Recursos ecológicos utilizados por las especies de Xylocopa (Apidae: Xylocopini) en el área urbana

CHAVES-ALVES, TALLES MARQUES; NONATO JUNQUEIRA, CAMILA; SOUZA RABELO, LAÍCE; MACEDO DE OLIVEIRA, PAULO EUGÊNIO ALVES; AUGUSTO, SOLANGE CRISTINA

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Revista Colombiana de Entomología

Print version ISSN 0120-0488On-line version ISSN 2665-4385

Rev. Colomb. Entomol. vol.37 no.2 Bogotá July/Dec. 2011

Recursos ecológicos utilizados por las especies de Xylocopa (Apidae: Xylocopini) en el área urbana

Ecological resources used by Xylocopa species (Apidae: Xylocopini) in the urban area

TALLES MARQUES CHAVES-ALVES¹, CAMILA NONATO JUNQUEIRA², LAÍCE SOUZA RABELO³, PAULO EUGÊNIO ALVES MACEDO DE OLIVEIRA⁴ y SOLANGE CRISTINA AUGUSTO⁵

¹ Máster. Universidade Federal de Uberlândia - Rua Ceará, S/N - Umuarama CEP: 38402-018 - Uberlândia, MG - Brasil. biochaves_ufu@hotmail.com.

² Estudiante de Master en Ecologia y Conservación de Recursos Naturales de la Universidad Federal de Uberlândia. Bióloga. Laboratório de Ecologia e Comportamento de Abelhas (LECA) - Universidade Federal de Uberlândia - Rua Ceará, S/N - Umuarama CEP: 38402-018 - Uberlândia, MG - Brasil. Correo electrónico: camilanj@hotmail.com. Autora para correspondencia.

³ Estudiante de Master en Ecologia y Conservación de Recursos Naturales de la Universidad Federal de Uberlândia. Bióloga. Laboratório de Ecologia e Comportamento de Abelhas (LECA) - Universidade Federal de Uberlândia - Rua Ceará, S/N - Umuarama CEP: 38402-018 - Uberlândia, MG – Brasil. laicesr@gmail.com.

⁴ Ph. D. Profesor Asociado III Instituto de Biologia - UFU. Laboratório de Morfologia Vegetal e Imagens (LAMOVI) - Universidade Federal de Uberlândia - Rua Ceará, S/N - Umuarama CEP: 38402-018 - Uberlândia, MG - Brasil. poliveira@ufu.br.

⁵ Ph. D. Profesora Asociada I Instituto de Biologia - UFU. Laboratório de Ecologia e Comportamento de Abelhas (LECA) - Universidade Federal de Uberlãndia - Rua Ceará, S/N - Umuarama CEP: 38402-018 - Uberlãndia, MG - Brasil. scaugusto@umuarama.ufu.br.

Recibido: 23-dic-2010 - Aceptado: 25-jun-2011

Resumen: Las áreas verdes de las ciudades, como parques ecológicos, plazas, la forestación de carreteras y incluso jardines domésticos, además de componer el paisaje urbano, también ofrecen recursos para la alimentación y nidificación de muchas especies de abejas, como las del género Xylocopa. En este sentido, el presente estudio tuvo como objetivos identificar los sustratos naturales de nidificación y la disponibilidad de los recursos alimenticios utilizados por Xylocopa spp. en una área urbana, con el fin de verificar el potencial de manejo de estas abejas. Además, se observó el porcentaje de ocupación de estas abejas en substratos utilizados como nidos-trampas. Tres especies de plantas se utilizaron como sustratos, por las abejas Xylocopa, para construir sus nidos: Spathodea campanulata (Bignoniaceae), Ligustrum lucidum (Oleaceae) y Ficus sp. (Moraceae). Los nidos se distribuyeron en agregado. Spathodea campanulata, Ficus sp. y tallos de bambú (nidos-trampas) fueron los sustratos de nidificación más eficientes para Xylocopa spp. y por consiguiente, son adecuados para la conservación y manejo de estas abejas. Las fores de las pocas especies de árboles visitadas por Xylocopa en el área urbana pertenecen a grupos asociados a menudo con las abejas y las fuentes de recursos alimenticios se mostraron diferentes de las especies utilizadas para la nidificación. Las áreas urbanas en condiciones adecuadas, como cuando hay sustratos adecuados para nidificación y recursos alimenticios, pueden servir como sitio de estudio, conservación y manejo de las abejas carpinteras.

Palabras clave: Preferencias de Anidación. Spathodea campanulata. Abejas carpinteras.

Abstract: Green areas of cities such as ecological parks, squares, road forestation and even domestic gardens, besides being part of the urban landscape, also serve as ecological resources for many bee species, as those belonging to Xylocopa genus. In this sense, the present study aimed to identify the natural nesting substrates and food resources available for Xylocopa spp. in order to verify the management potential of these bees in an urban area. Additionally, we observed the percentage of occupancy for these bees on previously available substrates (trap-nests). Three plants were used as nesting substrates: Spathodea campanulata (Bignoniaceae), Ligustrum lucidum (Oleaceae) and Ficus sp. (Moraceae). The nests presented an aggregated distribution. Spathodea campanulata, Ficus sp. and bamboo canes (trapnests) were considered efficient substrates for Xylocopa spp. nesting and, for this reason, they can be used in management and conservation of these bees. The fowers of the few trees species visited by Xylocopa in urban areas belong to groups often associated with bees and the food sources were different from those species used for nesting. The urban environment under appropriate conditions, when appropriate nest substrates and food sources are presented, can serve as a place for study, conservation and management of carpenter bees.

Key words: Nesting Preferences. Spathodea campanulata. Carpenter bees.

Introducción

Las áreas verdes de las ciudades, como parques ecológicos, plazas, la forestación de carreteras y incluso jardines domésticos, además de componer el paisaje urbano, también ofrecen recursos para la alimentación y nidificación de muchas especies de abejas (Antonini y Martins 2003; Zanette et al. 2005; Gastón et al. 2005). La vegetación de estas zonas se compone generalmente de especies exóticas, no obstante, estas pueden presentar estrechas asociaciones ecológicas con las abejas nativas. Dos ejemplos son las especies exóticas Scheffilera arboricola (Hayata) Merr. y Tecoma stans (L.) Kunth, ampliamente utilizadas en el paisajismo urbano brasileño, que proporcionan recursos alimenticios para especies de abejas nativas (Menezes et al. 2007; Silva et al. 2007).

En las abejas del género Xylocopa se congregan más de 730 especies, con mayor diversidad en los trópicos y subtrópicos (Gerling et al. 1989). En Brasil se describen 50 especies (Hurd 1978) y la mayoría de estas construye sus nidos excavando por el tejido seco de la planta, sin grietas ni fisuras, como los árboles o troncos muertos, tallos de infilorescencias, tallos huecos y tallos de bambú (Hurd 1978; Camillo y Garófalo 1982; Freitas y Oliveira-Filho 2001).

Las especies de Xylocopa son abejas robustas y de comportamiento generalista a respecto de la colecta de los recursos alimenticios (Gerling et al. 1989; Camillo 2003). Estas abejas son directamente responsables por la reproducción de muchas especies de la fora nativa y de cultivos tropicales de alto valor económico añadido como el maracuyá amarillo (Oliveira y Sazima 1990; Oliveira y Gibbs 2000; Camillo 2003). Observaciones sobre las especies de plantas nativas y exóticas en el entorno urbano sugieren que las especies de Xylocopa también utilizan estas plantas como fuentes de recursos de nidificación y alimentación (Diaz y Sanchez 1998), siendo que las especies adecuadas para nidificación son las que tienen ramas o troncos secos y presentan textura porosa, lo que favorece la excavación (Camillo y Garófalo 1982).

La identificación de las especies vegetales utilizadas por Xylocopa spp., para nidificar y para la obtención de recursos alimenticios, proporciona subvenciones para el manejo y la preservación de estas abejas, que es importante para el aumento de los servicios de polinización en áreas naturales y cultivadas. Por eso, hay una gran necesidad de estudios que proporcionen la creación artificial de las abejas solitarias con el objetivo de manejar la densidad de la población en cultivos de maracuyá amarillo, que dependen de estas abejas para la polinización cruzada y para la formación de frutos (Akamine y Girolami 1959; Bruckner et al. 1995). La disponibilidad de sustratos de nidificación puede aumentar la tasa de nidificación y favorecer el aumento en el número de individuos en una población de Xylocopa spp.. Algunos estudios con abejas carpinteras que nidifican en nidos-trampa se llevaron a cabo con éxito (Camillo 2003; Chaves-Alves y Augusto 2005) y hay ejemplos de nidos-trampa construidos con vigas de madera seca con la perforación de arranque, tallos secos de bambú simulando una galería pre-existente (Camillo 2003) y cajas racionales de madera que facilitan observaciones del comportamiento de Xylocopa (Freitas y Oliveira-Filho 2001; Oliveira-Filho y Freitas 2003).

En este sentido, el presente estudio tuvo como objetivos identificar los sustratos naturales de nidificación y la disponibilidad de los recursos alimenticios utilizados por Xylocopa spp. en una área urbana, con el fin de verificar el potencial de manejo de estas abejas. Además, se observó el porcentaje de ocupación de estas abejas en substratos utilizados como nidos-trampas.

Materiales y Métodos

Área de estudio. El estudio se realizó en el campus Umua-rama de la Universidad Federal de Uberlândia, Uberlândia-MG (18º5301S 48º1548W). El campus está situado en la región de mayor altitud de la ciudad y presenta clima característico del Cerrado con verano caliente y lluvioso e invierno frío y seco. El área aproximada del campus es de 27 hectáreas y se dividió en 25 parcelas de 90 m x 120 m que corresponden a las 25 manzanas de construcción y sus aceras de tamaño equivalente.

En el área de estudio predominan árboles en las aceras y en las áreas verdes del campus. Estos árboles son representados por especies nativas y exóticas, siendo las especies nativas más numerosas. Se identificaron todos los individuos de todas las especies de árboles en el campus (aproximadamente 1000 individuos y 21 especies) en una inspección para el reconocimiento de lo que podría constituir un sustrato potencial (especies con ramas muertas y textura adecuada para la nidificación) para nidos de Xylocopa spp..

Sustratos de nidificación. Después de la identificación de las especies potencialmente utilizables para la nidificación, se hicieron inspecciones más detalladas para detectar nidos de Xylocopa. Se marcaron todos los árboles que presentaban nidos y se realizaron observaciones directas en cada uno de ellos para verificar la actividad de los mismos (si las hembras estaban excavando el sustrato, colectando recursos alimenticios o si había celdas de cría), se examinaron los nidos internamente con la ayuda de un auriscope médico. Esas inspecciones se hicieron en cuatro levantamientos, realizados a cada tres meses durante un año, en el período de enero a noviembre de 2005. Se consideraron como inactivos los nidos que no tenían hembras adultas o celdas de cría.

Recursos alimenticios. En relación con las fuentes de recursos alimenticios utilizadas se realizaron inspecciones mensuales por el campus a fin de verificar la disponibilidad de estos recursos para Xylocopa. La disponibilidad de los recursos se evaluó, de enero a noviembre de 2005, período en que se registraron las especies vegetales visitadas por las abejas para la colecta de polen y néctar y la disponibilidad mensuales de estos recursos. Se realizaron observaciones por 30 min en tres individuos en foración de cada especie, elegidos al riesgo. Las observaciones se hicieron en los intervalos de 9 h a 12 h y de 14 h a 16 h y tenían como objetivo verificar si las especies en foración actuaron como una fuente de polen o néctar, por medio del comportamiento exhibido por las abejas.

Nidificaciones en los nidos trampas. Las ramas secas, troncos de la especie de planta leñosa que contenía un mayor número de nidos naturales de Xylocopa spp. y tallos de bambú se pusieron a disposición como nidos-trampa en un rancho construido en un área verde del campus de la Universidad para la actividad de las abejas. Los sustratos de madera presentaban circunferencias que varían desde 30 a 50 cm y se ataron con alambre plano a los puestos de apoyo en el rancho. Se incluyeron 56 tallos de bambú cuya longitud varió entre 22 cm y 25 cm y el diámetro entre 1,01 cm y 2,40 cm, en siete ladrillos con ocho orificios. Mediante inspección quincenal de los sustratos con la ayuda de un auriscopio médico se obtuvieron el porcentaje y la tasa de ocupación (números de nidos fundados por mes) por las especies de Xylocopa.

Análisis estadísticos. Para identificar el patrón de distribución espacial de los nidos y de las especies vegetales estudiadas se utilizó la relación Variación/Media (R); valores menores que 1,0 indican la ausencia del agrupamiento, igual a 1,0 indican una distribución regular y valores mayores que 1,0 indican agrupamiento. Se estimó la densidad de los nidos encontrados por el método de cuadrados. El análisis de variación de los datos se realizó para determinar el patrón de distribución interna de los nidos de Xylocopa spp. en el campus (Brower y Zar 1984). Los valores promedios presentados son seguidos por los valores de las desviaciones estándar. La ocupación del sustrato por las abejas se calculó por medio de la cantidad de nidos por individuo de cada especie de planta. Se utilizó la prueba de Mann-Whitney para identificar diferencias significativas entre el número de nidos en los tallos de bambú y en los troncos considerando las tres especies juntas y cada una en separado.

Resultados Nidificación en los arboles y distribución espacial de nidos. La presencia de nidos de Xylocopa spp. ocurrió en sólo tres especies de árboles (14% de todas las especies vegetales presentes en el área), Spathodea campanulata P. Beau (Bignoniaceae), Ligustrum lucidum W.T.Aiton., (Oleaceae) y Ficus sp. (Moraceae). Se registraron 118 individuos de S. campanulata (4,37 individuos/ha) y 51 individuos de L. lucidum (1,88 individuos/ha). Los individuos de ambas especies poseían ramas o troncos secos que permiten la nidificación de las abejas del género Xylocopa. De los 41 individuos de Ficus sp. observados, 27 (1 individuo/ha) contenían sustrato disponible para la nidificación.

Se encontró mayor cantidad de nidos activos o inactivos y mayor porcentaje de nidos por sustrato en S. campanulata comparado con las otras especies (Tabla 1). La mayoría de los nidos se encontraron en las ramas por debajo de los cuatro metros de altura (88,34%) y que tenpian una circunferencia entre 15 cm y 90 cm (n=18; x=38±24,38 cm). De los 42 nidos activos, 11 eran de Xylocopa (Neoxylocopa) grisescens Lepeletier, 1841 (26,19%) y 31 de Xylocopa (Neoxylocopa) suspecta Moure e Camargo, 1988 (73,81%).

Los nidos se distribuyeron de manera agregada (x = 3,8±5,69 nidos por parcela; R=8,51), de la misma forma que las plantas utilizadas para la nidificación, S. campanulata (x=4,72±9,39; R= 18,69), L. lucidum (x = 2,04 ± 5,13; R=12,89) y Ficus sp. (x = 1,08±5,0; R=23,14).

Recursos alimenticios. Se identificaron seis especies de plantas leñosas (29% de todas las especies vegetales presentes en el área) que actuaron como fuentes de polen y néctar para las tres especies de Xylocopa (Fig. 1). Caesalpinia peltophoroides Benth. (Leguminosae), Senna macranthera (Collad.) Irwin et Barn. (Leguminosae) se consideraron fuentes de polen y Tecoma stans (L.) Kunth (Bignoniacea), Thunbergia grandifora Roxb. Passifora edulis f. favicarpa Deneger (Passiforaceae) y Passifora alata Curtis (Passiforaceae) se consideraron fuentes de néctar. Se observó una superposición en el período de foración de las especies que sirven como recursos alimenticios, con un máximo de dos fuentes de polen y tres fuentes de néctar por temporada (Fig. 1).

Nidificación en los nidos-trampa. En un período de 18 meses se fundaron 36 nidos con predominio de nidos fundados en madera (n=21; 58,33%) con respecto de nidos-trampa de tallos de bambú (n=15; 41,67%) aunque no hubo diferencias significativas en el número de nidos entre los dos sustratos (U_0,05(2)18,18=155; p>0,05). Xylocopa suspecta fue la especie que más utilizó los sustratos contenidos en el rancho con 61,11%, seguido por X. grisescens con 25% y finalmente Xylocopa (Neoxylocopa) De enero a agosto de 2005, sólo se registraron fundaciones y en agosto comenzaron a ocurrir el encerramiento o reutilización de algunos nidos. Asi mismo, durante este tiempo el número de nidos activos se estabilizó (Fig. 2). Los picos de la fundación se ocurrieron en los meses enero a abril 2005 y diciembre de 2005 a marzo de 2006.

Discusión

A pesar de la existencia de varias especies de árboles en la área de estudio, las cuales se encuentran comúnmente en el paisaje urbano, sólo S. campanulata, L. lucidum y Ficus sp. fueron utilizadas por especies de Xylocopa para la nidificación. Spathodea campanulata, conocida popularmente como Tulipán Africano es originaria de la costa occidental del África (Francis 1990) y es ampliamente utilizada en el paisajismo urbano. Son grandes árboles, 15m a 20m de altura y corteza fina. Ligustrum lucidum es también una especie introducida del Asia Oriental y es muy utilizada en el paisajismo de la ciudad de Uberlândia (Miller 1998). El género Ficus incluye un gran número de plantas ornamentales y árboles de jardín, como Ficus elastica Roxb., Ficus religiosa Linn. y Ficus microcarpa L. (Mubo et al. 2004) .(TAB.2)

La evaluación del número de nidos por sustrato mostró que había una ocupación más alta en S. campanulata y Ficus sp.. Este éxito corrobora los resultados obtenidos en Cuba, por Díaz y Sânchez (1998), en que entre muchas especies listadas como sustratos para la nidificación, también en área urbana, aquellas de las familias Moraceae y Bignoniaceae fueron las más importantes. Aunque el análisis de la textura no se ha hecho, el sustrato de S. campanulata y Ficus sp., al parecer, tienen textura menos tierna que el de L. lucidum, y por lo tanto son más fáciles de excavar. Además de la textura adecuada, una mayor disponibilidad de ejemplares de S. campanulata puede tener como resultado una mayor incidencia de los nidos en esta especie cuando se compara con Ficus sp. La gran diversidad de los sustratos utilizados por Xylocopa spp., listada en algunos estudios (Camillo y Garófalo 1982; Camillo et al. 1986; Diaz y Sânchez 1998; Viana et al. 2002; Camillo 2003), indica que la mayoría de esas abejas son generalistas con respecto a la elección de especies vegetales, desde que el sustrato posea textura y diámetro adecuados y estén disponibles en el medio; solo algunas especies son la excepción como Xylocopa (Monoxylocopa) abbreviatta Hurd & Moure, 1963 que presenta una estrecha asociación con las ramas de Encholirium spectabile Martius ex Schultess (Bromeliaceae) (Ramalho et al. 2004). Otra evidencia que apoya la idea del comportamiento generalista en relación con la elección de los sitios de nidificación es que el género Xylocopa, desde su origen, estaba distribuido en prácticamente todo el mundo (Hurd 1978).

La distribución espacial agregada de los nidos con actividad ocurrió tanto debido a distribución de las especies vegetales utilizadas para la nidificación como también porque un solo árbol puede abrigar más de un nido, debido el comportamiento de filopatría informado para especies de Xylocopa (Camillo y Garófalo 1989) en el que las hembras tienden a nidificar en las áreas más cercanas al nido materno. Las fuentes de recurso alimenticios para las abejas en el área urbana son diferentes de las especies utilizadas para la nidificación. No se puede atribuir a la casualidad la asociación de Xylocopa spp. con estas fuentes forales de los recursos alimenticios, una vez que son plantas que pertenecen a familias de plantas a menudo asociadas con Xylocopa spp. y otras abejas grandes (Frankie et al. 1983; Endress 1996). Los dos tipos de nidos-trampa fueron favorables para atracción y nidificación de Xylocopa spp. Considerando que, en general, no hubo diferencia significativa cuanto al uso de los dos tipos de nidos-trampa, los tallos bambú, por su practicidad y facilidad de manipulación y transporte, pueden ser más eficientemente utilizados en medidas de manejo destinadas a incrementar las poblaciones en áreas naturales y agrícolas.

Los picos de fundación en los nidos-trampa disponibles en el rancho entomológico se dieron en los meses lluviosos como ya había sido observado por Camillo y Garófalo (1982). Se observó una tendencia a la estabilización en el número de nuevos nidos en el segundo año de estudio. La estabilización se relaciona con la reutilización de algunos de los nidos-trampa y, probablemente, con el comportamiento filopátrico exhibido por las hembras (Camillo y Garófalo 1989).

Aunque no se puede evaluar la estabilidad de las poblaciones de abejas que viven en áreas alteradas, tales como el ambiente urbano, esto estudio ha demostrado que algunas especies de Xylocopa nidifican con éxito en sustratos utilizados en el paisajismo urbano, generalmente, especies de plantas exóticas. Además, el medio urbano es favorable para realizar y mejorar experimentos para la atracción de los nidos. Así sitios urbanos como el estudiado pueden servir como áreas de estudio e incremento de poblaciones de abejas Xylocopa.

Agradecimientos

Los autores agradecen al Projeto de Conservação e Utilização Sustentável da Diversidade Biológica Brasileira (PROBIO), Conselho Nacional de Pesquisa e Desenvolvimento (CNPq) y Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG) por el apoyo financiero y a los jurados por la revisión completa del artículo.

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