animales de producción y el manejo de placentas y fetos abortados de bovinos (^{Dubey et al. 2002}). En este sentido, uno de factores que pueden influir en la diseminación de la enfermedad es la infección transplacentaria a las crías, ya que el mantenimiento de vacas positivas con enfermedad postnatal perpetúa la presencia del parásito en los hatos (^{Cardoso et al. 2012}; ^{Goodswen et al. 2013}). La importancia de la seroprevalencia encontrada en este estudio radica en el hecho de que, a mayor seropositividad de animales en el hato, mayor serán los niveles de transmisión vertical, tal como lo demuestran ^{Camillo et al. (2010)} quiénes describieron un alto grado de correlación entre la tasa de transmisión vertical y la prevalencia de animales seropositivos.

Ahora bien, pese a que la neosporosis está relacionada estrechamente con fallas reproductivas, los resultados encontrados muestran que no existe una relación estadísticamente significativa entre N. caninum y los abortos. No obstante, este resultado contrasta con el estudio realizado por ^{Pulido-Medellín et al. (2016)} donde se estableció una mayor y significativa frecuencia de animales seropositivos con historial de abortos, que en aquellos sin registros de aborto. Igualmente, se ha encontrado correlación entre la ocurrencia de abortos y la seropositividad a la enfermedad, identificando este protozoo como una importante causa de dicha alteración. Sin embargo, este parásito, si bien puede infectar los bovinos, no siempre es la causa directa del aborto, teniendo en cuenta que existen otros agentes etiológicos que también producen esta alteración reproductiva (^{Dubey et al. 2007}). Adicionalmente, es importante señalar que no se puede establecer una clara relación entre la infección y el aborto únicamente con una prueba serológica, ya que ésta solo puede revelar la exposición al agente sin diferenciar infecciones previas o recientes (^{Lucchese et al. 2016}).

Tampoco se encontró asociación ente las hembras positivas a N. caninum y la presentación de muerte embrionaria; esto se debe posiblemente a que, como se mencionaba previamente, las causas de aborto bovino y muertes embrionarias son difíciles de determinar por diversas razones, ya que cualquier perturbación puede provocar aborto y alteración en la fisiología normal de la gestación, por lo tanto, otras causas como agentes infecciosos, toxinas, desequilibrio hormonal, vacunación, nutrición deficiente, alteraciones cromosómicas y factores físicos, pueden producir aborto y muerte embrionaria (^{Lucchese et al. 2016}).

Para este caso no existe relación entre la presencia de N. caninum y la presencia de distocias, lo que difiere de los resultados de otras investigaciones en el departamento donde se encontró una relación significativa entre N. caninum y la ocurrencia de esta alteración reproductiva (^{Pulido-Medellín et al. 2017}).

De otra parte, si bien se ha reportado que N. caninum se caracteriza por producir nacimiento de terneros débiles, con ataxia, parálisis e incoordinación (^{Calandra et al. 2014}), en el presente estudio no se encontró relación entre la presencia de N. caninum y la de terneros débiles al nacer, es decir que la presencia de éstos fue independientemente de N. caninum.

Otra variable en la que tampoco hubo relación con la presencia del parásito fue la raza, lo cual concuerda con otros estudios donde se concluye que se puede presentar N. caninum independientemente de esta (^{López et al. 2007}; ^{Pulido-Medellín et al. 2017}).

Finalmente, la única variable reproductiva que presentó relación estadísticamente significativa con la presencia de N. caninum fue la repetición de celo, que coincidió con los resultados obtenidos por ^{Oviedo et al. (2007)}, donde las vacas seropositivas al protozoario presentaron básicamente la condición de repetidoras. Sin embargo, los mismos autores concluyen que no es posible afirmar que los trastornos reproductivos que presentaron los animales sean atribuibles exclusivamente a N. caninum.

En cuanto a la edad de los animales seropositivos a N. caninum, se evidenció la presencia del parásito en todos los grupos etarios analizados, siendo el grupo de 3-4 años el de mayor número de animales infectados. Sin embargo, no deja de ser importante la seroprevalencia encontrada en el grupo de mayores a 4 años, ya que el riesgo de ser seropositivo incrementa con la edad, lo que a su vez indica la elevada probabilidad de transmisión horizontal que puede deberse a la exposición postnatal de los bovinos con fuentes contaminadas por ooquistes esporulados del parásito (^{Bartels et al. 2006}).

CONCLUSIONES

La seroprevalencia de anticuerpos contra N. caninum encontrada en vacas del municipio de Tuta (Boyacá, Colombia) fue del 52%, porcentaje elevado si se tiene en cuenta los datos de seroprevalencia reportados en otras regiones del país. Estos resultados no demostraron la presencia de enfermedad en los animales, pero sí la evidencia antigénica lo que sugiere que en algún momento de la vida se infectaron con el agente y promovieron la formación de anticuerpos específicos. La única variable reproductiva que presentó una relación estadística con la presencia del protozoo fue la repetición de celo; respecto a la edad, se observó que existe un mayor número de infectados en las hembras de 3-4 años y en mayores a 4 años con seroprevalencias de 56,62 y 48,38%, respectivamente.