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Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras - INVEMAR
versão impressa ISSN 0122-9761
Bol. Invest. Mar. Cost. vol.49 no.1 Santa Marta jan./jun. 2020
https://doi.org/10.25268/bimc.invemar.2020.49.1.776
Artículos de Investigación
Colonización a largo plazo de corales por una esponja excavadora del Caribe
1 Departamento de Ciencias Naturales y Matemáticas, Pontificia Universidad Javeriana Cali, Cali, Colombia.
2 Instituto de Estudios en Ciencias del Mar (Cecimar), Universidad Nacional de Colombia, sede Caribe, c/o INVEMAR, Santa Marta, Colombia. sezeas@unal.edu.co
Las ramas muertas de Acropora palmata colonizadas por la esponja excavadora Cliona tenuis son propensas al desplazamiento, la rotura y la translocación durante fuerte oleaje o mar de fondo de tormentas o huracanes, lo que favorece la dispersión de esta esponja. En las islas del Rosario (Colombia, Caribe), los adultos de C. tenuis transportados por fragmentos de A. palmata que cayeron sobre corales masivos vivos colonizaron el nuevo coral y mataron posteriormente el tejido vivo del coral recién invadido. Los corales que reclutaron sobre las ramas caídas de A. palmata cubiertas de C. tenuis también fueron invadidos una vez que la esponja llegó a su base. Para determinar si la incidencia de este fenómeno aumentó desde 2002, cuando se documentó por primera vez, la prevalencia y el modo de colonización de corales por C. tenuis se cuantificó nuevamente en 2014, en el mismo arrecife. Aunque es difícil inferir una tendencia a partir de dos muestreos puntuales, el número de colonias de coral colonizadas por C. tenuis se duplicó en 2014 y se encontraron nuevos casos de colonización desde ramas de A. palmata portadoras de esponjas. Sin embargo, la frecuencia de colonización por esponjas adultas desde las ramas de A. palmata en 2014 fue entre la mitad y un quinto menor que en 2002, lo que sugiere que otras formas de colonización en corales masivos pueden estar aumentando o que las tormentas borran la evidencia de adultos colonizadores por la translocación de las ramas de coral que han servido de vectores, como se observó en un caso monitoreado. A medida que pasa el tiempo y aumenta la fragmentación y la erosión del arrecife, la evidencia de colonización de corales pétreos por C. tenuis a través de las ramas de A. palmata se desvanece.
PALABRAS CLAVE: Cliona tenuis; Acropora palmata; colonización de corales; bioerosión; tormentas
Dead Acropora palmata branches colonized by the excavating sponge Cliona tenuis are prone to dislodgement, breakage, and translocation during heavy surge and swell from storms or hurricanes, favoring the dispersion of this sponge. At Islas del Rosario (Colombia, Caribbean), adult C. tenuis carried by A. palmata fragments that fell onto live massive corals were able to colonize the new coral, subsequently killing live tissue of the newly invaded coral. Corals that recruited onto fallen A. palmata branches overgrown with adult C. tenuis were also invaded once the sponge reached their base. To determine if the incidence of this phenomenon has increased since 2002 when it was first documented, the mode and prevalence of colonization of corals by C. tenuis was again quantified in 2014 on the same reef. Although a trend is difficult to infer from two surveys, the number of coral colonies colonized by C. tenuis doubled by 2014, and new cases of colonization from sponge-carrying A. palmata branches were found. However, the frequency of colonization by adult sponges from A. palmata branches in 2014 was one-half to one-fifth lower than in 2002, demonstrating that other forms of colonization onto massive corals may be increasing, or that storms erase the evidence of adult colonization by translocating vector coral branches, as was observed in one monitored case of transmission. As time passes and the fragmentation and erosion of the reef increases, the evidence of colonization of stony corals by C. tenuis through A. palmata branches vanishes.
KEY WORDS: Cliona tenuis; Acropora palmata; coral colonization; bioerosion; storms
INTRODUCCIÓN
En las últimas décadas, la mortalidad coralina en los arrecifes del Caribe ha estado acompañada de un incremento en la abundancia de esponjas excavadoras incrustantes. Estas esponjas pueden matar el tejido coralino y, al mismo tiempo, debilitar el esqueleto de los corales (Rützler, 2002; López-Victoria y Zea, 2005; Ward-Paige et al., 2005; Schonberg y Ortiz, 2008; Chaves-Fonnegra y Zea, 2011). Cliona tenuis (Zea y Weil, 2003) (Porifera, Demospongiae, Clionaida, Clionaidae) es una esponja excavadora incrustante zooxantelada de color café a café-negro, que presentó un crecimiento significativo de su población después de la mortalidad masiva del coral cuerno de alce, Acropora palmata (Lamarck, 1816), a principios de la década de 1980, en zonas coralinas de barlovento en el Caribe. La liberación de espacio resultante de la mortalidad de A. palmata produjo la ocupación oportunista de esta esponja, la cual continuó aumentando en abundancia desde ese entonces (Cortés et al., 1984; Williams et al., 1999; Aronson et al., 2002; Rützler, 2002; López-Victoria y Zea, 2005). Las larvas de C. tenuis parecen asentarse preferiblemente en porciones muertas de corales, crecer lateralmente a través de filamentos de excavación pioneros que penetran el esqueleto debajo de los pólipos y después matar el tejido coralino afectado y bioerodar parcialmente el esqueleto del coral (López-Victoria y Zea, 2005). De esta manera, C. tenuis puede desplazar y reemplazar efectivamente la cobertura coralina viva (López-Victoria et al., 2003, 2006; López-Victoria y Zea, 2005). Adicionalmente, los adultos de C. tenuis que colonizan ramas de A. palmata pueden invadir nuevo tejido vivo de corales masivos cuando las ramas sueltas caen sobre ellos durante fuerte oleaje, dispersando la esponja a lo largo del arrecife y provocando una mayor mortalidad coralina.
Cliona tenuis también puede invadir desde abajo y recubrir nuevas colonias de coral que se han establecido en las ramas de A. palmata colonizadas por la esponja (López-Victoria y Zea, 2004). Sin embargo, el auge de la población de C. tenuis parece haber alcanzado un punto de equilibrio en el 2000 y durante todo el 2010, ya que su habilidad de ocupar nuevo espacio a expensas de los corales está siendo compensada por el encogimiento del tejido de la esponja a causa del escape del coral por crecimiento ascendente (Marulanda-Gómez et al., 2017) y por la competencia con macroalgas (González-Rivero et al., 2016).
Cliona tenuis es capaz de sobrevivir a la fragmentación y los trasplantes pueden establecerse nuevamente y crecer en nuevo sustrato (López-Victoria et al., 2003; López-Victoria y Zea, 2005). El fuerte oleaje producido por tormentas y huracanes rompe progresivamente fragmentos muertos de A. palmata previamente colonizados por C. tenuis y, por lo tanto, es probable que aumente la translocación de C. tenuis en todo el arrecife (Marulanda-Gómez et al., 2017). Debido a que la frecuencia e intensidad de tormentas tropicales y huracanes se espera que aumenten con el cambio climático (Knutson y Tuleya, 2004), la hipótesis que surge es que el fenómeno de dispersión y colonización de nuevos corales masivos por la esponja, a través de fragmentos de coral, incrementará con el tiempo (López-Victoria y Zea, 2004). Con el fin de probar esta predicción, en el presente estudio comparamos la frecuencia de colonización de corales masivos por C. tenuis mediante la dispersión de ramas muertas de A. palmata y por otros medios (i.e., desde abajo), entre 2002 y 2014, en el mismo sector del arrecife en las islas del Rosario, Colombia.
MATERIALES Y MÉTODOS
En un estudio realizado en 2002, López-Victoria y Zea (2004) determinaron la proporción de diferentes medios de colonización de Cliona tenuis en la parte norte de las islas del Rosario, en un sector al norte de la isla Majayura (ubicada en el complejo de islas de Pajarales). Con el fin de identificar cambios en el área de estudio durante los siguientes 12 años, en julio de 2014 repetimos el muestreo en el mismo sitio, utilizando la misma metodología. Un área de 560 m2 del arrecife fue muestreada por medio de transectos de banda (20 x 4 m c/u) desplegados sucesivamente utilizando una cinta métrica extendida como guía. Se contaron los individuos de C. tenuis observados a menos de dos metros a cada lado de la cinta, utilizando una varilla de 1 m como referencia, y se registraron sus modos aparentes de colonización. Los mismos cuatro modos de colonización de la esponja definidos por López-Victoria y Zea (2004) fueron empleados: (D) contacto directo, cuando un fragmento de A. palmata portador de una esponja adulta estaba aún apoyada contra el coral y la esponja parecía haber colonizado y crecido desde el punto de contacto; (P) posible contacto previo, cuando un fragmento de A. palmata portador de esponja estaba cerca (generalmente en o cerca de la base), pero en el momento de la observación no tocaba el coral donde la esponja crecía; (U) desconocido, cuando no se observaba ningún fragmento de A. palmata portador de esponja cerca de la colonia de coral colonizada por la esponja; y (S) desde el sustrato, cuando una colonia de coral asentada sobre una rama muerta de A. palmata había sido colonizada por la extensión de una esponja adulta ya presente en la rama. Probablemente los casos de colonización (u) ocurrieron debido a contacto directo durante el asentamiento de larvas, pero esto no fue posible de confirmar. Los cambios en la proporción de estos cuatro modos de colonización de C. tenuis de 2002 a 2014 se compararon mediante una prueba de independencia Chi-cuadrado de Pearson, con la hipótesis nula de que las proporciones de los modos de colonización no eran diferentes entre años, utilizando la rutina R chisq. test (frec) (R Core Team, 2016). La cobertura de corales y de los principales componentes bentónicos, los cuales habían sido estimados en 2001 (López-Victoria y Zea, 2005), se estimaron nuevamente en 2014. El porcentaje de cobertura de área se estimó a partir de las guías de la cinta métrica desplegadas para los transectos de banda (n=3 para 2001, y n=7 para 2014), utilizando la distancia lineal de la cinta que interceptó cada componente, y se calculó como porcentaje de longitud con relación a la longitud total de la cinta. La cobertura de cada componente bentónico fue comparada entre años por medio de la prueba Mann-Whitney U, utilizando la rutina wilcox. test (R Core Team, 2016).
Adicionalmente, el progreso de colonización de cuatro colonias de coral masivas colonizadas por C. tenuis marcadas entre 2001 y 2002 (López-Victoria et al., 2003) y en 2004 (Márquez et al., 2006; Márquez y Zea, 2012), fueron monitoreadas a partir de series fotográficas y observaciones en campo. Cuando estas colonias de coral fueron marcadas por primera vez, una rama de A. palmata portador de esponja estaba inclinada sobre estas. A partir de esta rama, C. tenuis inició la colonización del coral hospedero. Estas colonias de coral fueron utilizadas por López-Victoria y Zea (2004) para calcular una fecha aproximada de contacto, y para relacionar esto con la incidencia de tormentas y huracanes. En 2014, localizamos de nuevo estas colonias de coral para evaluar la capacidad de la esponja para sobrevivir en fragmentos de A. palmata, y de dispersarse en el coral masivo.
RESULTADOS
El número de colonias de coral vivas colonizadas por Cliona tenuis fue más del doble: de 202 en 2002 a 423 en 2014. En 2014, 5,7 % de las interacciones esponja-coral correspondieron a colonización del coral por medio de contacto directo (D) y 4,0 %, a posible contacto previo (P) (Figura 1). Las ramas de A. palmata muertas eran relativamente grandes (> 1 m en longitud) y estaban parcial o completamente cubiertas por C. tenuis. En 4,7 % de los casos, la esponja colonizó los corales a partir del sustrato (S) mientras que en 85,6 % de los casos, el modo de colonización de la esponja fue desconocido (U). En 2014 se observaron 24 nuevas interacciones de esponja-coral en las cuales C. tenuis colonizó corales masivos a partir de una rama de A. palmata portadora de la esponja. Se asume que estas fueron nuevas interacciones porque: i) entre 2001 y 2004 buscamos y marcamos meticulosamente todas las colonias de coral afectadas por C. tenuis en el área de estudio donde encontramos los nuevos casos; y ii) la distancia que la esponja avanzó en el coral fue lo suficientemente corta como para haber ocurrido antes de 2001-2002. En general, la proporción de los diferentes modos de colonización cambió significativamente de 2002 a 2014 (prueba de independencia Chi-cuadrado de Pearson, X = 87,016, df = 3, p < 2,2x10-16). Todos los modos de colonización de esponjas adultas disminuyeron a la mitad o hasta una quinta parte en 2014 si se compara con 2002. Mientras tanto, los casos desconocidos (U) casi que se duplicaron en 2014. Este siguió siendo el modo de colonización más común (Figura 1).
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Figura 1 Porcentaje de individuos de Cliona tenuis que colonizaron colonias de coral a partir de los cuatro modos de colonización, definidos en el presente estudio, para 2002 y 2014. En ambos años, 560 m2 fueron muestreados. Los transectos de banda fueron desplegados en el mismo sector del arrecife.
En 2014, se encontraron diez especies de coral colonizadas por C. tenuis a través de contacto directo (D) o desde el sustrato (S). La mayoría de casos de colonización por contacto directo (D) ocurrió en especies masivas grandes como Pseudodiploria strigosa (Dana), orbicella annularis (Ellis y Solander) y Siderastrea siderea (Ellis y Solander) (Tabla 1). Las especies de coral laminares, incrustantes, de montículo bajo, ramificadas o foliosas, como Undaria agaricites (Linnaeus), Millepora alcicornis (Linnaeus) y Porites astreoides (Lamarck) fueron colonizadas principalmente desde el sustrato (S). La colonización a partir de contacto directo (D) presentó una reducción de 2002 a 2014 para la mayoría de especies de coral. No se observó la colonización por contacto directo (D) en P. astreoides en 2014, pero siguió siendo la especie más afectada por el ataque de C. tenuis desde el sustrato (S). Otras diferencias a resaltar entre años son la colonización de Colpophyllia natans (Houttuyn) y la colonización desde el sustrato (S) de Pseudodiploria spp. y Diploria labyrinthiformis (Linnaeus), eventos que no fueron observados en 2002. Es poco probable que la disminución en la colonización de la esponja por medio del contacto directo (D) esté relacionada con una reducción en la cobertura coralina entre los años muestreados, ya que no hubo diferencias significativas en el porcentaje promedio de la cobertura de los principales componentes bentónicos (Mann-Whitney U, p > 0,05, Figura 2).
Tabla 1 Número y porcentaje de colonias de coral colonizadas por Cliona tenuis por contacto directo (D) o desde el sustrato (S) para 2002 y 2014. Datos de 2002 de López-Victoria y Zea (2004).
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Figura 2 Porcentaje promedio de los principales componentes bentónicos y de Cliona tenuis en el área de estudio en 2001 y 2014. Roca coralina: coral muerto y pavimento; arena (que incluye escombros coralinos); otros: macroalgas y otros invertebrados. Datos de 2001 de López-Victoria y Zea (2005). Datos obtenidos de transectos lineales (20 m) desplegados en el mismo sector del arrecife, utilizando las guías de cintas métricas de los transectos de banda; 2001 n=3, 2014 n=7.
Las colonias marcadas donde la colonización de C. tenuis ocurrió por contacto directo (D) revelaron que la esponja avanza y se contrae a lo largo del tiempo. Las series fotográficas mostraron que las esponjas incrementaron su área de superficie durante los primeros cuatro años, pero en los siguientes la pérdida de tejido fue evidente en algunos individuos (Figura 3). Por su parte, otras esponjas siguieron creciendo y socavando el coral huésped hasta ocasionar la muerte completa de la colonia. Un caso particular fue el de una colonia de P. strigosa (colonia ID 1913, Figura 3) que en 2002 presentaba una rama grande (> 1 m en longitud) de A. palmata encima, desde la cual la esponja colonizó el coral. Aun así, el coral logró escapar parcialmente a la colonización de la esponja por el crecimiento ascendente en forma de domo. En 2014, la rama de A. palmata se desprendió del coral masivo y C. tenuis colonizó por completo el espacio previamente sombreado por el fragmento de A. palmata. Este caso confirma el proceso de translocación a partir de una rama de A. palmata portadora de la esponja, la colonización y dispersión de C. tenuis en una colonia de coral masiva, el escape parcial del coral y el desprendimiento de la rama portadora de esponja (Figura 3).
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Figura 3 Cliona tenuis incrustando y socavando a Pseudodiploria strigosa. Fotografía de los individuos de esponja ID 1898, 1904 y 1913 al momento de su marcaje (junio de 2001 o julio de 2002) y en varios intervalos de tiempo, hasta julio de 2014. A.p: fragmento original de Acropora palmata acarreando a C. tenuis.
DISCUSIÓN
La predicción en el incremento de la dispersión de adultos de C. tenuis por medio de fragmentos de A. palmata portadores de esponja no fue respaldada por nuestros datos. Por el contrario, los casos de colonización por este método durante los doce años de duración de nuestro estudio (i.e., 2002 a 2014) disminuyeron de la mitad a un tercio. Sin embargo, el método de dispersión y colonización a través de estos fragmentos aún está ocurriendo en el arrecife coralino muestreado. Las observaciones de nuevos corales colonizados por la translocación de ramas de A. palmata proporciona evidencia de este fenómeno. El monitoreo de casos de contacto directo (D) previamente marcados confirma cómo opera el proceso de colonización por medio de la translocación de ramas de coral, desde la translocación de la rama hasta la colonización y avance de la esponja, el eventual escape (o muerte) del coral y el posible desprendimiento de la rama.
El oleaje normal del sitio de estudio expuesto al viento no es lo suficientemente fuerte por sí solo como para mover las ramas de A. palmata. Por tanto, es más probable que la translocación de fragmentos de A. palmata portadores de esponja esté mediada por fuerte oleaje. De hecho, el tiempo inicial de colonización de C. tenuis en corales masivos, rastreado en 2002 a partir de las tasas de crecimiento de la esponja, coincide aproximadamente con oleaje de huracanes registrados cerca del arrecife coralino muestreado (López-Victoria y Zea, 2004). Con las observaciones de nuevos casos en 2014, confirmamos la idea de que este modo de colonización de corales por C. tenuis, mediado por fuerte oleaje, sigue ocurriendo en los arrecifes del Caribe. La disminución de este modo de colonización de 2002 a 2014 es, sin embargo, contradictoria, a menos que se tenga en cuenta el mismo proceso persistente de translocación de ramas.
En efecto, en el presente estudio mostramos que el fuerte oleaje también es capaz de desprender ramas apoyadas en colonias de coral colonizadas por la esponja, lo cual borra la evidencia de contacto directo e invasión previa. Cuatro huracanes y tres tormentas tropicales pasaron cerca del área de estudio entre 2002 y 2014 (Tabla 2), lo cual indica que la colonización por parte de la esponja está ocurriendo a la vez que la evidencia se desvanece. El aumento absoluto y relativo de 2002 a 2014 de casos con un modo desconocido (U) de colonización (i.e., de los cuales se puedo haber borrado la evidencia de contacto directo) respalda aún más esta hipótesis.
Tabla 2 Huracanes y tormentas tropicales en el área de estudio entre 2002 y 2014. Huracán: viento sostenido máximo 64 kt (33 ms-1) o más. Huracán mayor: viento sostenido máximo 96 kt (50 ms-1) o más. Tormenta tropical: viento sostenido máximo 34-63 kt (17-32 ms-1). Fechas basadas en el horario UTC. Incluyen la etapa de depresión tropical. Fuente: División de Investigación de Huracanes de AOML/NOAA (https://www.aoml.noaa.gov/hrd/).
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A pesar de que la cobertura y la densidad de C. tenuis en el área de estudio no cambió significativamente durante los doce años, cambios en la dinámica de la esponja son evidentes a partir de un aumento en el número de esponjas más pequeñas (Marulanda-Gómez et al., 2017) y de nuevos casos de colonización. Aunque la abundancia de la población de C. tenuis parece estar en estasis, el incremento en la colonización y la mortalidad coralina por parte de la esponja representa un problema a largo plazo para la recuperación de los arrecifes.
Los resultados del presente trabajo muestran que la colonización desde el sustrato (S) aumentó para corales masivos (P. strigosa, P. clivosa [Ellis y Solander, 1786] y D. labyrinthiformis). Esto probablemente ocurre porque estas especies de reclutamiento y crecimiento más lento han tenido tiempo de colonizar ramas muertas de A. palmata durante el lapso de doce años. Las especies de reclutamiento más rápido como U. agaricites, M. alcicornis y P. astreoides fueron más frecuentemente colonizadas en 2002. Todas estas colonias establecidas en ramas de A. palmata muertas son, por lo tanto, más vulnerables al desprendimiento físico. Las esponjas excavadoras atacan el esqueleto expuesto en la base del coral y esto provoca el desprendimiento de la colonia, la cual muere frecuentemente al ser enterrada en los sedimentos (Goreau y Hartmann, 1963). Carballo et al. (2008) observaron que alrededor de 41 % de colonias de coral vivas afectadas por esponjas excavadoras fueron desprendidas del sustrato donde crecían. En general, organismos bioerosionadores, como las clionas, pueden reducir el éxito de reclutamiento y erosionar los sustratos de los arrecifes de coral, lo que provoca la ruptura del marco arrecifal y evita la recuperación de los arrecifes (Glynn y Colgan, 1992; Rützler, 2002), un proceso que está ocurriendo actualmente en las islas del Rosario.
En conclusión, las ramas de A. palmata portadoras de C. tenuis persisten como vectores que dispersan y translocan esta esponja durante fuerte oleaje y causan aún más muerte coralina. A medida que el tiempo pasa y la fragmentación y la erosión del arrecife aumenta, la evidencia de colonización de corales pétreos por C. tenuis a partir de ramas de A. palmata se desvanece. Ello hace difícil detectar casos previos de contacto directo (Figura 4).
AGRADECIMIENTOS
El trabajo de campo fue financiado por la Pontificia Universidad Javeriana de Cali y llevado a cabo bajo la Resolución 054 del 3 de marzo de 2014 del Ministerio de Medio Ambiente y Desarrollo Sostenible y con permiso de la Autoridad Colombiana de Parques Naturales Nacionales. Agradecemos a A. Chaves-Fonnegra y L. Castro por su ayuda en campo. J. Rojas and R. Vieira (Ceiner, Oceanario) nos ofrecieron hospitalidad y apoyo logístico en las islas del Rosario. Las autoridades del Parque Nacional Natural Corales del Rosario y San Bernardo proporcionaron apoyo logístico. El trabajo de S. Zea corresponde a la contribución n.° 494 del Instituto de Estudios en Ciencias del Mar (Cecimar), de la Universidad Nacional de Colombia, sede Caribe.
REFERENCIAS
Aronson, R.B., W. Precht, M. Toscano and K.H. Koltes. 2002. The 1998 bleaching event and its aftermath on a coral reef in Belize. Mar. Biol., 141(3): 435-447. [ Links ]
Blake, E.S., T.B. Kimberlain, R.J. Berg, J.P. Cangialosi and J.L. Beven II. 2013. Tropical cyclone report: Hurricane Sandy. NHC, 12: 110. [ Links ]
Carballo, J.L., E. Bautista-Guerrero and G.E. Leyte-Morales. 2008. Boring sponges and the modeling of coral reefs in the east Pacific Ocean. Mar. Ecol. Prog. Ser., 356: 113 122. [ Links ]
Chaves-Fonnegra, A. and S. Zea. 2011. Coral colonization by the encrusting excavating Caribbean sponge Cliona delitrix. Mar. Ecol., 32(2): 62 173. [ Links ]
Cortés, J., M.M. Murillo, H.M, Guzmán y J. Acuña. 1984. Pérdida de zooxantelas y muerte de corales y otros organismos arrecifales en el Caribe y Pacífico de Costa Rica. Rev. Biol. Trop., 32(2): 227 231. [ Links ]
Glynn, P.W. and M.W. Colgan. 1992. Sporadic disturbances in fluctuating coral reef environments: El Niño and coral reef development in the eastern Pacific. Am. Zool., 32: 707 718. [ Links ]
González-Rivero, M., Y.M. Bozec, I. Chollett, R. Ferrari, C.H.L. Schonberg and P.J. Mumby. 2016. Asymmetric competition prevents the outbreak of an opportunistic species after coral reef degradation. Oecologia, 181(1): 161-173. [ Links ]
Goreau, T.F. and W.D. Hartmann. 1963. Boring sponges as controlling factors in the formation and maintenance of coral reefs: In: Soggnaes, R.F. (Ed.), Mechanisms of hard tissue destruction. Publ. Am. Assoc. Adv. Sci., 75: 25 54. [ Links ]
Knutson, T.R. and R.E. Tuleya. 2004. Impact of CO2-induced warming on simulated hurricane intensity and precipitation: Sensitivity to the choice of climate model and convective parameterization. J. Clim., 17(18): 3477-3495. [ Links ]
Lirman, D. 2000. Fragmentation in the branching coral Acropora palmata (Lamarck): Growth, survivorship, and reproduction of colonies and fragments. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 251: 4157. [ Links ]
López-Victoria, M. andS. Zea . 2004. Storm-mediated coral colonization by an excavating Caribbean sponge. Clim. Res., 26(3): 251 256. [ Links ]
López-Victoria, M . and S. Zea . 2005. Current trends of space occupation by encrusting excavating sponges on Colombian coral reefs. Mar. Ecol., 26(1): 3341. [ Links ]
López-Victoria , M., S. Zea and E. Weil. 2003. New aspects on the biology of the encrusting excavating sponges Cliona aprica, Cliona caribbaea and Cliona sp. Boll. Mus. Ist. Biol. Univ. Genova, 68: 425-432. [ Links ]
López-Victoria , M., S. Zea and E. Weil . 2006. Competition for space between encrusting excavating Caribbean sponges and other coral reef organisms. Mar. Ecol. Prog. Ser., 312: 113-121. [ Links ]
Márquez, J.C. and S. Zea . 2012. Parrotfish mediation in coral mortality and bioerosion by the encrusting, excavating sponge Cliona tenuis. Mar. Ecol., 33(4): 417-426. [ Links ]
Márquez, J.C ., S. Zea and M. López-Victoria . 2006. Is competition for space between the encrusting excavating sponge Cliona tenuis and corals influenced by higher-than-normal temperatures? Bol. Invest. Mar. Cost., 35(1): 259 265. [ Links ]
Marulanda-Gómez, A., M.López-Victoria and S. Zea . 2017. Coral take over by the encrusting excavating Caribbean sponge Cliona tenuis has reached a standstill at Islas del Rosario Archipelago (Colombia). Mar. Ecol., 38(1): e12379. [ Links ]
R Core Team. 2016. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL: www.r-project.org. [ Links ]
Rogers, C.S., T.H. Suchanek and F.A. Pecora. 1982. Effects of Hurricanes David and Frederic (1979) on shallow Acropora palmata reef communities: St. Croix, US Virgin Islands. Bull. Mar. Sci., 32: 532 548. [ Links ]
Royero, J.C.O. 2012. Exposure of the Colombian Caribbean coast, including San Andrés Island, to tropical storms and hurricanes, 1900-2010. Nat. Hazards., 61(2): 815-827. [ Links ]
Rützler, K. 2002. Impact of crustose clionid sponges on Caribbean reef corals. Acta Geol. Hisp., 37(1): 61-72. Schonberg, C.H.L. and J.C. Ortiz. 2008. Is sponge bioerosion increasing? In: Proc. 11th Int. Coral Reef Symp., 7-11. [ Links ]
Tunnicliffe, V. 1979. The role of boring sponges in coral fracture. In: Lévi, C. and N. Boury-Esnault (Eds.). Biologie des spongiaires. Coll. Int. CNRS, 291: 309-315. [ Links ]
Ward-Paige, C.A., M.J. Risk, O.A. Sherwood and W.C. Jaap. 2005. Clionid sponge surveys on the Florida Reef Tract suggest land-based nutrient inputs. Mar. Poll. Bull., 51(5): 570-579. [ Links ]
Williams, E.H., P. Bartels and L. Bunkley-Williams. 1999. Predicted disappearance of coral-reef ramparts: a direct result of major ecological disturbances. Glob. Change Biol., 5(8): 839-845. [ Links ]
Zea, S. and E. Weil . 2003. Taxonomy of the Caribbean excavating sponge species complex Cliona caribaea - C. aprica - C. langae (Porifera, Hadromerida, Clionaidae). Caribb. J. Sci., 39(3): 348-370. [ Links ]
Recibido: 11 de Abril de 2019; Aprobado: 27 de Abril de 2020