Introducción
Colombia cuenta con 213 especies de murciélagos (Chiroptera), cuya riqueza los posiciona como el orden de mamíferos más diverso en el país (Ramírez-Chaves et al., 2019), con un incremento constante en el número de especies (Basantes et al., 2020; Morales-Martínez, Ramírez Chaves, Colmenares-Pinzón & Gómez, 2020; Ramírez-Chaves et al., 2020). Esta diversidad es explicada, en parte, por su posición geográfica y los diferentes climas, elevaciones, paisajes y ecosistemas presentes en las seis regiones biogeográficas principales del país (Amazonas, Andes, Caribe, Guyana, Orinoquia y Pacífico) (Trujillo et al., 2018).
Los Andes colombianos presentan un patrón geográfico complejo de tres cordilleras y una diversidad biológica excepcional (Armenteras, Gast & Villareal, 2003). No obstante, es una de las áreas más afectadas por las actividades antrópicas, concentrando el 77,4 % de la población del país (Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible - MADS, 2014). Esto ha generado la transformación de al menos el 74 % de su cobertura forestal, debido a procesos de urbanización, colonización, desarrollo agrícola y ganadero, minería y deforestación (Rudas et al., 2007; Andrade & Castro, 2012). Una de las cordilleras es la Central, en donde los bosques afrontan amenazas y presiones que la han llevado a un estado de conservación preocupante, a pesar de que reúne un importante número de áreas protegidas (Rudas et al., 2007).
En la cordillera Central se encuentra ubicada la zona norte del departamento del Tolima que, históricamente, ha perdido gran parte de su cobertura forestal, debido principalmente a la expansión cafetera entre 1900 y 1945 (Errazuriz, 1986) y la posterior tecnificación del cultivo a partir de 1970 (Ortiz, 1989). Estos procesos generaron una fragmentación agresiva en esta parte del departamento, que conllevaron a la presencia de fragmentos de bosques aislados y sensibles a los efectos causados por el uso del suelo. Todas estas presiones afectan la densidad poblacional, tasas de reproducción y las relaciones intra e interespecíficas de diferentes organismos (Lozano-Botache, Aguilar & Chaves, 2011).
La mayoría de los estudios publicados sobre murciélagos en el departamento del Tolima se han enfocado en el bosque seco tropical y desarrollado en los municipios de Ambalema (García-Herrera, Ramírez-Francel & Reinoso-Flórez, 2015; Tarquino-Carbonell et al., 2015), Armero, Guayabal (García-Herrera & Rivas-Pava, 2015), Gualanday, Ibagué y Suarez (Bejarano-Bonilla, Yate Rivas & Bernal-Bautista, 2007). Adicionalmente, algunos reportes son el resultado de planes de ordenamiento de cuencas hidrográficas, por ejemplo, para la cuenca del río Saldaña en el municipio de Río Blanco (Reinoso-Flórez, Villa-Navarro, García, Vejarano & Esquivel, 2008) y las cuencas de los ríos Coello, Totaré, Lagunilla, Amoyá y Anamichú (Corporación Autónoma Regional del Tolima - CORTOLIMA, 2013). Las revisiones más recientes sobre los murciélagos del Tolima reportan entre 71 y 72 especies (Galindo-Espinosa, Gutiérrez-Díaz & Reinoso-Flórez, 2010; García-Herrera, Ramírez-Francel & Reinoso-Flórez, 2019). Sin embargo, son notables algunas omisiones y errores que pueden tener repercusiones sobre estos valores y ser fuente de malas interpretaciones, como, por ejemplo, la inclusión de especies que han sido descartadas de la fauna de Colombia (ver Solari et al., 2013; Ramírez-Chaves et al., 2019). Además, la diversidad de murciélagos en la zona norte del Tolima ha sido históricamente inexplorada, a pesar de las altas tasas de deforestación y el estado actual de los bosques en esta región. Por ello, es necesario generar información sobre la diversidad de murciélagos que aún persisten en estos remanentes de bosque húmedo para priorizar áreas de conservación, además es necesario clarificar la presencia de ciertas especies que han sido registradas en el Tolima. En consecuencia, este trabajo describe la diversidad de murciélagos en un fragmento de bosque húmedo al norte del Tolima y presenta una actualización de la riqueza de estos mamíferos en el departamento.
Materiales y métodos
Área de estudio. La Reserva Agroecológica Santa Librada (RASL) se encuentra ubicada en la cuenca alta del río Recio, vereda La Honda, a 11 km del municipio El Líbano, noroccidente del departamento del Tolima, sobre el flanco oriental de la cordillera Central (4,883416 N; 75,023383 W; figura 1). La RASL comprende un intervalo altitudinal entre los 800 a 1150 m y tiene 52 hectáreas de bosque húmedo tropical rodeadas por una matriz extensa y heterogénea de plantaciones de café, cacao, frutales y otros cultivos junto a parches de bosque secundario. La precipitación media es de 1732 mm y la temperatura promedio de 23 °C (Plan Básico de Ordenamiento Territorial - PBOT, 2009).
Esfuerzo de captura. Se realizó un muestreo de 27 noches efectivas de captura entre el 13 y 30 de enero del 2016 y entre el 10 y 18 de enero del 2018. En cada muestreo se instalaron cinco redes de niebla: 2,5 x 12 m (3 unidades), 2,5 x 9 m (1 unidad) y 2,5 x 6 m (1 unidad), en diferentes tipos de hábitat como interior del bosque, borde de bosque, senderos y cuerpos de agua. Las redes permanecieron abiertas por seis horas (18:00-24:00 horas).
Para cada individuo capturado se registraron medidas morfométricas estándar sugeridas por Simmons & Voss (1998). Con el fin de cuantificar las recapturas y evitar sesgos en la abundancia de las especies, cada individuo fue marcado en el plagiopatagio con un número consecutivo, empleando un tatuador Stone de tinta indeleble Rollon negra 2 ml. Además, se registró la edad y estado reproductivo, basados en la presencia de pezones desarrollados, el tamaño y posición de los testículos y el grado de osificación de los metacarpos (Brunet-Rossinni & Wilkinson, 2009).
Determinación taxonómica. Los individuos fueron identificados siguiendo los caracteres propuestos por Linares (1998), Albuja (1999), Gardner (2008) y Díaz, Solari, Aguirre, Aguiar & Barquez (2016). Para el género Anoura se siguió a Mantilla-Meluk & Baker (2006, 2010), Platyrrhinus a Velazco (2005) y Sturnira a Velazco & Patterson (2013, 2014, 2019). Los especímenes colectados fueron depositados en las colecciones del Museo de Historia Natural de la Universidad Distrital Francisco José de Caldas (MUD) y el Museo de Historia Natural de la Universidad de Caldas (MHN-UCa).
Análisis estadístico. Se calculó el esfuerzo de muestreo multiplicando el área total de metros-red utilizados por el número de horas y el número de noches de muestreo (Em = m2 * h * n; Straube & Bianconi, 2002). El éxito de captura se determinó mediante el número de individuos capturados dividido entre el esfuerzo de muestreo (Ec = Ni / Em). A partir de los datos de abundancia de las especies se estimó la cobertura de muestreo con un método combinado de rarefacción y extrapolación (Chao & Jost, 2012). Se utilizaron 1000 bootstrap para estimar los intervalos de confianza al 95 % hasta una muestra de 394 individuos, ya que una extrapolación que supere el doble del tamaño de la muestra original no se considera confiable (Chao et al., 2014). La diversidad alfa verdadera (Tuomisto, 2011) fue medida en términos del número efectivo de especies o números de Hill, donde se calcularon los tres órdenes de diversidad: la diversidad del orden 0D (riqueza de especies), 1D (especies abundantes) y 2D (especies dominantes; Jost, 2006; Moreno, Barragán, Pineda & Pavón, 2011). Todos los análisis fueron desarrollados utilizando el paquete iNEXT (Chao, Ma, & Hsieh, 2016; Hsieh, Ma & Chao, 2016) en el programa R, versión 3.6.2 (R Core Team, 2019).
Actualización de la lista de los murciélagos del Tolima. Para la actualización de la lista de murciélagos del Tolima se realizó una búsqueda exhaustiva de registros de las especies de murciélagos presentes en el departamento. Se compilaron y validaron reportes e información a partir de literatura científica, bases de datos de biodiversidad en línea y ejemplares depositados en colecciones científicas. Adicionalmente, se incluyeron reportes sin publicar, colectados por los autores en las localidades de San Luis, Corregimiento Payandé (HE Ramírez-Chaves), Armero (CA Aya-Cuero), El Líbano y Mariquita (DA Esquivel). Se incluyen en la lista cambios taxonómicos recientes no considerados, corroborando los registros dudosos o erróneos. La lista de fuentes se presenta en el anexo 1 y los ejemplares revisados con las localidades de registro fueron consignadas en el anexo 2.
Resultados
Inventario en la Reserva Agroecológica Santa Librada. Con un esfuerzo de muestreo de 20,655 m2 red * h y un éxito de captura de 0,93 individuos / m2 red * h, se capturaron 197 individuos correspondientes a 4 familias, 13 géneros y 19 especies (tabla 1). Se registraron las familias Emballonuridae (1,5 %), Molossidae (0,5 %), Vespertilionidae (1,5 %) y Phyllostomidae (96,5 %). Las especies más abundantes fueron Carollia perspicillata con 47 registros (23,8 %) y C. brevicauda con 44 (22,3 %); abundancias intermedias fueron registradas para Artibeus obscurus (10,1 %) y A. lituratus (9,6 %), mientras que un único registro se obtuvo para Molossus molossus, Myotis riparius y Uroderma bilobatum. Los registros de la familia Emballonuridae (Peropteryx macrotis y Diclidurus albus) fueron mediante captura manual.
La curva de rarefacción y extrapolación basada en la abundancia de las especies se acercó a la asíntota con una cobertura de muestreo del 97.9 % (figura 2), lo cual indica que el muestreo realizado constituye una muestra representativa del ensamblaje de murciélagos presente en la Reserva Agroecológica Santa Librada. Esta curva también permite estimar un posible aumento de tres especies al inventario, obteniendo una muestra dos veces mayor a la original (N = 394). Considerando las especies ponderadas proporcionalmente según su abundancia, se encontró que el número de especies comunes 1D = 9,85 (SE = 0,7) y dominantes 2D = 7 (SE = 0,6) fue alto.
Actualización de la lista de los murciélagos del Tolima. Se reporta un total de 99 especies de murciélagos para el departamento del Tolima, agrupadas en seis familias y 47 géneros (tabla 2). A partir de la revisión de ejemplares de referencia depositados en las distintas colecciones visitadas y de fuentes literarias, se adicionan un total de 18 especies de murciélagos para el departamento del Tolima, que no habían sido consideradas en estudios anteriores (Galindo-Espinosa et al., 2010; Solari et al., 2013; Ramírez-Chaves, Suárez-Castro & González-Maya, 2016; García-Herrera et al., 2019). Adicionalmente, se presentan dos nuevos registros notables para el departamento del Tolima como lo son Lophostoma brasiliense y Diclidurus albus. Se resalta la presencia de Vampyrum spectrum, que se encuentra categorizada como Casi Amenazada (NT) por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN; Solari, 2018) y tres especies en la categoría de Datos Insuficientes (DI): Platyrrhinus umbratus, Sphaeronycteris toxophyllum y Cynomops abrasus. Se encontraron registros en 40 de los 47 municipios del Tolima (85,1 %) siendo las localidades mejor representadas: Ambalema, Ibagué, Honda, Melgar y Espinal (anexo 2). Las localidades con mayores vacíos de información son aquellas ubicadas al norte del departamento como Alvarado, Falan, Flandes, Fresno, Mariquita, El Líbano, Murillo, Palocabildo y Villahermosa. Asimismo, localidades que no presentan suficiente información son Alpujarra, Alvarado, Ataco, Coyaima y Valle de San Juan.
Fuente: Este trabajo.
Abreviaturas: Ambalema (Amb), Anzoátegui (Anz), Armero (Arm), Cajamarca (Caj), Carmen de Apicalá (Cap), Casabianca (Cas), Chaparral (Cha), Coello (Coe), Cunday (Cun), Dolores (Dol), Espinal (Esp), Fálan (Fal), Fresno (Fre), Gualanday (Gua), Guamo (Gmo), Herveo (Her), Honda (Hon), Ibagué (Iba), Icononzo (Ico), Lérida (Ler), El Líbano (Lib), Mariquita (Mar), Melgar (Mel), Murillo (Mur), Natagaima (Nat), Ortega (Ort), Pie (Piedras), Planadas (Pla), Prado (Pra), Purificación (Pur), Rioblanco (Rio), Roncesvalles (Ron), Rovira (Rov), Saldaña (Sal), San Antonio (San), Santa Isabel (Sant), San Luis (Slu), Suarez (Sua), Venadillo (Ven) y Villarrica (Vil).
Discusión y conclusiones
Inventario en la Reserva Agroecológica Santa Librada. La riqueza de especies en la reserva representa un 8,9 % de las 213 especies reportadas para Colombia (Basantes et al., 2020; Morales-Martínez et al., 2020; Ramírez-Chaves et al., 2019, 2020). A pesar de que la reserva se encuentra en una zona altamente fragmentada e inmersa en una matriz heterogénea de cultivos agrícolas, su riqueza es alta comparada con otros estudios desarrollados en el departamento en ecosistemas de bosque seco tropical (cinco especies registradas por García-Herrera & Rivas-Pava, 2015; 11 especies por Reinoso-Flórez et al., 2008).
Entre la diversidad de murciélagos aquí reportada se destaca, igualmente, una baja o nula representatividad de las familias Emballonuridae, Molossidae, Vespertilionidae y Mormoopidae, esta última no registrada en la Reserva Santa Librada pero si en otras localidades del departamento (Bejarano-Bonilla et al., 2007). El uso de redes de niebla para estas familias no es suficiente ya que, dados sus hábitos de forrajeo, el método de captura no se considera muy efectivo (O’Farrell & Gannon, 1999), por lo que se recomienda emplear técnicas adicionales de registro en futuros estudios. De hecho, los únicos registros de la familia Emballonuridae en Santa Librada fueron por colecta manual.
Lista de murciélagos del Tolima. El departamento del Tolima alberga aproximadamente el 46,5 % de las especies reportadas para Colombia, lo cual representa una riqueza alta si se considera que el departamento constituye apenas el 2,1 % del área continental del país (CORTOLIMA, 2013). Con 99 especies registradas en su territorio y la información disponible, el Tolima se ubica como el tercer departamento con mayor riqueza de murciélagos en el país, después de Chocó (132 especies, Aguilar, Jiménez-Ortega & Mantilla-Meluk, 2016) y Antioquia (103, Solari et al., 2013). Su riqueza es similar a la reportada en otros departamentos como Valle del Cauca (98, Rojas-Díaz, Reyes-Gutiérrez & Alberico, 2012), Cauca y Meta (96, Solari et al., 2013). Sin embargo, la información para la mayoría de los departamentos previamente mencionados fue actualizada hace cerca de 10 años.
Entre los nuevos registros para el departamento se destacan Lophostoma brasiliense y un registro histórico de Diclidurus albus, especie de la cual su distribución interandina había sido controversial por no contar con registros confirmados (Mantilla-Meluk et al., 2014). Además, otras fuentes de información soportan la inclusión de varias especies para el departamento, por ejemplo, Nagorsen & Tamsitt (1981) y Tamsitt & Nagorsen (1982) registraron a Anoura cultrata para la localidad El Boquerón; Alberico, Cadena & Muñoz-Saba (2000) incluyeron a Lichonycteris obscura y Lampronycteris brachyotis para el departamento (sin localidades específicas, pero con registros confirmados en departamentos vecinos); Eger (2008) mencionó la presencia de Molossus coibensis y Molossus sinaloae para el municipio de Melgar y Mantilla-Meluk & Baker (2010) que registraron a Anoura peruana para el km 140 entre El Líbano-Murillo, Hacienda Casa Viejas.
Por otra parte, especies con revisiones taxonómicas pendientes podrían incrementar el número de especies para el Tolima:
Tonatia saurophila (Koopman & Williams, 1951): no está registrada para Colombia. Para esta región es posible la presencia de T. maresi Williams, Willig & Reid, 1995 (Basantes et al., 2020), por lo que una revisión de los ejemplares reportados como T. saurophila por García-Herrera et al. (2019) es necesaria.
Sturnira giannaeVelazco & Patterson, 2019: García-Herrera et al. (2019) registraron la especie para el Tolima, pero Velazco & Patterson (2019) señalaron su presencia al oriente de los Andes y Amazonia en Colombia.
Algunas especies de Molossidae, particularmente del género Cynomops y Eumops son difíciles de detectar con técnicas tradicionales, por lo que el uso de monitoreos acústicos podría confirmar la presencia de algunas especies adicionales. Por ejemplo, Eumops hansae Sanborn, 1932 que recientemente ha sido confirmada para el valle interandino del Magdalena y en un departamento cercano al Tolima (Torres & Rojas, 2020).
Los resultados de este trabajo permiten actualizar las listas previas de especies de murciélagos presentes en el departamento (Galindo-Espinosa et al., 2010; García-Herrera et al., 2019), reconocer la importancia de los parches de bosque húmedo tropical al norte del Tolima y, finalmente, identificar los municipios con mayores vacíos de información. Esta investigación puede facilitar a las entidades ambientales, administrativas y gubernamentales, tomar decisiones adecuadas para enfocar sus esfuerzos de investigación, protección y conservación hacia los ecosistemas encontrados en estas localidades.