INTRODUCCIÓN
La concentración atmosférica de dióxido de carbono (CO2) en 1832, se encontraba en 284ppm (Wheeler & Von Braun, 2013). Actualmente (2020), se reportan valores de 412ppm (Dlugokencky & Tans, 2020) se estima que para finales del siglo XXI llegue entre 600 a 1000ppm (IPCC, 2014). Esta variabilidad en la concentración de gases atmosféricos implica cambios ambientales (IPCC, 2014), que podrían favorecer la selección evolutiva inter e intra específicas en poblaciones de plantas (Ziska, 2016).
El aumento del CO2 atmosférico asociado al cambio climático genera un escenario incierto para la dinámica poblacional de las malezas; diversos estudios coinciden en reconocer efectos en las plantas, como ganancia de biomasa, cambios morfológicos y cambios fenológicos (Ziska & Goins, 2006; Rogers et al. 2008; Zeng et al. 2011; Peters et al. 2014; Malarkodi et al. 2017).
El efecto del CO2 sobre la germinación de bancos de semillas de malezas poco se ha estudiado, probablemente, argumentando que la concentración de CO2 en suelo excede a la atmosférica, que los niveles de CO2 en la capa superficial del suelo pueden ser dinámicos y estar influenciados por el CO2 atmosférico (Ziska & Dukes, 2011). Aunque esto no ha sido bien documentado, existen estudios que reportan diferentes efectos en los porcentajes y tasas de germinación de algunas especies de plantas (Riemens et al. 2004; Ziska & Dukes, 2011; Marty & Bassiri, 2014; Kim & Han, 2018).
Es pertinente diferenciar dos tipos de banco de semillas: uno transitorio que, usualmente, para el neotrópico, se asocia con las semillas ubicadas en la capa superficial del suelo y otro persistente, es decir, aquel que contiene semillas de capas más profundas (Ferri et al. 2009). Estos bancos de semillas influyen en las dinámicas poblacionales, a nivel temporal, considerando las diferencias en longevidad diversidad y velocidad de germinación que pueden presentar (Acosta & Agüero, 2001; Matilla, 2004; Baskin & Baskin, 2014).
El enriquecimiento de CO2 afecta la dinámica de las poblaciones de malezas en los diferentes ecosistemas; en el caso de los sistemas agrícolas, la competencia entre malezas y cultivo podría favorecer a las primeras, debido a su alta variación genética y plasticidad (Malarkodi et al. 2017; Peters et al. 2014).
A través de herramientas de la fitosociología es posible el estudio de la dinámica de las poblaciones de malezas, haciendo posible la cuantificación de la composición florística, su diversidad o el grado de nocividad.
En el presente trabajo, se acogen las siguientes definiciones y clasificación:
Plantas maleza clasificadas como altamente perjudiciales o de nocividad alta: aquellas especies que tienen alta capacidad y velocidad de propagación, se presentan en densidades altas, compiten por interferencia o explotación, afectando, de manera negativa, el cultivo (Rodríguez, 2000); para clima frío, se reportan: Avena fatua, Holcus lanatus, Lolium temulentum, Malva sylvestris, Pennisetum clandestinum, Phalaris minor, Raphanus raphanistrum, Rumex acetosella, Rumex crispus, Urtica urens y Brassica sp. (Vargas, 1978).
Medianamente perjudiciales o de nocividad media: son aquellas especies que compiten de manera limitada por recursos y se presentan en diferentes densidades (Rodríguez, 2000); para clima frío, se reportan las especies: Amaranthus hybridus, Bromus catharticus, Capsella bursa-pastoris, Lolium temulentum, Papaver somniferum, Polygonum hydropiperoides, Silene gallica, Solanum marginatum, Spergula arvensis, Fuertesimalva limense, Chenopodium sp., Rumex sp. y Polygonum sp. (Vargas, 1978).
Levemente perjudiciales: son las especies de fácil manejo y posiblemente, se presenten en bajas densidades (Rodríguez, 2000); para clima frío, se reportan las especies: Dactylus glomerata, Erodium moschatum, Holcus lanatus, Hypochoeris radicata, Medicago lupulina, Poa annua, Silene gallica, Soliva mutiisi, Sonchus oleraceus, Stellaria media y Plantago major (Vargas, 1978); sin embargo, esta clasificación depende de la densidad, las características de la especie de maleza, el cultivo, la fertilidad del suelo y los manejos ejercidos sobre estas.
Teniendo en cuenta que es limitada la información del efecto del enriquecimiento por CO2 sobre la germinación del banco de semillas de malezas, se plantea el presente estudio, que tiene como objetivo reconocer el efecto de atmósferas modificadas con CO2 sobre la germinación de banco de semillas de malezas en un suelo de uso agrícola, a través de índices fitosociológicos.
MATERIALES Y MÉTODOS
Suelos. Se usaron suelos de textura franco-arcillosa, provenientes del lote 1 del Centro Agropecuario Marengo (CAM) de la Universidad Nacional de Colombia, ubicado en el municipio de Mosquera, Cundinamarca. El lote, previamente había sido sembrado con avena forrajera y tuvo una fase de descanso de 6 meses; luego, se preparó con labranza convencional (pase de cincel, rastra y pulidor). Se tomaron 16 muestras de suelo, 8 muestras provenientes de la capa arable (primeros 20cm de profundidad) y 8 de una capa más profunda (20 a 40cm de profundidad), denominadas, para fines prácticos, como nivel 1 y 2, respectivamente. Estas muestras fueron secadas a temperatura ambiente y homogenizadas, manteniendo la división de nivel. Posteriormente, se colocó 1,5kg de suelo en materas de capacidad similar.
Atmósferas modificadas. Se diseñaron cajas de 1x0,5x0,75m, revestidas con plástico traslúcido calibre No. 6. En estas cajas, se confinó CO2 a la concentración de referencia y, en ellas, se introdujeron las muestras de suelo. Se monitoreó la concentración de CO2 cada 24 horas y si era necesario, se hacía reposición del CO2 perdido.
Diseño experimental. Se estableció un arreglo factorial con 2 profundidades de suelo, 5 dosis de CO2 -400, 500, 700, 800, 900ppm- y 4 réplicas por tratamiento; las dos primeras dosis no tuvieron adición de CO2, se mantuvieron bajo condiciones ambientales, sin y con confinamiento, respectivamente, por lo que se denominan en el artículo como tratamientos a CO2 ambiental o sin adición de CO2. En todas las unidades experimentales, se indujo germinación con el suministro de agua.
Muestreo. Se realizó retirando la biomasa total de cada unidad experimental, proceso que se replicó en tres ocasiones, a los 30, 60 y 90 días después de inducción (ddi) de germinación. Se registraron las especies presentes, el número de especímenes y la cantidad de especies por réplica.
Índices fitosociológicos
Composición florística. Para la identificación de especies, se usaron las descripciones botánicas, ilustraciones y clave vegetativa de Fuentes et al. (2006) y Recasens & Conesa (2009). En caso de requerirse, se llevaron las plántulas a estado adulto, realizando trasplante en materas externas, para precisar su identificación. Cada especie encontrada, se catalogó según su taxonomía, origen o distribución, hábito y grado de nocividad.
Con los datos recolectados, se determinaron los índices fitosociológicos:
Riqueza (s): número de especies presentes.
Abundancia absoluta (Ai): número de individuos por especie o muestra.
Frecuencia: proporción de unidades de muestreo que contienen una especie determinada, sobre el total de unidades muestreadas.
Dominancia: fue medida como la abundancia proporcional
Índice Jaccard: donde, j es el número de especies comunes, a y b el número de especies de la comunidad a y b (Swanton et al. 2003).
Análisis estadístico. La información fue analizada haciendo uso del software Statistical Package for the Social Sciences (SPSS) ver 21, realizando pruebas de ANOVA y diferencia de medias y si fuera el caso, la prueba de Tukey al 95% de confianza.
Los índices de diversidad Alfa y Beta, se calcularon haciendo uso del programa Past 3.2.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Composición florística: En general, se encontraron 33 especies en 28 géneros, 14 familias y 10 órdenes. La mayor riqueza, tanto en géneros como especies, se presentó en las familias Asteraceae y Poaceae (Cuadro 1); estos resultados son coincidentes con los reportados por Fuentes et al. (2011), para el altiplano cundiboyacense de Colombia, donde se encuentra que Asteraceae, Poaceae, Brassicaceae, Scrophulariaceae y Malvaceae representan el 67% de los géneros y el 46% de las especies, de un registro total de 143 especies.
Las especies con hábito anual predominaron en el ensayo (Cuadro 1); sin embargo, a diferencia de lo reportado por Marty & Bassiri (2014), no se encontraron diferencias significativas entre los porcentajes de germinación de especies anuales y perennes. Se registraron 9 especies nativas y 24 foráneas, 12 son consideradas malezas en cultivos de la zona (Senecio sp., R. raphanistrum, Chenopodium sp., A. hybridus, Polygonum sp., R. crispus, F. limensis, L. temulentum, P. clandestinum).
En cuanto al grado de nocividad, se identificaron 5 especies de nocividad alta, 12 especies de nocividad media y 16 especies de nocividad leve (Cuadro 1). Entre las especies clasificadas como altamente nocivas, se encuentran 2 dominantes, Avena sp. y L. temuletum.
Igualmente, cabe señalar que especies, como A. hybridus, Ch. murale, P. aviculare, P. segetum y P. major, se podrían llegar a considerar como altamente nocivas, en escenarios con más de 700ppm de CO2, considerando su abundancia en los tratamientos con adición de CO2, en comparación con los tratamientos a CO2 ambiental (Figura 1).
Resultados similares expuso Ziska & Bunce (1993), al observar que a 700ppm de CO2 aumentaba la tasa y el porcentaje de germinación de A. hybridus y Ch. álbum. También, Marty & Bassiri (2014) reportan aumentos en el porcentaje de germinación para Ch. album y A. hypochondriacus, en ensayos bajo enriquecimiento de CO2.
Riqueza, abundancia y frecuencia: El tratamiento en el cual se observó mayor riqueza fue el de 900ppm, con un total de 24 especies, mientras que la menor riqueza se presentó en el tratamiento de 800ppm, con 16 especies. En los tratamientos a CO2 ambiental, se reportaron 19 especies para cada tratamiento y en el tratamiento con 700ppm de CO2, se registraron 18 especies (Figura 1 y 2).
En el nivel 2 de suelo, se reportó la mayor riqueza, resultado consecuente con lo reportado por Baskin & Baskin (2014), con relación a que en este nivel, es posible la formación de bancos de semillas persistentes, los cuales, aportan a la conservación de especies, disminuyendo su riesgo de extinción (Baskin & Baskin, 2014). En el nivel 1 de suelo, se reportó la mayor abundancia, comportamiento característico del banco de semillas transitorio (Acosta & Agüero, 2001).
En total, se reportaron, aproximadamente, 3.530 individuos, los cuales, provenían 14% del tratamiento de 400ppm; 18,74% del tratamiento con 500ppm; 22,68; 23,10 y 21,4% de los tratamientos con 700, 800 y 900ppm, respectivamente. Indicando que la mayor abundancia se dio en aquellos tratamientos, en los que se modificaron las condiciones de CO2 (Figura 1 y 2). Resultados que indican la posibilidad de que el CO2 actúe como factor terminador de latencia en algunas especies (Batlla & Benech, 2010).
También, se observó que las especies R. crispus, S. madagascarensis, S. vulgaris, T. officinale, C. bursa pastoris, S. media, T. pratense, C. boanerensis y V. peregrinase, se presentaron únicamente en tratamientos a los que se les adicionó CO2 (Figura 1).
Según Ziska & Dukes (2011) es posible que el CO2 interactué o aumente la producción de etileno, un regulador del crecimiento de las plantas que estimula la germinación de las semillas. En Xanthium sp., se demostró que el CO2 mejoró la producción de etileno al incrementar el precursor ACC (ácido 1-aminociclopropano-1-carboxílico) y al aumentar el flujo de la ruta del citocromo con un aumento en el ATP (Ziska & Bunce, 1993); sin embargo, la estimulación de germinación a causa de CO2 no siempre ocurre (Ziska & Dukes, 2011).
De hecho, el CO2 es reconocido como factor inductor de dormancia (Quasem, 2020). En el ensayo, se observó que V. persica, O. corniculata, F. capreolata y R. nervosa fueron exclusivas de los tratamientos sin adición de CO2 (Figura 1). Tendencia que también se observó en las especies G. cuadriculata, G. polycepahlum, T. repens, al mostrar una frecuencia más alta en los tratamientos sin adición de CO2, aun cuando son especies con baja frecuencia, en el banco de semillas evaluado.
Las especies que se presentaron con mayores frecuencias fueron S. mutisii, L. temulentum y Avena sp., registrándose en todas las cohortes y réplicas del ensayo. A estas especies, les siguieron P. aviculare y P. annua, las cuales, se presentaron en todos los tratamientos evaluados; sin embargo, la frecuencia de aparición disminuyó en la última cohorte, en muestras provenientes del nivel 2, evidenciando la tendencia de estas especies a mantener poca viabilidad en el banco de semillas persistente.
La variabilidad en la respuesta de las especies, bajo atmósferas enriquecidas de CO2, es coincidente con lo encontrado por Kim & Han (2018), quienes indican que el efecto del CO2 puede diferir entre genotipos de la misma especie.
Dominancia relativa: La dominancia poblacional en la comunidad fue para la especie L. temuletum, seguida de Avena sp, S. mutisii, P. Aviculare, A. hybridus, P. major, P. annua, Ch. murale, P. segetum. Las demás especies presentaron valores inferiores al 1% (Tabla 1).
La especie dominante L. temulentum presentó mayores valores relativos de dominancia en aquellos tratamientos en los que no se modificó la concentración de CO2 (400 y 500ppm). En los tratamientos enriquecidos con CO2, L. temulentum disminuye su valor relativo de dominancia, pero en ningún caso, dicho valor es inferior al 61%. Esta disminución estaría influenciada por el aumento del número total de individuos de las diversas especies, que fue mayor en los tratamientos con CO2 modificado (Tabla 1).
Las especies favorecidas por el enriquecimiento de CO2 podrían aumentar su participación en el banco de semillas, lo que afectaría, tanto el manejo de malezas en sistemas agrícolas como la posibilidad de interacciones entre plantas y microorganismos, puesto que todas las especies generan relaciones con la biota del suelo y, muchas de ellas, emiten compuestos que modifican su ambiente (Radosevick et al. 2007).
Siendo este el caso de L. temuletum y Avena sp., especies que pueden modificar su nicho, debido a la emisión de metabolitos secundarios y, por tanto, generar otras alteraciones en el sistema en que se encuentran inmersas, por lo que un aumento en la abundancia de las especies y, en especial, el de poblaciones dominantes, generaría mayor riesgo de disminución de la biodiversidad, aun, cuando con las condiciones ambientales actuales ya se clasificaban como dominantes, posiblemente, por la ventaja competitiva de poseer semillas grandes y capacidad de auto-enterramiento (Baskin & Baskin, 2014; Ferri et al. 2009; Milberg et al. 2000).
Índice de Shannon: Según los valores de índice de Shannon, el banco de semillas presenta una diversidad baja, ya que todos los tratamientos se encuentran con valores inferiores a 1,6 (Figura 3), lo que evidencia la existencia de poblaciones dominantes y la ausencia de homogeneidad en la distribución poblacional (Pla, 2006). Además de considerar que suelos en frecuente uso agrícola presentan baja diversidad, debido a la perturbación a la que se encuentran sometidos (Baskin & Baskin, 2014; Acosta & Agüero, 2001), sumado a esto, los incrementos en la altitud, la latitud y la edad de sucesión, disminuyen la densidad de semillas en suelo (Baskin & Baskin, 2014).
Coeficiente de Jaccard: El coeficiente de Jaccard muestra similitud en los tratamientos sin adición de CO2, con un coeficiente de 0,61 y los coeficientes más bajos para la relación del tratamiento de 900ppm con los demás. El dendrograma de relación entre los tratamientos (Figura 4) distingue 3 grupos: uno, conformado por los tratamientos de 400 y 500ppm, es decir, aquellos sin adición de CO2; otro, conformado por los tratamientos de 700 y 800ppm y aísla el tratamiento de 900ppm, como un grupo diferente a los demás, indicando una diferencia marcada en la diversidad encontrada en este tratamiento.
La diversidad beta muestra que la modificación en la concentración de CO2 genera una composición florística diferente, debido a la influencia del gas en la germinación, por lo tanto, es posible una modificación en la dinámica poblacional y del paisaje, resultado que estaría acorde con lo planteado por Iturbe (2010), con relación al que este gas podría actuar como un agente causal de selección de poblaciones (Iturbe, 2010).
En conclusión, el efecto de la modificación de CO2 sobre el banco de semillas de malezas, medido a través de índices fitosociológicos, señala, a nivel de poblaciones, un efecto variable, encontrándose diferentes comportamientos, los cuales, incluyen aumentos disminuciones o respuestas neutras en la abundancia y la frecuencia de las especies, debido al enriquecimiento del medio con CO2; por lo tanto, su efecto es dependiente de la especie. A nivel de comunidad, se producen cambios en la composición florística, que pueden inducir modificaciones en las relaciones de competencia, debido al favorecimiento que pueden tener algunas especies, como dominantes y altamente nocivas, además de cambios en la riqueza de las mismas.