Servicios Personalizados
Revista
Articulo
Indicadores
-
Citado por SciELO
-
Accesos
Links relacionados
-
Citado por Google
-
Similares en SciELO
-
Similares en Google
Compartir
Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras - INVEMAR
versión impresa ISSN 0122-9761
Bol. Invest. Mar. Cost. vol.50 no.1 Santa Marta ene./jun. 2021 Epub 19-Sep-2021
https://doi.org/10.25268/bimc.invemar.2021.50.1.1007
NOTAS
Primer registro del orden Tantulocarida Boxshall y Lincoln, 1983(Crustacea) en aguas profundas del Caribe colombiano
1Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras José Benito Vives de Andreis - Invemar, Santa Marta, D.T.C.H, Colombia.
2Instituto de Estudios en Ciencias del Mar - CECIMAR Universidad Nacional de Colombia, Sede Caribe, Colombia. nhcampos@unal.edu.co
3Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras José Benito Vives de Andreis - Invemar, Santa Marta, D.T.C.H, Colombia. maryela.bolano@invemar.org.co
The presence of parasitic crustaceans of the order Tantulocarida in the Caribbean Sea is reported for the first time. The organisms were found parasitizing a Cumacea of the genus Eudorellla and two Tanaidaceans of the genus Tanaella, between 2,420 and 2,786 m deep. The organisms came from the benthic community samplings made in Ocean Caribbean ecoregion (COC), in a hydrocarbon exploration area. The organisms were analyzed in the laboratory with an optical microscope and stereoscope; photographs were taken, and diagrams were made to describe the main morphological and morphometric characters. Four tantulocaridans were found, of which one was male and the other sexual females. Due to host-parasite specificity and the lack of reports in the Caribbean Sea, it is highly likely that these collected species are new to science.
KEYWORDS: Parasitism; Ectoparasitic crustaceans; Cumacea; Tanaidacea; Deep benthos.
Se registra por primera vez la presencia de crustáceos del orden Tantulocarida en el mar Caribe. Los organismos recolectados se encontraron parasitando a un cumáceo del género Eudorellla y a dos tanaidáceos del género Tanaella, profundidades entre 2 420 y 2 786 m de profundidad. Los organismos provienen de muestreos de la comunidad bentónica realizados en la ecorregión Caribe Oceánico (COC), en un área de interés para exploración de hidrocarburos. Los organismos se analizaron en laboratorio con microscopio óptico y estereoscopio; se tomaron fotografías y se realizaron diagramas para describir los principales caracteres morfológicos y morfométricos. En total se encontraron cuatro tantulocáridos, de los cuales uno era macho y las demás hembras sexuales. Debido a la especificidad parásito-hospedero y a que no hay reportes del orden en la región del Mar Caribe, es muy probable que los especímenes colectados sean nuevas especies para la ciencia.
PALABRAS CLAVE: Parasitismo; Crustáceos ectoparásitos; Cumacea; Tanaidacea; Bentos de profundidad.
Los tantulocáridos son un grupo de pequeños crustáceos que se caracterizan por ser ectoparásitos exclusivos de otros crustáceos como copépodos, ostrácodos y peracáridos. El ciclo de vida incluye una larva parásita infectiva (o larva tantulus) que, después de establecerse en la cutícula del huésped, sufre una metamorfosis, finalizando con el desarrollo de un individuo sexual adulto, o de hembras partenogenéticas (Huys et al., 1993; Arbizu y Petrunina, 2018; Petrunina y Huys, 2020).
Los tantulocáridos han sido registrados desde la zona intermareal hasta más de 9 000 m de profundidad, incluyendo aguas tropicales y polares de todo el mundo, y hacen parte de la meiofauna temporal y el meroplancton (Boxshall y Huys, 1989; Petrunina y Kolbasov, 2009; Petrunina y Huys, 2020). La mayoría de los registros se han localizan en los océanos Pacífico y Atlántico, especialmente en latitudes altas y el mar profundo (Mohrbeck et al., 2010). En la actualidad existen 39 especies y 23 géneros, agrupados en cinco familias (Petrunina y Huys, 2020), aunque estudios recientes indican que el número actual de especies descritas subestima la riqueza real del grupo (Arbizu y Petrunina, 2018; Petrunina y Huys, 2020). En cuanto a su filogenia, estudios de las aperturas genitales de los adultos y de las secuencias de rADN 18S, ubican a los tantulocáridos como parientes cercanos de los tecostracos (Boxshall y Lincoln, 1987; Huys et al., 1993; Petrunina et al., 2013). Hasta el momento, no existen publicaciones científicas que registren la presencia del orden en el mar Caribe (Petrunina y Huys, 2020).
Los organismos provienen de muestras de sedimentos recolectadas en dos cruceros de investigación costa afuera, a más de 2 000 m de profundidad, realizados por la Coordinación de Servicios Científicos (CSC) del Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras - Invemar, en el marco de proyectos de exploración de hidrocarburos en el mar Caribe colombiano (Bloque COL 3, localizado entre los departamentos de Atlántico y Magdalena), en junio de 2015 y mayo de 2018 (Figura 1). El sedimento se recolectó usando un Box-corer de área de muestreo de 0,25 m2 y se tamizó con una malla con poro de 300 µm. Al material retenido se le adicionó como narcotizante una solución de cloruro de magnesio analítico (70 g por litro de agua), formaldehído al 10 % (preservante) y rosa de Bengala 1 g por litro de agua (pigmento), según las indicaciones de Mason y Yevich (1967) Holme y Mcintyre (1971) y Baguley et al., 2006.
![](/img/revistas/mar/v50n1//0122-9761-mar-50-01-171-gf7.png)
Figura 1 Lugares de recolecta de los ejemplares dentro del bloque de exploración de hidrocarburos COL 3 en el mar Caribe colombiano.
Las muestras se revisaron por medio de estereoscopio y microscopio óptico Zeiss con cámara integrada, con aumento máximo de 600X. Dentro de la macrofauna recolectada se encontró un cumáceo (muestreo de 2015) y dos tanaidáceos (muestreo de 2018) parasitados por tantulocáridos. Se realizaron esquemas de los parásitos y de los hospederos para facilitar la visualización de las principales estructuras usadas para la identificación taxonómica. El tamaño corporal fue medido desde el margen anterior del cefalón hasta el margen posterior del tronco expandido.
Los individuos estudiados se encuentran depósitados en el Museo de Historia Natural Marina de Colombia Makuriwa- del Invemar. Para la identificación de los tantulocáridos se usaron los trabajos de: Boxshall y Lincoln (1983 y 1987), Huys et al. (1993), Huys y Conroy-Dalton (1997), Ohtsuka (1997), Ohtsuka y Boxshall (1998), Kornev et al. (2004), Knudsen et al. (2009), Kolbasov y Petrunina (2010), Mohrbeck et al. (2010), Petrunina et al. (2013), Huys et al. (2014) y Petrunina y Huys (2020). Para la identificación de los peracáridos hospederos se emplearon los trabajos de: Petrescu (1991), Blake y Scott (1997), Larsen y Heard (2004), Roccatagliata (2004), Mühlenhardt-Siegel (2005 y 2011) y Drumm y Bird (2016). El sistema de nomenclatura usado para las descripciones fue el de Huys y Boxshall (1988).
Descripción de los ejemplares recolectados
Ejemplar 1. Macho en etapa temprana de desarrollo parasitando a un cumáceo (Cumacea: Leuconidae) del género Eudorella (Figura 2). Profundidad: 2 786 m. Coordenadas: 11°48’3,606” N; 74°44’37,634” W, junio de 2015.
![](/img/revistas/mar/v50n1//0122-9761-mar-50-01-171-gf8.jpg)
Figura 2 Vista lateral de Eudorella sp. (Cumacea) con tantulocárido unido al surco del margen lateral del cefalón (flecha).
El tamaño es de 292 µm aproximadamente; su cuerpo se divide en cefalón, tórax, seis somitas pedígeros y urosoma sin apéndices.
El cefalón carece de apéndices cefálicos, característica compartida por toda la clase (Petrunina y Huys, 2020). Se aprecia el disco oral (do) en posición anteroventral (Figura 3), que es el sitio de unión entre parásito y hospedero; la superficie lateral del cefalón está ornamentada por tres lamelas longitudinales que se extienden desde el inicio del disco hasta la mitad del cefalón (Figura 3, inferior). El escudo cefálico es prolongado (dos veces el ancho) alcanzando el borde del tórax, representando 19 % de la longitud total. El estilete cefálico (e) es la estructura mediante la cual el parásito perfora el integumento del hospedero (Boxshall y Lincoln, 1987). En este caso es muy delgado y delicado, casi completamente recto (Figura 3, inferior). Los poros cefálicos no son visibles con microscopio óptico.
![](/img/revistas/mar/v50n1//0122-9761-mar-50-01-171-gf9.png)
Figura 3 Macho en etapa temprana de desarrollo, vista lateral; ab: abdomen; cu: cordón umbilical; do: disco oral; e: estilete; ec: escudo cefálico; LI a LIII: lamelas; ter: terguitos torácicos adulto sexual en desarrollo (♂) y cordón umbilical en líneas punteadas en imagen inferior.
El tórax consta de seis terguitos dorsales a manera de crestas cortas longitudinales; terguitos 5 y 6 mucho más cortos que los antecesores (Figura 3, inferior). Todo el tórax se ha expandido para permitir el crecimiento de un tantulocárido sexual, que recibe nutrientes del hospedero a través del cordón umbilical (cu), el cual es robusto y bifurcado. Este cordón se conecta con el área cefálica del tantulocárido sexual en desarrollo (Figura 3, superior e inferior), del que se distinguen los toracopodos con setas, característica que solo poseen los machos (Huys et al., 2014; Arbizu y Pertrunina, 2018).
La larva posee seis pares de toracopodos; los primeros cinco son birrámeos y el sexto es unirrámeo. Estructuras más detalladas son indistinguibles con microscopio óptico. El urosoma está compuesto por el último segmento torácico, el cual es muy corto, y un abdomen largo sin segmentación aparente en (Figura 3, superior e inferior). El abdomen es más largo que ancho y termina en cuatro lamelas. El margen posterior ventral termina en un par de procesos similares a una espina. Solamente las larvas tantulus que desarrollan un macho conservan los toracopodos y el urosoma, mientras que las larvas que desarrollan hembras sexuales y partenogenéticas los pierden (Huys et al., 2014).
Ejemplar 2. Hembra en fase temprana de desarrollo parasitando a un tanaidáceo (Tanaidacea: Tanaellidae) del género Tanaella (Figura 4). Profundidad: 2 420 m. Coordenadas: 11°38’20,614” N; 75°1’51,737” W, mayo de 2018.
El tamaño del ejemplar es de alrededor de 196 µm, y se encuentra unido al propodio del cuarto pereiópodo derecho (Figuras 4 y 5). Su cuerpo tiene la segmentación típica de los tantulocáridos descrita en la figura 2, con la excepción de que no se aprecian somitas pedígeros ni urosoma, característica propia de organismos que desarrollan hembras sexuales o partenogenéticas. En las figuras 4 y 5 se observa el tronco expandido y una masa de tejido en su interior con tagmas, lo que sugiere el desarrollo de una hembra sexual.
![](/img/revistas/mar/v50n1//0122-9761-mar-50-01-171-gf10.jpg)
Figura 4 Tanaidáceo hospedero Tanaella sp. (♀) en vista lateral, con tantulocárido adherido al cuarto pereiópodo del lado derecho (flecha)
![](/img/revistas/mar/v50n1//0122-9761-mar-50-01-171-gf11.png)
Figura 5 Hembra en fase temprana de desarrollo unida al propodio del cuarto pereiópodo derecho de Tanaella sp
Ejemplares 3 y 4. Dos hembras en fase temprana de desarrollo parasitando a un tanaidáceo (Tanaidacea: Tanaellidae) del género Tanaella. Profundidad: 2 387 m. Coordenadas: 11°38’0,205” N; 75°2’13,108” W, mayo de 2018.
El tamaño de los individuos osciló entre 250 y 260 µm y están adheridas al propodio del quinto y sexto pereiópodo del lado izquierdo. No se apreciaron somitas pedígeros ni urosoma, pero sí se alcanzó a distinguir el desarrollo de tagmas en el interior de ambos ejemplares, lo que sugiere el desarrollo de hembras sexuales (Figura 6). Debido a su pequeño tamaño, no fue posible el reconocimiento de otras estructuras diagnósticas.
COMENTARIOS
Si bien los tantulocáridos son capaces de usar un amplio rango de especies de crustáceos como especies hospederas, los reportes de cumáceos y tanaidáceos hospederos son escasos. Hasta el momento sólo se conocen dos especies que parasitan cumáceos (familia Cumoniscidae), y cinco especies que parasitan tanaidáceos (familias Microdajidae y Onceroxenidae) (Petrunina y Huys, 2020). Adicionalmente, y de acuerdo con la información disponible, los tantulocáridos presentan un alto nivel de especificidad con el hospedero (ibid.), lo que indica que es muy probable que los parásitos registrados aquí pertenezcan a dos especies distintas. No obstante, existen dificultades para su identificación, que se basa principalmente en la morfología de los toracópodos, la tagmosis corporal y la ornamentación de los diferentes tagmas (Huys, 1991; Mohrbeck et al., 2010), visibles únicamente con el uso de microscopía electrónica.
Es la primera vez que se registran estos parásitos en crustáceos macrofaunales en el mar Caribe. Una de las posibles causas es que, con base en la experiencia personal, el tamizaje realizado para separar la fauna bentónica del sedimento desprende los parásitos de los hospederos y, debido a su pequeño tamaño, no sen retenidos en los tamices empleados. El uso de tamices más finos puede favorecer la recolección de estos individuos en futuros muestreos.
AGRADECIMIENTOS
Los autores expresan su agradecimiento a la empresa Shell Exploration and Production GMBH Sucursal Colombia por apoyar la divulgación de la información científica obtenida en los cruceros de investigación; al Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar) por el apoyo técnico y científico y al Museo Makuriwa por la recepción y revisión (en trámite) del material recolectado. Contribución No. 1308 del Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras INVEMAR. Contribución No. 516 del Instituto de Estudios en Ciencias del Mar, CECIMAR de la sede Caribe de la Universidad Nacional de Colombia
REFERENCIAS
Arbizu, P. and A. Petrunina. 2018. Two new species of Tantulocarida from the Atlantic deep sea with first CLSM pictures of tantulus larva. Mar. Biodiv., 48(1): 231-237. [ Links ]
Baguley, J. , P. Montagna, L. Hyde, R. Kalke and G. Rowe. 2006. Metazoan meiofauna abundance in relation to environmental variables in the northern Gulf of Mexico deep sea. Deep Sea Res. Part I Oceanogr. Res. Pap., 53: 1344-1362. [ Links ]
Blake, J. and P. Scott. 1997. Taxonomic atlas of the benthic fauna of the Santa Maria Basin and western Santa Barbara Channel. Vol II, The Crustacea Part 2. The Isopoda, Cumacea and Tanaidacea. Santa Barbara Mus. Nat. Hist. 297 p. [ Links ]
Boxshall, G. and R. Huys. 1989. New tantulocarid,Stygotantulus stocki, parasitic on harpacticoid copepods, with an analysis of the phylogenetic relationships within the Maxillopoda. J. Crustacean Biol., 9: 126-140. [ Links ]
Boxshall, G. and R. Lincoln. 1983. Tantulocarida, a new class ectoparasitic on other crustaceans. J. Crustacean Biol., 3(1): 1-16. [ Links ]
Boxshall, G. and R. Lincoln. 1987. The life cycle of the Tantulocarida (Crustacea). Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci., 315(1173): 267-303. [ Links ]
Drumm, D. and G. Bird. 2016. New deep-sea Paratanaoidea (Crustacea: Peracarida: Tanaidacea) from the northeastern Gulf of Mexico. Zootaxa, 4154 (4): 389-414. [ Links ]
Holme, N. and A. Mcintyre. 1971. Methods of the study of marine benthos, IPB Handbook Nº16. Blackwell Sci. Publ., Oxford and Edimburgh. 346 p. [ Links ]
Huys, R. 1991. Tantulocarida (Crustacea: Maxillopoda): a new taxon from the temporary meiobenthos. P.S.Z.N. [Pubblicazioni della Stazione Zoologica di Napoli] 1, Mar. Ecol. 12: 1-34. [ Links ]
Huys, R. and G. Boxshall. 1988. A new genus and species of tantulocaridan (Crustacea: Tantulocarida) parasitic on a harpacticoid copepod from the Skagerrak. Sarsia, 73: 205-211. [ Links ]
Huys, R. and S. Conroy-Dalton. 1997. Discovery of hydrothermal vent Tantulocarida on a new genus of Argestidae (Copepoda: Harpacticoida). Cah. Biol. Mar., 35: 235-249. [ Links ]
Huys, R., G. Boxshall and J. Casanova. 1993. A redescription ofCumoniscusBonnier, 1903 (Crustacea: Tantulocarida) from a cumacean host in the Bay of Biscay. Syst. Parasitol., 26: 75-79. [ Links ]
Huys, R., J. Olensen, A. Petrunina y J. Martin. 2014. Tantulocarida: 122-127. In: Martin, J.W., J. Olesen and T. Høeg (Eds.): Atlas of crustacean larvae, Johns Hopkins Univ. 384 p. [ Links ]
Knudsen, S., M. Kirkegaard and J. Olesen. 2009. The tantulocarid genusArcticotantalus[sic] removed from Basipodellidae into Deoterthridae (Crustacea: Maxillopoda) after the description of a new species from Greenland, with first live photographs and an overview of the class. Zootaxa, 2035: 41-68. [ Links ]
Kolbasov, G. and A. Petrunina. 2010.Microdajus tchesunovisp. n. (Tantulocarida, Microdajidae) - A new crustacean parasite of from the White Sea. Exp. Parasitol., 125: 13-22. [ Links ]
Kornev, P.N., A.V. Tchesunov and P.V. Rybnikov. 2004.Arcticotantulus pertzovigen. et sp. n. (Tantulocarida, Crustacea) - a new tantulocaridan from the pseudobathyal region of the White Sea. Sarsia, 89: 355-361. [ Links ]
Larsen, K. and R. Heard. 2004. Revision of the tanaidomorphan deep-sea genusTanaella(Crustacea: Tanaidacea). J. Nat. Hist., 38(5): 549-579. [ Links ]
Mason, W. and P. Yevich. 1967. The use of phloxine B and rose bengal stains to facilite sorting benthic samples. Trans. Am. Microsc. Soc., 86(2): 221-223. [ Links ]
Mohrbeck, I., P. Martínez and T. Glatzel. 2010. Tantulocarida (Crustacea) from the Southern Ocean deep sea, and the description of three new species ofTantulacusHuys, Andersen & Kristensen, 1992. Syst. Parasitol., 77: 131-151. [ Links ]
Mühlenhardt-Siegel, U. 2005. Cumacea species (Cumacea: Peracarida) from the Deep-Sea Expedition DIVA-1 with RV “Meteor” to the Angola Basin in July 2000. Family Leuconidae. Org. Divers. Evol., 5: 131-149. [ Links ]
Mühlenhardt-Siegel, U. 2011. Deep-sea Leuconidae (Cumacea, Peracarida) in the south-eastern Atlantic. Mar. Biodiv., 41: 211-260. [ Links ]
Ohtsuka, S. 1997. The morphology, life cycle and phylogeny of Tantulocarida (Crustacea: Maxillopoda). Jap. Soc. Syst. Zool., 2: 3-12. [ Links ]
Ohtsuka, S. and A. Boxshall. 1998. Two new genera of Tantulocarida (Crustacea) infesting Asellote isopods and Siphonostomatoid copepods from western Japan. J. Nat. Hist., 32: 683-699. [ Links ]
Petrescu, I. 1991. Contribution to the knowledge of genusEudorellaNorman, 1867 (Crustacea, Cumacea, Leuconidae) with the description of two new species:Eudorella bacescuin.sp. andEudorella menziesin.sp. Trav. Mus. Hist. Nat. Grigore Antipa, 31: 315 - 385. [ Links ]
Petrunina, A. and R. Huys. 2020. A new species of Tantulocarida (Crustacea) parasitic on a deep-water cumacean host from the southwestern Atlantic, with a review of tantulocaridan host utilization, distribution, and diversity. J. Crustacean Biol., Special issue: Crustacean symbioses: 1-16. [ Links ]
Petrunina, A. and G. Kolbasov. 2009. Two new species of tantulocarida and new data on morphology and anatomy of different life stages of these parasitic crustaceans: 122-127. In: Hendrik, G., T. Bezerra, C. Cnudde, T. Deprez, et al. (Eds). Fourteenth Internat. Meiofauna Conf., Book of Abstracts. VLIZ Spec. Publ., 44. xxii + 237 p. [ Links ]
Petrunina, A., T. Neretina, M. Mugue and G. Kolbasov. 2013. Tantulocarida versus Thecostraca: inside or outside? First attempts to resolve phylogenetic position of Tantulocarida using gene sequences. J. Zoolog. Syst. Evol. Res., 52: 100-108. [ Links ]
Roccatagliata, D. 2004. Cumacea: 471-481. En: Llorente, J., J. Morrone, O. Yáñez e I. Vargas (Eds). Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de México: Hacia una síntesis de su conocimiento, Vol. 4. Facultad de Ciencias, UNAM. 867 p. [ Links ]
Recibido: 28 de Abril de 2020; Aprobado: 03 de Diciembre de 2020