Relación de hospederos con especies de garrapatas

Los equinos, bovinos y caninos fueron los mamíferos domésticos en los cuales se encontró el mayor número de individuos de garrapatas. Las especies encontradas sobre bovinos fueron: R. (B.) microplus, A. nitens, A. cajennense, Amblyomma spp. y R. sanguineus. En todas las localidades visitadas se encontró R. (B.) microplus sobre bovinos además de otras especies de garrapatas. Resultados similares fueron obtenidos por (^{BENAVIDES et al., 2009}), quienes encontraron a R. (B.) microplus y A. nitens asociados a Bos taurus, Bos indicus y cruces. En equinos las especies encontradas fueron: A. nitens, R. sanguineus, A. cajennense, A. maculatum e Ixodes spp. En todas las localidades siempre se encontró A. nitens en equinos.

En caninos la especie encontrada fue R. sanguineus en todas las localidades, sin embargo (^{PATERNINA et al., 2009}) encontraron en una población de caninos en Sincelejo, Ovejas y Sampués en Sucre, las especies de Ixodidae: R. sanguineus, R. (B.) microplus, A. ovale y la especie de la familia Argasidae: Ornithodoros (Alectorobius) puertoricensis. Para Colombia se han registrado en caninos, las especies R. sanguineus (^{CARDONA & RUBIO, 2006}; ^{LÓPEZ, 1980}; ^{LÓPEZ & PARRA, 1985}; LÓPEZ et al., 1985; ^{OSORNO-MESA, 1942}), A. ovale (^{LÓPEZ, 1980}; LÓPEZ et al., 1985), A. parvum (^{LÓPEZ & PARRA, 1985}), R. (B.) microplus (^{ARIAS et al., 1991}; ^{CARDONA & RUBIO, 2006}; ^{LÓPEZ, 1980}) y A. cajennense (^{LÓPEZ, 1980}; ^{LÓPEZ & PARRA, 1985}; ^{OSORNO-MESA, 1942}), todas de la familia Ixodidae. Esta diversidad en caninos seguramente se debe al contacto que tienen los perros con otras especies de la fauna silvestre y doméstica. En T. Tetradactyla se encontró A. nodosum y Rhipicephalus spp. Sobre la piel de B. asper se encontraron individuos de A. dissimile. En R. marina se encontró A. rotundatum. En el D. marsupialis se encontraron ejemplares del género Ixodes spp.

Características morfológicas de adultos de las especies encontradas

Los Ixodidae poseen capítulo siempre visible y escudo dorsal en todos los estados biológicos. El dimorfismo sexual es acentuado; en adultos hembra, el escudo dorsal es corto, no pasando la región mediana del cuerpo y en los machos el escudo dorsal es largo extendiéndose hasta el margen posterior. Con presencia de surcos o pliegues marginales, cervicales o laterales. Áreas porosas sobre el dorso de la base del capítulo en las hembras, hipostoma denticulado en la mayoría de los géneros y con granulaciones en algunas especies de Ixodes. Las placas espiraculares están situadas posteriormente de la coxa IV (^{ONOFRIO et al., 2006}).

Rhiphicephalus (Boophilus) microplus. Las características morfológicas más importantes de los adultos de esta especie son: la presencia de una proyección caudal en el macho y espinas en la coxa I, capítulo o gnathosoma corto, palpos ligeramente más cortos que el hipostoma, ausencia de festones, placas espiraculares ovales y similares en ambos sexos. Macho con cuatro placas adanales bien desarrolladas (^{OSORNO-MESA, 1942}) (Fig. 1A). Esta especie es un parásito específico de bovinos, pero en altas infestaciones puede adherirse a humanos y otros animales. Es típicamente monoxeno, es decir cumple su ciclo biológico en un solo hospedero. Esta especie es vector del protozoario Babesia y de la bacteria Anaplasma (^{GUGLIELMONE et al., 2006}). Este parásito ha sido reportado en Antioquia (^{LÓPEZ & PARRA, 1985}), en bovinos de Tumaco, Pacífico colombiano, con frecuencias del 99,94% (^{ARIAS et al., 1991}). También predomina en Córdoba, noroeste de sucre y noroeste de Antioquia con niveles de infestación en bovinos de 95,93%, 99,75% (^{BETANCOURT et al., 1992b}; LÓPEZ et al., 1985). En este trabajo se encontró sobre bovinos (Fig. 1A).

Figura 1 Rhipicephalus (Boophilus) microplus (Macho) A; Anocentor nitens Neumann, 1897 (Hembra) B; Amblyomma cajjenense Fabricius, 1987 (Hembra) C; Rhipicephalus sanguineus Latreille, 1806 (Hembra) D. 

Anocentor nitens. Hembras con idiosoma redondeado, de color marrón a rojizo. Escudo puede tener patrones de coloración pardo y sin ornamentaciones. Con la base dorsal del capítulo rectangular, hipostoma con dentición 4/4, ojos presentes. Los machos sin placas adanales, con coxas que aumentan de tamaño progresivamente de la I a la IV. Placas espiraculares son ovales y contienen de 4 a 10 aerofi los distribuidos circularmente como un disco de teléfono (Fig. 1B). Es una garrapata monoxena, es decir de un solo hospedero para cumplir su ciclo de vida (^{ONOFRIO et al., 2009}). Esta especie es el principal vector de Babesia caballi, uno de los agentes causales de piroplasmosis equina en el neotrópico.

Generalmente en los equinos se ubica en las orejas, en el divertículo nasal, área perianal entre las patas crin y cola. En infestaciones severas lleva a los animales a la anemia y problemas infecciosos en las orejas (^{GUGLIELMONE et al., 2006}). En Colombia se ha reportado parasitando equinos en Antioquia (^{LÓPEZ & PARRA, 1985}), Tumaco, sur de la Costa pacífica colombiana (^{ARIAS et al., 1991}), en Córdoba, noroeste de sucre y noroeste de Antioquia los niveles de infestación en bovinos fueron del 0,13% (^{BETANCOURT et al., 1992b}), presentándose una alta especificidad por equinos (99,88%) (LÓPEZ et al., 1985). En este trabajo se encontró asociada a bovinos y equinos (Fig. 1B).

Amblyomma cajennense s.l. Las hembras poseen hipostoma largo (Fig. 1C), escudo con bordes castaños y el centro blanquecino. Dorsal y ventralmente con setas, ápice de los festones con pequeños tubérculos quitinosos mamiliformes en el ángulo interno. Coxa I con espinas separadas y puntiagudas. Los machos con un pliegue marginal completo limitando posteriormente todos los festones. Escudo ornamentado. Coxa I con dos espinas largas puntiagudas y separadas, siendo la espina externa más larga que la interna. Espiráculo en forma de coma (^{GUIMARÃES et al., 2001}). La ninfa presenta el cuerpo lobulado, espiráculo redondeado con 3 placas, coxa I con dos espinas, coxa II y III redondeada con una espina externa, coxa IV coxa totalmente redondeada. Los estados inmaduros de A. cajennense se caracterizan por parasitar humanos en mayor intensidad que cualquier otra especie. Los adultos prefieren grandes mamíferos como equinos, bovinos, chigüiros, perros, cerdos, ovejas, cabras y mamíferos silvestres. Esta especie es trioxena, es decir que completa su ciclo de vida en tres hospederos (^{GUGLIELMONE et al., 2006}). Esta garrapata es el principal vector de Rickettsia rickettsii, el cual es el agente causal de la fiebre maculosa en Brasil, Colombia, Costa Rica, Panamá y México (^{LABRUNA & MACHADO, 2006}). En Colombia se ha reportado en Antioquia (^{LÓPEZ & PARRA, 1985}). En la zona de Montería, Córdoba, noroeste de Antioquia los niveles de infestación en bovinos fueron del 3,93% (^{BETANCOURT et al., 1992a}), la mayoría de los ejemplares encontrados relacionados a equinos (LÓPEZ et al., 1985). En este trabajo A. cajennense se encontró en bovinos y equinos (Fig. 1C).

Rhipicephalus sanguineus. Es conocida como la garrapata parda del perro. Es una garrapata de porte pequeño. En ambos sexos el idiosoma tiene coloración marrón oscura, escudo sin ornamentación y ojos ligeramente convexos (Fig. 1D). En los machos el escudo presenta tres pliegues en la porción posterior y ventralmente tiene dos placas adanales internas bien desarrolladas y más largas posteriormente. En ambos sexos las espinas de las coxas son similares excepto las espinas de la coxa IV del macho que son más desarrolladas. La base dorsal del gnathosoma es hexagonal y tanto los palpos como el hipostoma son cortos (^{OSORNO-MESA, 1942}). Las infestaciones de esta especie ocurren casi exclusivamente en perros domésticos, sin embargo, pueden ocurrir en otros carnívoros silvestres. Las regiones anatómicas con mayores infestaciones son: orejas, cuello, dorso, cabeza y espacios interdigitales. Esta es una especie trioxena, es decir completa su ciclo de vida en tres hospederos. Ehrlichia canis y Babesia canis son los agentes patogénicos transmitidos por R. sanguineus (^{BARROS-BATESTI et al., 2006}; ^{GUGLIELMONE et al., 2006}). Reportes realizados en Colombia y otros países identifi can a esta especie como el hospedero más importante de E. canis (^{BENAVIDES et al., 2009}; BENAVIDES & RAMÍREZ, 2003; ^{TRIVIÑO et al., 2013}). En Colombia se ha reportado en Antioquia (^{LÓPEZ & PARRA, 1985}) con alta especificidad por caninos (LÓPEZ et al., 1985). En este trabajo se encontró sobre caninos (Fig. 1D).

Amblyomma nodosum. La coxa I con dos espinas iguales, triangulares, espinas estrechamente redondeadas. La coxa I es larga, con una callosidad anterior como una espina (Fig. 2A, Fig. 3A). Las hembras presentan escudo con ornamentaciones en la región lateral en forma de “Y” (Fig. 3C). La coxa I es larga, con una callosidad anterior como una espina (Fig. 3A, Fig. 3E). Hypostoma con una corona de fi nos dientes, la mitad del ápice suavemente cóncavo; con una formula dental 3/3 (Fig. 3B). Escudo con ornamentaciones en la región lateral en forma de “Y” (Fig. 3C). Márgenes mediales y laterales de la placa del espiráculo que divergen medial y dorsalmente casi derechos con amplia prolongación dorsal formando un ángulo agudo con el eje anterior-posterior de la placa del espiráculo. Margen lateral y anterior con gran margen quitinoso. Coxas II-IV, cada una con una sola espina triangular más estrecha en la cuarta (Fig. 3F, Fig. 3G, Fig. 3H).

Figura 2 Tamaño comparativo de las hembras encontradas, (Vista dorsal). A. Amblyomma nodosum Neumann, 1899 (Hembra) A; Amblyomma rotundatum Koch 1844 (Hembra) B; Amblyomma maculatum Koch, 1844 (Hembra) C; Ixodes spp (Hembra) D; Amblyomma dissimili Koch, 1844 (Hembra/ninfa) E. 

Figura 3 Amblyomma nodosum Neumann, 1899 (Hembra); La coxa I larga, con una callosidad anterior como una espina (Flecha roja) A, E; Hypostoma formula dental 3/3 B; Escudo con ornamentaciones en la región lateral en forma de “Y” C; Placa del espiráculo D; Coxa I E; Coxa II F; Coxa III G; Coxa IV H. 

Los machos se caracterizan por tener palpos nudosos o con protuberancias, el segundo artículo con una proyección dorsal y el primer artículo con una extensión lateroventral. Cornuas salientes (proyecciones posteriores dorsales de la base del gnathosoma), coxa I con espinas largas y gruesas, siendo el externo ligeramente menor que el interno. Escudo de color castaño con manchas blanquecinas, los cuales en la región cervical presentan un aspecto de “J”. La base del capítulo casi rectangular (^{ONOFRIO et al., 2009}; ^{OSORNO-MESA, 1942}). Los adultos son parásitos exclusivos de osos hormigueros como Myrmecophaga tridactyla y T. Tetradactyla. Los hospedadores de los estados inmaduros son desconocidos (^{GUGLIELMONE et al., 2003}; ^{VOLTZIT, 2007}). Parasita mamíferos del grupo de los Xenarthra en la fase adulta y aves en la fase inmadura (^{BARROS-BATESTI et al., 2006}). En Antioquia se ha reportado en oso hormiguero (^{LÓPEZ & PARRA, 1985}). Estudios recientes describen la presencia de Amblyomma spp. sobre T. Tetradactyla en el departamento del Quindío (^{TORRES-MEJÍA & DE LA FUENTE, 2006}). Sin embargo, no existen estudios de descripción taxonómica de las especies encontradas en el país que permitan comparar con individuos de otras regiones de Colombia y que sirvan de material pedagógico y científico para otros trabajos de taxonomía y biodiversidad en el país. En este trabajo se encontró en T. Tetradactyla.

Amblyomma rotundatum. Hembra con capítulo largo, margen posterior derecho y márgenes laterales redondeados. Palpos largos y amplios, segmento II con una amplia espina triangular dorsal dirigida posteriormente (Fig. 2B, Fig. 4A). El segmento II dos veces más largo que el segmento III. El segmento I ventralmente con una gran aguda cresta terminando posteriormente con un remo oval (Fig. 4A, Fig. 4B). Escudo largo y ancho. En la parte posterior del escudo un área decorada, redondeada, castaño metálico, dos áreas con parches longitudinales irregulares y dos angostos y manchas largas entre surcos cervicales (Fig. 4C). Placa espiráculo muy larga, medial y lateral con márgenes paralelos, margen medial cóncavo, margen posterior suavemente convexo, prolongación dorsal muy amplia, formando un ángulo agudo con el eje de la placa espiráculo anterior-posterior. Margen medial y lateral con un amplio borde esclerotizado (Fig. 4D). Coxa I con 2 espinas iguales, cortas y ampliamente redondeadas. Coxa I con una aguda, espuela o callosidad anterior (Fig. 4E). Coxas II a IV, cada una con dos cortas amplias espinas redondeadas, la espina externa finamente más larga (Fig. 4E, Fig. 4F). Apertura genital en U, situada entre la coxas II-III (Fig. 4G), surco anal posterior con un surco medial profundo dirigido posteriormente extendiéndose a los festones (Fig. 4H). En este trabajo se encontró sobre el sapo R. marina, y todos los individuos eran hembras.

Figura 4 Amblyomma rotundatum Koch, 1844 (Hembra). Vista gnatosoma dorsal A; Vista gnatosoma ventral B; Escudo C; Placa espiracular D; Coxa I E; Coxa II-IV F; Apertura genital G; Surco anal posterior H. 

Amblyomma maculatum. Palpos largos y anchos, segmento II más largo que segmento III (Fig. 2C, Fig. 5A), hipostoma 3/3 (Fig. 5B), escudo largo marrónbrillante, ornamentado, metalizado, rosado dorado, con manchas verdes en el borde (Fig. 5C). Una marca de herradura larga extendiéndose como una rama larga por el surco cervical y dos áreas en forma de rombo, a nivel lateral (Fig. 5C). Placa espiracular medial y lateral suavemente divergiendo, margen medial recto, margen posterior suave convexo, prolongación dorsal estrecha, formando un ángulo agudo con la placa del espiráculo del eje anterior-posterior (Fig. 5D). Coxa I con dos espinas, la externa más larga alcanzando el margen anterior de la segunda coxa II, estrecha y puntiaguda (Fig. 5E). La espina interna muy corta, estrecha y redondeada. Las coxas II y IV, cada una con una sola espina corta, triangular más ancha en la IV (Fig. 5F, Fig. 5G). Surco anal posterior impar, posteriormente dirigido, surco medial extendiéndose a los festones (Fig. 5H). Los adultos parasitan varias especies de ganado, perros, venados, coyotes, zorros, y otros. Esta especie ha sido colectada también en humanos. Los estados inmaduros se alimentan principalmente sobre aves, pero ocasionalmente se alimentan sobre pequeños mamíferos (^{GUGLIELMONE et al., 2003}; ^{VOLTZIT, 2007}). En este trabajo se encontró en equinos.

Figura 5 Amblyomma maculatum Koch, 1844 (Hembra). Vista gnatosoma dorsal A; Vista gnatosoma ventral B; Escudo C; Placa espiracular D; Vista ventral coxa I E; Coxa I-IV F; Coxa III-IV detalle G; Surco anal posterior H. 

Ixodes spp. La principal característica de los adultos de las especies de Ixodes es la presencia de un surco o pliegue anal anterior al ano, de ahí el término ‘prostriata’ (Fig. 6A). El escudo dorsal no es ornamentado, no poseen ojos, ni festones, placas espiraculares circulares u ovales. El hipostoma de los machos puede presentar dientes o crenulaciones similar a los de las hembras. Los machos poseen placas ventrales. Las hembras cuando no están alimentadas poseen un aloescudo amarillo a crema, mientras que las ingurgitadas poseen una coloración de ceniza a azulado. Para Colombia de este género solo se ha reportado la presencia de I. pararicinus e I. affinis (^{BARROS-BATESTI et al., 2006}; ^{GUGLIELMONE et al., 2003}; ^{KOLONIN, 2009}; ^{LÓPEZ & PARRA, 2017}; ^{OSORNO-MESA, 1942}; ^{WRAMC, 1998}). El Dr. Betancourt en comunicación escrita reporta el encuentro en bovinos en San José del Palmar (Chocó). En este trabajo se encontró en bovinos y equinos (Fig. 2D, Fig. 6).

Figura 6 Ixodes spp. Laitreille, 1975 (Hembra). La principal característica de este género es la presencia de surco anal anterior (Postriata) flecha negra A; El escudo es ornamentado, ausencia de ojos y festones B; Placas espiraculares circulares flecha azul A, C; Coxa I -IV D 

Amblyomma dissimile. El dorso del cuerpo de la ninfa con pérdida de la pilosidad, escudo espaciosamente punteado (Fig. 2E, Fig. 7A) (^{SCOTT & DURDEN, 2015}), cuerno y aurícula ausente, dentición del hipostoma 2,5/2,5 (Fig. 7B), presenta la coxa I con dos espinas, coxa II con solo una espina (Fig. 7, 7D). Las hembras presentan escudo ornamentado con manchas longitudinales de tono cobrizo en posición anterolateral, atrás de los ojos, se presentan 12 puntuaciones grandes y profundas entremezcladas con otras más pequeñas. La coxa I con 2 estrechas, triangulares, agudas espinas redondeadas, la espina externa más larga (Fig. 7D). Los machos presentan en la coxa IV dos espinas, siendo la externa igual o menor que la mitad del largo del artículo y el interno muy corto y afilado. Coxas II y III con dos espinas siendo el interno reducido a un tubérculo. Escudo castaño con manchas blanquecinas o cobrizas, que en la porción anterior toman aspecto de un falso escudo, con puntuaciones numerosas y grandes, especialmente atrás de los ojos entremezcladas con otras menores y distribuidas irregularmente (^{GUIMARÃES et al., 2001}; ^{OSORNO-MESA, 1942}). Todos los estadios parasitan reptiles y anfibios. Es una garrapata trioxena, es decir de tres hospederos. En Brasil esta especie ha sido reportada sobre Hydrodynastes gigas, en el estado de Mato Grosso del Sur (^{FONTANA, 2003}). Según GUIMARÃES et al. (2001), ^{GUGLIELMONE et al. (2003)} y ^{VOLTZIT (2007)}A. dissimile es una especie común en réptiles, parasitando más del 60% de los ofidios, 72% de los sapos y 84% de los lagartos e iguanas de Panamá. En Colombia, A. dissimile fue reportada sobre Bufo marinus, Caiman sclerops y Constrictor constrictor (^{WRAMC, 1998}), y en Boa constrictor por (^{CARRASCAL et al., 2009}). El Doctor Gustavo López reportó esta garrapata en el departamento de Antioquia asociada a anfibios (^{LÓPEZ & PARRA, 1985}). En este trabajo se encontró sobre B. asper.

Figura 7 Amblyomma dissimile Koch, 1844. (Hembra/ninfa). Vista dorsal A; Hypostoma dentición 2.5/2.5; Palpos C, Coxa I con dos espinas D; coxa II con una espina E; Uña metatarso F.