Introducción
Un parásito es un agente que vive sobre un organismo huésped o en su interior, se alimenta a expensas de este y puede provocar enfermedad1. Los parásitos intestinales (PI) como los helmintos y protozoos infectan el tracto gastrointestinal de humanos y animales, su transmisión ocurre por la vía fecal-oral, o por contacto con el suelo (geohelmintos). Estos afectan a las poblaciones más pobres y vulnerables debido a las limitaciones en el acceso a la atención médica, a agua potable, saneamiento adecuado, e inestabilidad de ingresos económicos en el hogar; dando lugar a que se aumente la carga de enfermedad2-4.
Los parásitos intestinales socavan el desarrollo cognitivo de los niños, ponen en peligro el crecimiento infantil, implican bajo rendimiento, causan ausentismo escolar, incrementan la pérdida de memoria y disminuyen los niveles del cociente intelectual; “de hecho, se estima que los niños pierden en promedio 3,75 puntos de cociente intelectual por cada infección por parásitos intestinales” (IPI), con consecuencias que pueden perdurar a lo largo de su vida, repercutir la productividad laboral y a mediano y largo plazo su capacidad de generar ingresos5,6.
En zonas tropicales y subtropicales en países en vías de desarrollo, 46 millones de escolares están en riesgo7 de padecer parasitosis intestinal, razón por la cual la Organización Mundial de la Salud (OMS) fijó como meta mundial a 2020, eliminar la morbilidad en los escolares causada por las helmintiasis transmitidas por el suelo.
En Latinoamérica y el Caribe el parasitismo intestinal es particularmente preocupante con una prevalencia calculada de un 45%, y se estima que una de cada tres personas está infectada por geohelmintos y son los niños en edad preescolar (1 a 4 años) y escolar (5 a 14 años) quienes están entre los grupos más vulnerables8.
Los PI causan infecciones que clínicamente desencadenan una anemia, que evidencia el círculo vicioso del parasitismo intestinal y por otro lado, aumenta la probabilidad de desarrollar síndrome anémico asociado a anemias ferropénica y megaloblástica respectivamente; situación que afecta el peso para la edad (P/E), talla para la edad (T/E), peso para la talla (P/T) e IMC.
Dichas anemias se constituyen en causas de morbilidad, especialmente en la población escolar, pues originan un efecto deletéreo sobre la mucosa intestinal, desbalance en requerimientos nutricionales que superan las barreras inmunológicas del huésped, con captura de elementos clave en la formación de la síntesis de hemoglobina, déficit de macromoléculas orgánicas e inorgánicas tales como hierro, ácido fólico, vitamina B12, vitamina A, cobre y otros oligoelementos.
Por otra parte, estas anemias ocasionan disminución del número de eritrocitos y como consecuencia la capacidad de transporte de oxígeno de la sangre con valores de hemoglobina en un límite inferior del rango de referencia9,10.
Los valores normales de hemoglobina establecidos por la OMS son 11 g/dL en escolares de 6 a 59 meses, para escolares entre 5 a 11 años superior de 11,5 g/dL, de 12 a 14 años un rango superior a 12 g/dL11. Asimismo, estima que más de dos millones de personas tienen afectaciones por deficiencia de hierro y anemia (24,8% de la población mundial) siendo particularmente los escolares los más vulnerables a las secuelas crónicas de la anemia, entre las que se destacan inmunidad reducida, morbilidad concomitante y retrasos cognitivos que pueden comprometer el desarrollo intelectual12-14, trazador de pobreza y desigualdad en salud que afecta el progreso de los países. Los parásitos tales como el Complejo Entamoeba histolytica/dispar, Giardia duodenalis, intestinales y la gran mayoría de geohelmintos, desencadenan síndrome anémico de tipo ferropénico15,16.
Ante esta situación, es indispensable que el personal sanitario responsable del programa de crecimiento y desarrollo, incluya desparasitación periódica, suplementos nutricionales, estudio de rango de la hemoglobina como parámetro clave para el diagnóstico de síndrome anémico desencadenado por infecciones parasitarias intestinales.
Por lo anterior, el objetivo de la presente revisión fue establecer la asociación de la infección por parásitos intestinales y síndrome anémico en niños en edad escolar.
Materiales y métodos
Estrategia de búsqueda
Protocolo de búsqueda y selección de los estudios
Se aplicaron las fases de identificación, tamización, elección e inclusión del consenso PRISMA. Para la identificación y búsqueda de las publicaciones se combinó el término “asociación parásitos intestinales y anemia en niños” con parasitismo intestinal, y sus sinónimos, a través del operador booleano y; esto derivó en cuatro estrategias de búsqueda: ((“intestinal AND parasites” AND “anemia” AND “children”)). La búsqueda se realizó en Pubmed, Scopus, SpingerLink y Web of Science. Para garantizar la exhaustividad del protocolo, se realizó una búsqueda por especificidad para los términos incluidos en el tesauro DeCS, y por sensibilidad para los no incluidos en éste. Respecto a la tamización, se hizo a partir de la lectura de los títulos y resúmenes de los manuscritos.
Criterios de inclusión y exclusión
Se aplicaron los siguientes criterios de inclusión: a) tener los términos de búsqueda en título o resumen b) publicaciones que incluyeran, niños prescolares y escolares c) que tuviesen como objetivo los parásitos intestinales y su relación con anemia; d) artículos originales indexados publicados entre 2010 y 2021.
Se excluyeron artículos que no indicaban “asociación parásitos intestinales y anemia en niños” y en su lugar fueron clasificados por los autores como estudios transversales, prospectivos, estudios de cohorte, ensayo aleatorizado, de casos y controles.
Selección de los artículos
Los artículos incluidos fueron caracterizados con las variables: tipo de estudio, autores, año de publicación, país, edad, agente etiológico (helmintos, protozoarios), método directo utilizado para la identificación del agente etiológico, tipo de anemia incluidos en la publicación.
La selección de los artículos se realizó por duplicado mediante cuatro evaluadores, quienes efectuaron la lectura y el análisis del texto tamizado en una primera fase de selección por título y resumen, posterior a eso, se verificó que cumplieran con los criterios de inclusión y exclusión.
Reproducibilidad y evaluación de la calidad metodológica de los estudios
Para garantizar una información completa y precisa, todos los artículos clasificados fueron revisados utilizando la guía STROBE (Strengthening the Reporting of Observational studies in Epidemiology), para garantizar la reproducibilidad en la búsqueda y la selección de las publicaciones. Esta guía cuenta con una lista de verificación de 22 ítems, los cuales evalúan: título, resumen, introducción, metodología, resultados, discusión y consideraciones éticas, mientras que para la reproducibilidad de la extracción de la información, se diseñó una base de datos en Excel diligenciada en cuatro ocasiones diferentes para verificar la concordancia de los datos extraídos.
Resultados
Se identificaron 1151 publicaciones (93 Pubmed 75, Scopus 91, SpingerLink 881, y Web of Science 104), eliminándose los artículos duplicados (350), a los 801 articulos totales, luego de aplicar los criterios de inclusión y exclusión éstos se redujeron a 33 (Figura 1).
Los artículos se publicaron entre los años 2010 y 2021; de los cuales el 63,63% (n = 21) provenían de África, 18,18% (n= 6) de Asia, seguido de Suramérica 15,15% (n=5) y Centroamérica 3,03% (n= 1) siendo Etiopía el país mayor número de publicaciones (39,39%), seguido de Uganda y Malasia con (15,38%) respectivamente. Con relación a los tipos de estudio, 30 fueron transversales, 2 longitudinales y uno de cohorte (Tabla 1).
Autor/Año | Tipo de estudio | País | Edad (años) | Parásito asociado a la presencia de anemia | Tamaño de la muestra | Método diagnóstico | Tipo de anemia | |
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Helmintos | Protozoarios | |||||||
Bechir et al24. 2012 | Transversal | África | 0-5 | Ascaris lumbricoides | Entamoeba histolytica / dispar | 398 | HemoCue Hb Kato-Katz | No clasifica tipo de anemia |
Ngui et al25. 2012 | Transversal | Malasia occidental | 7-12 | Trichuris trichiura, Ascaris lumbricoides Anquilostoma | NA | 550 | Contador de células hematológicas automatizado (Sysmex XE-2100 ADVIA (Hb) Centaur FerroZine -analizador (Fe) COBAS INTEGRA 400/800 (Ferritina) Directo, Kato-Katz concentración. | Anemia ferropénica |
Ahmed et al26. 2012 | Transversal | Malasia | 6-13 | Trichuris trichiura, Ascaris lumbricoides, Anquilostoma spp. | NA | 289 | HemoCue Hb Kato-Katz y Harada Mori | No clasifica tipo de anemia |
Al-Shehri et al27. 2016 | Transversal | Uganda | 5-10 | NA | Giardia spp. | 254 | HemoCue Hb qPCR Kato-katz | No clasifica tipo de anemia |
Ihejirika et al28. 2018 | Transversal | Nigeria | 5-13 | Ascaris lumbricoides, Trichuris trichiura, Anquilistoma, | NA | 1200 | HemoCue Hb Kato Katz concentración de formol-éter | No clasifica tipo de anemia |
Ketema et al29. 2015 | Transversal | Etiopía | 5-14 | Necator americanus | NA | 423 | Hemo Cue Hb Kato-Katz Hara Mori | No clasifica tipo de anemia |
Spinicci et al30. 2018 | Transversal | Bolivia | 9,4 | Hymenolepis nana | Blastocystis spp | 519 | Hemo Cue Hb Directo y Kato-Katz | No clasifica tipo de anemia |
Marques et al31. 2020 | Transversal | Amazonía occidental | 1-59 | Ascaris lumbricoides Trichuris trichiura, | Giardia duodenalis | 937 | Hemo Cue Hb Hoffman-Pons-Janer | No especifica tipo de anemia |
Molla E, Mamo H32. 2018 | Transversal | Etiopía meridional | 6-15 | Ascaris lumbricoides, Trichuris trichiura Aquilostoma | NA | 448 | Hb (Hemo Cue) Kato-katz | No especifica tipo de anemia |
Müller et al.33 2018 | Transversal | Port Elizabeth, Sudáfrica | 9-12 | Ascaris lumbricoides, Trichuris trichiura, | NA | 1009 | Hb (Hemo Cue) Directo, Kato- Katz tz | No especifica tipo de anemia |
Njaanake et al34. 2016 | Transversal | Kenia | 5-12 | Trichuris trichiura, Ascaris lumbricoides Anquilostoma | NA | 262 | Hb (Hemo Cue) Directo Kato-Katz | No especifica tipo de anemia |
Oboth et al35. 2019 | Transversal | Uganda | <5 y 5-15 | Taenia spp., | Giardia | 476 | Hb (Hemo Cue) Kato Katz | No especifica tipo de anemia |
Oliveira et al36. 2015 | Transversal | Angola | 5-12 | Hymenolepis nana, | NA | 328 | Hb (Hemo Cue) Directo Molecular | No especifica tipo de anemia |
Osei et al37. 2010 | Transversal | India | 6-10 | Taenia saginata, Trichuris trichiura, Anquilostoma, Ascaris lumbricoides | NA | 499 | Hb (Hemo Cue) ELISA (Ferritina Transferrina y proteína C reactiva). Espectrofotometría (retinol, zinc, ácido fólico,) RIA (vitamina B 12) | Ferropénica |
Rajoo et al38. 2017 | Transversal | Malasia | 1-6 y 7-12 | Ascaris lumbricoides, Anquilostoma spp., Trichuris trichiura | Giardia lamblia | 75 | Hb (Hemo Cue) Concentración formol-éter | No especifica tipo de anemia |
Shrestha et al. 2018.39. | Transversal | Nepal | 8-16 | Trichuris trichiura, Anquilostoma spp. Ascaris lumbricoides, | Giardia intestinalis | 708 | Hb (Hemo Cue) Concentración formol-éter. Kato-Katz. | No especifica tipo de anemia |
Tariku et al40. 2019 | Transversal | Etiopía | 6-14 | Ascaris lumbrioides, Anquilostoma spp. | NA | 391 | Hb (Hemo Cue) Directo | No clasifica tipo de anemia |
Tun et al41. 2013 | Transversal | Birmania - Myanmar | 7-8 | Ascaris lumbricoides, Trichuris trichiura, Anquilostoma spp. | NA | 1000 | Hb (Hemo Cue) Kato Katz | No clasifica tipo de anemia |
Yimam et al42. 2016 | Longitudinal | Etiopía | 5-15 | Anquilostoma duodenale, Ascaris lumbricoides, Trichuris trichiura, | NA | 403 | Hb (Hemo Cue) Concentración de formol-éter, Kato-Katz | No clasifica tipo de anemia |
Zanin et al43. 2015 | Estudio de cohorte poblacional | Brasil | 6-71 | Ascaris lumbricoides | Giardia duodenalis | 414 | Hb (Hemo Cue) Nefelometrìa (Proteína C) reactiva Quimioluminiscencia (Ferritina) Concentración de formol-éter, Kato-Katz | No clasifica tipo de anemia |
Fetene et al44. 2021 | Transversal | Etíopia | 6-14 | Ascaris, Schistosoma mansoni, Hymenolepis nana | E. histolytica/dispar, G. duodenalis | 394 | Formol éter | No especifica tipo de anemia |
Gujo et al45. 2021 | Transversal | Etíopia | 6-5 | Ascaris lumbercoides, Taenia saginata | Entamoeba histolytica | 367 | Formol éter | No especifica tipo de anemia |
Walden et al46. 2021 | Transversal | Etíopia | 1-12 | NA | Giardia sp. | 3 | Formol éter | No especifica tipo de anemia |
Alamneh et al47. 2021 | Transversal | Etíopia | 6-5 | Helmintos | NA | 214 | Formol éter | No especifica tipo de anemia |
Kebede et al48. 2021 | Transversal | Etíopia | <5 | Ascaris lumbriciodes, Anquilostomiasis, Trichuris trichuria | Gardia lamblia, Enteameba histolytica | 368 | Formol éter | No especifica tipo de anemia |
Cho et al49. 2021 | Transversal | Camerún (África) | 4-15 | A. lumbricoides, N. americanus, Strongyloides stercoralis, T. trichiura | E. histolytica/dispar, G. duodenalis | 2018 | Formol- Eter | No especifica tipo de anemia |
Candela et al50. 2021 | Transversal | Argentina | 1 | Ascaris, S. stercoralis | Blastocystis spp. Entamoeba coli, G. intestinalis | 218 | Formol eter, Baermann, Kato-Katz, Ziehl-Neelsen | No especifica tipo de anemia |
Osazuwa et al16. 2011 | Transversal | Nigeria | 1-15 | Ascaris lubricoides Anquilostomas Trichuris trichiura | NA | 316 | Hb (Fotometría, Sysmex KX-21N) Ferritina -ELISA Directo | Ferropénica |
Desalegn et al51. 2014 | Transversal | Etiopía | 6-12 | Anquilostomas Trichuris trichiura Ascaris Lumbricoides | NA | 586 | CH analizador de hematología (ABX PENTRA ML). El hierro y ferritina (analizador de química clínica ABX HORIBA PENTRA 400) Concentración formol | Ferropénica |
Quihui-Cota et al52. 2010 | Transversal | México | 6-10 | Trichuris trichiura | NA | 215 | CH. IRMA-Ferritina Hierro-Sistema Beckman Synchron CX Faust y Kato Katz | No especifica tipo de anemia |
Njunda et al53. 2015 | Transversal | Camerún | <10 | Ascaris lumbricoides, Anquilostoma spp. | Entamoeba histolytica/dispar | 411 | CH -Analizador de hematología automatizado Mindray Concentración formol-éter | No especifica tipo de anemia |
Osman et al54. 2020 | Transversal | Etiopía y Somalia | 1-5 | Ascaris lumbricoides | NA | 500 | Liquicheck Trilevel Ferritina plasmática receptor soluble de transferrina proteína de unión al retinol Proteína C reactiva Kato-Katz. Acetato de sodio-ácido acético-formalina | No especifica tipo de anemia |
Njua-Yafi et al55. 2016 | Longitudinal | Camerún | 0,5-10 | Ascaris lumbricoides, Trichuris trichiura, Anquilostoma spp. | NA | 357 | Recuento sanguíneo- hemoanalizador automático Concentración formol-éter | No especifica tipo de anemia |
Se evidenciaron 9 agentes parasitarios asociados a la anemia, de estos 18 artículos (54,54%) reportan helmintos como Ascaris lumbricoides, Anquilostoma duodenalis y Trichuris trichiura; dos (6,06%) a Giardia duodenalis como protozoario y trece (39,39%) incluyen ambos agentes etiológicos (Tabla 2), con identificación a través de técnicas directas siendo las más utilizadas 17 la técnica del Kato Katz y 15 por método de concentración formol-éter (Técnica de Ritchie modificada) y uno utilizó cuatro técnicas como fueron: concentraciones de formol-éter y Baermann, tinción de Ziehl-Neelsen modificada Kato Katz.
Con respecto a los determinantes sociales de la salud, las publicaciones se enfocan en aquellos de orden intermedio, estructurales e individuales, en los primeros intervienen entorno de vivienda, situación económica, condiciones de trabajo de los padres (agricultura), saneamiento del agua, nivel de educación de los padres y hacinamiento7. Con respecto a los determinantes estructurales, los aspectos más estudiados se relacionan con clase social, edad y territorio (zonas tropicales y subtropicales) y dentro de los individuales conductuales (succión de uñas, lavado ineficiente de manos y defecación en cultivos y ríos)8-12.
Con relación a la asociación global de parásitos y anemia, 24 publicaciones (72,73%), midieron la concentración de hemoglobina utilizando el hemoglobinómetro HemoCue Hb y los valores de corte de hemoglobina se utilizaron para definirla, ajustados por la edad, talla y peso del niño, según parámetros de la OMS como única fuente de estimación17-40; 7 publicaciones (21,21%) utilizaron técnicas diferentes al HemoCue (Fotometría, ELISA, Hemograma)10,22,29-33,41,42; cuatro (22,22%) de los 18 artículos, asocian de manera directa la infección por helmintos con síndrome anémico de tipo ferropénico a través de la determinación de biomarcadores como hierro, ferritina, transferrina29,43-45 y además cuatro publicaciones incluyen cuadro hemático43,45-47; 29 (87,87%) de los 33 artículos documentan síndrome anémico17-28,30-42,46-48,56 y asociación significativa con infección por protozoarios (Giardia spp.) y helmintos como Anquilostoma, Ascaris lumbricoides, Trichuris trichiura y el emergente Hymenolepis nana (Tabla 2).
Discusión
El parasitismo intestinal, la desnutrición y la anemia, siguen siendo problemas graves de salud pública. Los diferentes rangos encontrados (8,8% y 93,7%) asociados a infecciones por parásitos intestinales (IPI) notificadas en la literatura revisada, varían entre regiones y son reportadas como el indicador más común utilizado para detectar la deficiencia de hierro predictor de anemia, desnutrición y retraso del crecimiento. Asimismo, se ha reportado la asociación del estado nutricional a una helmintiasis intestinal concomitante dentro de una deficiencia superpuesta de hierro como principal causa de anemia a nivel mundial56,57.
La alta infección observada de PI en escolares, indica una ausencia de inmunidad y un alto nivel continuo de exposición a agentes parasitarios en las comunidades estudiadas, agravado por la falta de agua potable, condiciones insalubres, condiciones socioeconómicas, además de las variaciones estacionales que afectan la salud e incrementan la posibilidad de PI de diferentes grupos etarios como o sustentan varias investigaciones13.
Los porcentajes de anemia encontrados en la presente revisión registran rangos desde 4,5% a 75,91%. En algunos países de África subsahariana se han reportado varios agentes parasitarios en la población pediátrica con prevalencia de anemia que supera el 60%50. En Kudat ciudad malaya estado de Sabah, un estudio sobre prevalencia de anemia en 261 escuelas de niños entre 8 y 10 años, identificó la presencia de helmintos con una asociación altamente significativa con anemia15.
En otra investigación realizada por Ahmed et al.43, en Nigeria se estableció asociación estadísticamente significativa entre la anquilostomiasis y la infección por Ascaris lumbricoides y la anemia, donde los niveles de ferritina sérica fueron más sensibles que la hemoglobina en la detección de anemia y se correlacionaron con la infección intestinal por helmintos.
En KwaZulu-Natal-Sudáfrica, Gwetu et al.51, reportó el impacto de la anemia y hierro en el estado del aprendizaje en niños de una comunidad desfavorecida, donde la anemia se asoció significativamente con puntuaciones cognitivas bajas.
Por otra parte, en Colombia en niños en edad escolar y publicado en el año 2020 la Amazonía fue la región con mayor prevalencia de helmintos, específicamente T. trichiura y A. lumbricoides con prevalencia de 18,4% y 11,3% respectivamente52.
Los hallazgos obtenidos en la revisión, el alto porcentaje de IP, síndrome anémico ferropénico, deficiencia de hábitos higiénicos y precarias condiciones de saneamiento ambiental, factores que pudieron haber influido en la alta asociación con helmintos cuyo mecanismo de acción está relacionado con hemorragia intestinal, malabsorción, deficiencia de nutrientes, obstrucción intestinal y destrucción de células y tejidos 12,19-21, con trastornos inflamatorios crónicos por aumento en el nivel de la hepcidina, hormona reguladora del hierro lo que lleva a retención en enterocitos absortivos y generar toxicidad por sobrecarga a nivel tisular53,54.
Conclusiones
Se encontró una alta prevalencia de anemias carenciales de tipo ferropénica y megaloblástico, con una asociación significativa entre un mayor porcentaje de infecciones por helmintos y el síndrome anémico en comparación con las infecciones por protozoos. Es necesario realizar pruebas complementarias para determinar la causa exacta de este síndrome y permitir una intervención temprana para minimizar el impacto en el desarrollo cognitivo. Existe una interacción sinérgica entre estos factores de riesgo, que son difíciles de modificar en el contexto actual, lo que crea una problemática compleja que requiere una mayor intervención de la salud pública y equipos interdisciplinarios de salud. Se destaca la importancia de realizar más estudios sobre la asociación entre el síndrome anémico y los parásitos intestinales, así como la implementación de medidas efectivas para reducir el impacto de las infecciones parasitarias y las anemias carenciales. Esta revisión sistemática respalda la necesidad de una participación multidisciplinaria de la comunidad científica.