Introducción

La primera fase de desarrollo de los organismos marinos es de gran interés científico debido a su papel en el reabastecimiento de las poblaciones y la conectividad o intercambio de individuos entre estas (^{Cowen et al., 2006}; ^{Lefevre y Bellwood, 2015}). Dentro del zooplancton, los huevos y las larvas de peces (ictioplancton) han sido de interés permanente para los investigadores, debido que al estudiar el ictioplancton se puede comprender mejor la biología, ecología y los patrones de distribución de las especies de peces en su etapa adulta (^{Köster et al., 2001}; ^{Frederiksen et al., 2006}; ^{Montagnes et al., 2010}).

Existe gran cantidad de estudios de ictioplancton asociado a zonas arrecifales coralinas del mar Caribe y de la parte occidental del océano Pacífico, principalmente en Australia, donde los investigadores se han enfocado durante los últimos años en evaluar los aspectos fisiológicos, patrones comportamentales y procesos de dispersión de estos organismos (^{Kingsford, 2001}; ^{Majoris et al., 2019}; ^{Hawes et al., 2020}). Por el contrario, en el Pacífico oriental tropical (POT) los estudios sobre las larvas de peces asociados al ecosistema de arrecife coralino han sido pocos (^{Leis y Thrnski, 1989}; ^{Leis, 1991}; ^{Neira et al., 1998}), por lo que aún se desconocen aspectos esenciales como su estructura, abundancia y distribución en este ecosistema.

Isla Gorgona, ubicada en la región sur del Pacífico colombiano, forma parte del sistema nacional de áreas protegidas desde 1984, donde su zona insular y los 617 km² de zona marina circundante fueron declaradas Parque Nacional Natural (^{Giraldo et al., 2014b}; ^{PNN, 2018}). Su posición geográfica estratégica y la variedad de ecosistemas marino-costeros que alberga, promovieron su inclusión en la iniciativa regional de conservación del Corredor Marino del Pacífico Este Tropical - CMAR (^{Giraldo et al., 2014}). Aunque quizás es una de las áreas marinas protegidas más estudiadas del Pacífico colombiano (^{Giraldo y Valencia, 2012}), los esfuerzos de investigación dirigidos hacia los estadios de larvas de peces han sido escasos (^{Escarria et al., 2007}; ^{Calle-Bonilla et al., 2017}; ^{Ramírez et al., 2022}).

Al considerar la importancia ecológica y las condiciones actuales del conocimiento taxonómico sobre las larvas de peces para POT, y en particular para el ecosistema de arrecifes coralinos en esta región y en Colombia, en este trabajo se aportan resultados sobre las siguientes preguntas de investigación: (1) ¿Cuál es la identidad taxonómica de las larvas de peces asociada al arrecife coralino de La Azufrada?; y (2) ¿Cuáles de las especies de peces registradas en estado adulto asociadas al arrecife coralino de La Azufrada presentan estadios larvales? y (3), ¿cuál es el tipo de hábitat reportado para los adultos y el de las larvas de peces capturadas en la columna de agua del arrecife coralino de La Azufrada?

Materiales y métodos

Isla Gorgona (2°58’ Norte - 78°11’ Oeste) se encuentra ubicada sobre la plataforma continental de la región sur del Pacífico colombiano, a 36 km del continente (Figura 1) (^{Rojas y Zapata, 2006}). La temperatura promedio del aire es de 27°C (varía entre 24 y 30°C) y se registra un rango de precipitación anual entre 4000 mm y 8000 mm repartidos en dos periodos lluviosos, el de mayor intensidad primero entre abril y noviembre y un segundo periodo de menor intensidad entre diciembre a marzo (^{Blanco, 2009}). Para esta localidad se han descrito dos periodos oceanográficos contrastantes, el primero, de mayo a diciembre con bajos valores de salinidad superficial y una termoclina profunda (c.a. 47 m) y el segundo de enero a abril con alta salinidad superficial y termoclina somera (c.a. 7,5 m), con marea de tipo semidiurna que puede llegar a alcanzar un registro máximo de 5,7 m (^{Giraldo et al., 2008}).

Fuente: Propia.

Figura 1 Ubicación geográfica de la isla Gorgona y de las estaciones de muestreo sobre el arrecife La Azufrada. Se destaca la zona de la planicie y talud del arrecife de La Azufrada (línea discontinua) en el Pacífico tropical oriental. 

Cuenta con una gran variedad de hábitats costeros (^{Giraldo et al., 2014}), entre los que se destacan las formaciones coralinas de La Azufrada, Playa Blanca, El Muelle, La Ventana y Farallones (^{Glynn et al., 1982}; ^{Zapata y Vargas-Ángel, 2003}), hábitats que albergan alta diversidad de especies de peces (^{Rubio et al., 1987}; ^{Zapata y Morales, 1997}; ^{Alzate et al., 2014}). Entre estas formaciones coralinas, el arrecife de coral de La Azufrada es el más grande de la isla con 780 m de largo y 80-180 m de ancho, y es probablemente uno de los más desarrollados del Pacífico oriental tropical (^{Guzmán y Cortés, 1993}; ^{Zapata y Vargas-Ángel, 2003}). Este arrecife coralino está formado principalmente por especies de coral de la familia Pocilloporidae aunque también se encuentran otras familias Psammocoridae, Agariciidae y Poritidae representadas por géneros como Psammocora, Pavona, Porites y Gardineroseris (Glynn et al., 1982; Zapata y Vargas-Ángel, 2003).

Desde 2007, el ambiente pelágico del arrecife La Azufrada ha sido muestreado dos veces al año en el marco del programa de monitoreo oceanográfico del área protegida, el cual consiste en una malla de muestreo de nueve estaciones equidistantes sobre el arrecife. Para este estudio, solo se usaron las muestras recolectadas durante marzo y septiembre de 2017, 2018 y 2019 durante los periodos oceanográficos fríos y cálidos, que han sido descritos para esta región del POT (^{Valencia et al., 2013}; ^{Rivera-Gómez et al., 2019}) y en esta localidad (^{Giraldo et al., 2008}; ^{Valencia y Giraldo, 2012}; ^{Giraldo et al., 2014}; ^{Calle-Bonilla et al., 2017}).

Las larvas de peces se obtuvieron mediante arrastres superficiales (oblicuos) diurnos y nocturnos con 5 min de duración, usando una red bongo de 30 cm de diámetro y 180 cm de longitud, equipada con mallas de 300 y 500 μm de poro, con flujómetros Hydrobios® calibrados para cuantificar el volumen de agua filtrada. Las muestras se fijaron en una solución de formalina (formol-agua de mar) a una concentración final de 4% para su transporte al Laboratorio de Ciencias Oceanográficas de la Universidad del Valle. Se revisó la totalidad de cada muestra de zooplancton para separar las larvas de peces y se realizó la identificación taxonómica hasta el menor nivel posible siguiendo las guías ^{Moser (1996)} y ^{Beltrán-León y Ríos (2000)}. Las larvas también se clasificaron por etapa de desarrollo (pre-flexión, flexión y post-flexión), siguiendo lo descrito por Moser (1996) y se realizó el registro fotográfico de las especies más abundantes. Las especies identificadas se depositaron en la colección de Docencia de Zoología de la Universidad del Valle.

Se siguió la nomenclatura taxonómica utilizada por ^{Robertson y Allen (2015)}, se realizó revisión bibliográfica sobre las especies de peces reportadas para Isla Gorgona y se utilizó la información de FishBase® para establecer el hábitat del adulto para las especies en estudio (^{Froese y Pauly, 2020}). Para reducir el efecto de la migración nictimeral (^{Lecchini et al., 2013}; ^{Kerr et al., 2014}) en la conformación del listado taxonómico de las larvas de peces en la columna de agua del arrecife coralino de La Azufrada, se combinaron los registros diurnos y nocturnos realizados durante cada campaña de muestreo. Además, se consolidó la información obtenida con las redes de 300 y 500 micras asumiendo que son fuentes complementarias de información taxonómica (^{Boeing y Duffy-Anderson, 2008}).

Resultados

Se capturaron 4779 larvas de peces, de las cuales se identificaron 4556 (95% del total, el restante eran larvas vitelinas), pertenecientes a 88 especies y 46 familias durante los periodos de estudio (Tabla 1), siendo la representatividad del muestreo del 86% (estimador no lineal de Clench). Durante el periodo oceanográfico frío (marzo), las familias con mayor abundancia relativa fueron Engraulidae (51,36%), Myctophidae (14,14%) y Carangidae (8,75%) (Figura 2), y las especies con mayor abundancia relativa fueron Cetengraulis mysticetus (Günther, 1867), Diaphus pacificus Parr, 1931y Bregmaceros bathymaster Jordan y Bollman, 1890. Durante el periodo oceanográfico cálido (septiembre) las familias con mayor abundancia relativa fueron Engraulidae (25,99%), Bregmacerotidae (21,67%) y Haemulidae (16,47%) y las especies con mayor abundancia C. mysticetus, B. bathymaster y Anisotremus sp. (Figura 2).

Fuente: Propia.

Figura 2 Familias de larvas de peces con mayor abundancia relativa y sus especies representativas en este estudio. A) Engraulidae (Anchoa sp.), B) Haemulidae (Anisotremus sp.), C) Myctophidae (Diaphus pacificus), D) Engraulidae (Cetengraulis mysticetus), E) Carangidae (Caranx sp.), F) Bregmacerotidae (Bregmaceros bathymaster). 

La familia con mayor riqueza de especies en estadio larval fue Myctophidae, con un total de 8 especies, seguida por Gobiidae y Sciaenidae con 7 y 6 especies respectivamente. Se reportan para el periodo oceanográfico frío 67 especies, mientras que durante el periodo oceanográfico cálido se identificaron 63, siendo 42 el número de especies compartidas entre estos periodos.

Durante el periodo oceanográfico frío el 84% de las larvas identificadas estuvo en preflexión, el 15% en flexión y el 0,71% en post-flexión, mientras que durante el periodo oceanográfico cálido cerca del 98% de las larvas identificadas se encontraron en pre-flexión (Tabla 2).

De las 88 especies de larvas de peces identificadas en este trabajo, se han reportado 36 para Isla Gorgona en su estado adulto (Tabla 1). Además, se registraron larvas de Antennarius sanguineus, Pseudogramma thaumasium, Oligoplites saurus y Chaetodipterus zonatus, especies consideradas exclusivas de arrecifes coralinos en su estado adulto (^{Palacios y Zapata, 2014}).

Discusión

El estudio sistemático y prolongado de los estadios tempranos de peces en hábitats críticos como los sistemas arrecifales coralinos, es relevante (^{Hermes-Silva et al., 2009}; ^{Costa et al., 2015}), ya que estos constituyen reservorios complejos de especies de peces y son áreas de crecimiento de especies clave para el ecosistema (^{Lehodey et al., 2006}; ^{Leis, 2006}; ^{Harrison et al., 2012}). Sin embargo, la información sobre este tema en la isla Gorgona es relativamente escasa. Trabajos previos relacionados son los de ^{Escarria et al. (2007)}, ^{Ramírez (2015)}, ^{Calle-Bonilla et al. (2017)} y ^{Ramírez et al. (2022)}, los primeros reportaron estadios larvales de 35 taxa de peces, siendo las familias más abundantes Gobiidae, Sciaenidae, Engraulidae, Bregmacerotidae y Myctophidae y las especies con mayor abundancia relativa Cetengraulis mysticetus, Myctophum sp. y Bregmaceros bathymaster. Posteriormente, Ramírez (2015) incrementó el registro a 102 taxa, con muestreos mensuales en el periodo octubre del 2010 a noviembre de 2011 sobre el arrecife de La Azufrada, mientras que Calle-Bonilla et al. (2017) aumentaron el registro a 122 taxa, teniendo en cuenta solo especies de peces asociados exclusivamente a arrecifes coralinos. Además, reportaron que la abundancia, riqueza y diversidad del ensamblaje fue mayor en febrero que en septiembre, estando dominado cada periodo por Coryphopterus urospilus (Gobiidae) y Stegastes sp. (Pomacentridae). Recientemente, Ramírez et al. (2022) reportaron 87 taxa, encontrando que el ensamblaje de larvas de peces asociado al arrecife coralino de La Azufrada exhibió diferencias significativas en cuanto a su composición y abundancia entre el día y la noche, razón por la cual en el presente estudio se unificó la información diurna y nocturna, incrementando de esta manera la representatividad taxonómica del muestreo realizado.

Las larvas de C. mysticetus, B. bathymaster y Anisotremus sp. fueron las dominantes en el área de estudio. Estos peces están ampliamente distribuidos en la zona nerítica del Pacífico colombiano (^{Beltrán-León y Ríos, 2000}; ^{Martínez-Aguilar et al., 2010}; ^{Cuellar, 2012}; ^{Giraldo, 2020}) y han sido registrados previamente en Isla Gorgona (^{Escarria et al., 2007}; ^{Ramírez, 2015}). En el arrecife de La Azufrada estas especies se encontraron en ambos períodos de estudio, lo que sugiere que su presencia como estadio larval no es estacional. Los engraulidos son peces epipelágicos pequeños, que se agrupan en grandes cardúmenes, son de gran importancia ecológica en las redes tróficas de las comunidades marinas costeras y forman la base de importantes pesquerías comerciales (^{Whitehead y Rodríguez, 1995}). La temporada reproductiva de C. mysticetus se ha reportado para el Pacífico colombiano entre los meses de noviembre-diciembre (desovadores totales, ^{Zapata, 1992}; ²⁰⁰²), esto no es consecuente con lo encontrado en este estudio, donde C. mysticetus se encontró en gran abundancia tanto en marzo como septiembre. Sin embargo, ^{Beltrán et al. (1994)}, ^{Beltrán-León (2002)} y ^{Zapata (2002)} reportaron que fenómenos de mesoescala como es la oscilación del sur puede provocar que C. mysticetus opte por realizar el fraccionamiento del desove y que este comportamiento se mantenga durante dos o tres años después del evento.

En el caso de la familia Bregmacerotidae, que representó la segunda familia más abundante en la zona de estudio, es preciso mencionar que estos peces en estado adulto son predominantemente costeros (^{Moser, 1996}). En general en esta familia y en específico B. bathymaster se consideran desovadores continuos en el Pacífico tropical central y sur de México (Moser, 1996; ^{López-Chávez et al., 2012}). Por otro lado, los haemúlidos son peces tropicales y subtropicales localizados en cardúmenes en aguas costeras someras, en áreas de arrecife y pastos marinos (^{Nelson, 1994}). Poco se conoce sobre la temporada reproductiva de esta familia y en particular del género Anisotremus, sin embargo, en este trabajo se puede evidenciar que este género estuvo presente en los dos periodos oceanográficos con una gran abundancia en septiembre. Los resultados obtenidos en la presente investigación se convierten en un punto de partida para profundizar en la comprensión de los períodos reproductivos de las especies de este género.

Los estadios larvarios de peces de las especies de arrecifes de coral recolectados durante este estudio correspondieron a los reportados como adultos para la misma zona por ^{Palacios y Zapata (2014)}. Sin embargo, especímenes de las familias Acanthuridae, Balistidae, Cirrhitidae, Kyphosidae y Scaridae, comúnmente reportadas en estado adulto asociadas al arrecife coralino de La Azufrada, no estuvieron representados en la presente investigación, ni tampoco en los estudios previos realizados en esta localidad por ^{Ramírez (2015)} o ^{Calle-Bonilla et al. (2017)}. Probablemente, procesos advectivos locales podrían estar favoreciendo la dispersión de los huevos de peces que desoven en el arrecife de coral (^{Wolanski y Kingsford, 2014}; ^{Wong-Ala et al., 2018}), razón por la cual no se registran estadios larvales de estas especies. Otra posible explicación sería la dispersión de larvas de peces fuera del arrecife como consecuencia de un requisito para completar el desarrollo larvario (^{Brogan, 1994}), y posteriormente que algunas especies vuelvan como juveniles o adultos y se establezcan permanentemente en los ecosistemas de coral (^{Green et al., 2014}), en procesos de reclutamiento, el cual puede estar influenciado por el ciclo lunar y las mareas (^{D’Alessandro et al., 2007}), corrientes, o entradas de agua dulce (^{Cowen, 2002}). Otras posibles explicaciones a la ausencia de registros larvales de especies presentes como adultos en el arrecife coralino de La Azufrada sea que los periodos de muestreo no coincidieron con el momento de desarrollo de las larvas en las que entran como nuevos reclutas a las poblaciones de peces del arrecife o incluso que al ser muestreos superficiales se excluiría de la captura todas las larvas que se encuentran cerca del fondo, comportamiento que ha sido reportado para varias especies costeras de las familias Serranidae, Labridae y Lutjanidae (^{Aceves-Medina et al., 2008}).

Las especies de larvas de peces registradas en La Azufrada pertenecen a diferentes ambientes marinos. Esta característica ha sido documentada frecuentemente en la literatura, donde los estadios larvales de peces que se encuentran en arrecifes rocosos y de coral generalmente provienen de áreas oceánicas, fondos arenosos y ambientes de manglares (^{Brogan, 1994}; ^{Sponaugle et al., 2003}). Finalmente, es importante destacar que conocer la diversidad biológica asociada a una localidad es un elemento clave para comprender las dinámicas ecológicas del sistema (^{Warner et al., 2000}; ^{Gallego et al., 2018}), siendo un elemento esencial en las acciones de manejo que se implementan en un área marina protegida como isla Gorgona. En este sentido, conocer la identidad taxonómica de las larvas de peces asociadas a la columna de agua en el arrecife coralina de La Azufrada proporciona información relevante para conocer la dinámica de las poblaciones de peces marinos en esta localidad.

Conclusiones

A partir del estudio sistemático de las larvas de peces en la columna de agua del arrecife coralino de la Azufrada, se aumentó el registro a 162 taxa, de las cuales 41 especies son nuevo registro para esta región. Las familias con mayor abundancia relativa fueron Engraulidae, Bregmacerotidae, Haemulidae y Gobiidae, con una dominancia marcada de las especies Anisotremus sp. y Diaphus pacificus. En términos generales, los resultados obtenidos en la zona de estudio en cuanto a las familias más abundantes y la dominancia de algunas especies son similares a los reportados en estudios previos en la zona, sin embargo, se registró una mayor riqueza y abundancia de larvas de peces, esto puede ser debido a la mayor cantidad de muestreos realizados en este trabajo y su constancia a través de los años, lo que demuestra el valor intrínseco asociado a los procesos de monitoreo continuo.

Se registraron estadios larvales para 36 especies de peces reportados en estado adulto en Isla Gorgona. Es importante destacar el registro de Antennarius sanguineus, Pseudogramma thaumasium, Oligoplites saurus y Chaetodipterus zonatus que han sido asociadas a formaciones arrecifales. Sin embargo, no fueron especies con una gran abundancia relativa. Los resultados de este trabajo servirán para incrementar el conocimiento científico sobre el ensamblaje de peces presentes en los arrecifes coralinos de esta región del Pacífico tropical, particularmente lo relacionado con las fases tempranas de desarrollo, información que permitirá fortalecer las acciones y estrategias de conservación de estos ecosistemas estratégicos.