Juan Carlos Abadía L.¹, Ángela María Arcila² y Patricia Chacón³

¹ Biólogo, M. Sc. Grupo de investigación en Biología, Ecología y Manejo de Hormigas, Universidad del Valle, A. A. 25360, Cali, Colombia. http://hormigas.univalle.edu.co. jcabadialozano@gmail.com. Autor para correspondencia.
² Bióloga, Ph. D. Investigadora de la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria, 65 km al Sur de Santa Marta-Vía Santa Marta-Fundación. aarcila@corpoica.org.co
³ Bióloga, Ph. D. Profesora titular, Universidad del Valle, Cali, Colombia. patricia.chacon@correounivalle.edu.co

Recibido: 20-nov-2012 - Aceptado 17-jun-2013

Las termitas son uno de los principales elementos de la fauna del suelo y desempeñan un rol importante como organismos descomponedores (Staley y Orians 1992; Calderón y Constantino 2007; Eggleton 2011). La actividad de dichos insectos acelera el ciclo de nutrientes y provee de estructura y fertilidad al suelo (Wood y Sands 1978; Constantino y Acioli 2006). Sin embargo, algunas especies de termitas son consideradas plaga en diferentes partes del mundo, lo cual ha ocurrido como consecuencia del desplazamiento de su hábitat natural, donde se ha removido la vegetación nativa privando a las termitas de sus recursos alimenticios (Wood 1978; Wood y Pearce 1991; Constantino 2002a; Issa 2002).

En Sur América, la fauna y los problemas ocasionados por termitas en agroecosistemas son virtualmente desconocidos (Constantino 2002a). En Colombia, se han encontrado algunas especies de termitas que en otros países ya se conocen por afectar la agricultura; es el caso de Comatermes perfectus (Hagen) en café (Coffea sp.), Neotermes castaneus (Burmeister, 1839) en frutales (Bequaert 1925), Coptotermes niger Snyder, 1922 en frutas y palmas (Araujo 1970), C. testaceus (Linnaeus, 1758) en yuca (Manihot esculenta), caucho (Hevea brasiliensis) y eucalipto (Eucalyptus sp.) (Bandeira 1981; Bandeira et al. 1989; Santos et al. 1990), Heterotermes convexinotatus (Snyder, 1924) en maracuyá (Passiflora edulis) y maíz (Zea mays) (Bandeira et al. 1989; Belloti et al. 2002) y Amitermes foreli Wasmann, 1902 en maracuyá (Domínguez-Gil y McPheron 1992). Concretamente en agroecosistemas colombianos se ha mencionado la presencia de termitas en caña de azúcar (Saccharum officinarum)y maracuyá (Belloti et al. 2002), entre otros cultivos, pero solo existen estimativos de las pérdidas ocasionadas en yuca las cuales alcanzan un 40% en producción y entre 46-100% en material de siembra almacenado (Belloti et al. 2002).

Mientras que para cultivos forestales principalmente en eucalipto (Eucalyptus sp.) y Acacia mangium, los estudios de termitas se han centrado en identificar las especies asociadas y caracterizar el daño que ocasionan al fuste, follaje y semillas del árbol (Madrigal 1989; Madrigal 2003; Gutiérrez et al. 2004; Nieto y Gasca 2010; Lores y Pinzón 2011).

En la costa Caribe de Colombia, los citricultores han mencionado a las plagas (ácaros, cochinillas, trips, hormigas, termitas, entre otros) y a las enfermedades (gomosis, virus de la tristeza, exocortis y psoriasis) como las principales limitantes en la producción, pero no hay estudios detallados por lo que no se aplican criterios adecuados para su evaluación y manejo (Páez et al. 2004). Los pocos estudios realizados en los cítricos de la región Caribe colombiana con termitas, indican que las especies del género Heterotermes, además de ocasionar el debilitamiento y posible muerte de la planta, causan heridas que favorecen la entrada de patógenos del suelo, como es el caso del hongo Phytophthora sp., agente causal de la gomosis de los cítricos (López y Arcila 2008). Por otro lado, Abadía y Arcila (2009) en un trabajo llevado a cabo en cultivos de limón en los departamentos de Atlántico y Magdalena, obtuvieron incidencia de termitas mayores al 40%, por lo que recomendaron realizar más investigaciones y hacer un seguimiento de las poblaciones de las especies más frecuentes. No obstante, todavía no se conocen estudios de identificación y estatus de plagas de las especies de termitas asociadas a los cítricos de la costa Caribe de Colombia. El presente trabajo se centra en la región Caribe de Colombia donde se exploran los cultivos de cuatro especies de cítricos de diferentes edades y se establecen la incidencia y distribución de las termitas asociadas.

Área de estudio. El área de estudio se encuentra ubicada entre los 0-500 msnm, lo cual corresponde al piso térmico cálido con una temperatura promedio anual de 27 a 30 °C. La humedad relativa disminuye de sur a norte en la Costa Atlántica, en los departamentos del Magdalena y Atlántico oscila entre 70% y 86%, mientras que en Córdoba los valores son mayores entre el 86% y 89 %. La distribución de las lluvias tiende a ser unimodal con un período de sequía que va de noviembre a abril y uno de lluvias de mayo a octubre, aunque en el departamento del Magdalena se presenta un corto período de verano adicional entre julio y agosto, y abril y noviembre son meses de transición (Páez et al. 2004). Los muestreos se realizaron en 17 localidades abarcando los departamentos del Magdalena, Córdoba, Atlántico, Cesar y Bolívar (Fig. 1), donde se ubicaron los principales cultivos escogidos: naranja (Citrus sinensis (L.) Osbeck), lima ácida tahití (Citrus latifolia Tanaka), lima ácida pajarito (Citrus aurantifolia (Christm) Swing) y pomelo (Citrus grandis (L.) Osbeck).

Muestreo de termitas. La etapa de campo fue realizada en época seca. En una primera fase entre los meses de abril y noviembre del año 2009 se visitaron diez municipios, principalmente los que poseen cultivos de limas ácidas y en la segunda fase entre junio y agosto del año 2010 se ubicaron las fincas de los siete municipios restantes, los cuales se concentraron en la depresión momposina y cuyo cultivo es naranja. Los cultivos de cítricos se separaron en tres categorías según la edad del huerto: joven (2 meses - 5 años), maduro (6-15 años) y viejo (16 años o más). En cada finca se demarcó el perímetro del área cultivada, para lo cual se utilizó un GPS (Garmin Map 76 CSx) y se trazaron tres transectos paralelos (distanciados aproximadamente 14 m entre sí), donde se contó el número de árboles y se escogieron de forma aleatoria, diez números que corresponderían a los árboles a revisar por transecto, procurando completar 30 árboles por finca. Se hizo una inspección meticulosa de cada uno de los árboles buscando termiteros y/o señales de daño por termitas; así mismo se registraron los árboles vecinos y troncos en el suelo en un radio de seis metros alrededor del árbol muestreado. En caso de encontrar termitas, estás se asignaron al árbol muestreado. Cuando se encontraron termiteros y/o galerías, se tomaron muestras de obreras, soldados y alados que fueron depositados en tubos eppendorf en alcohol al 80% para su posterior identificación hasta género o especie.

Análisis de resultados. La determinación hasta el nivel de género se realizó con la ayuda de la clave de Constantino (2002b) y para especie se consultaron descripciones taxonómicas de Krishna y Araujo (1968), Scheffrahn et al. (1999), Ferraz (2000), Constantino (2001), Rocha y Cancello (2009) y Scheffrahn (2010). La colección se encuentra preservada en el museo de Entomología de la Universidad del Valle (MUSENUV) y un duplicado en CORPOICA sede Caríbia en el departamento del Magdalena.

Se tomó como unidad muestral el árbol, registrando las diferentes especies de termitas. Mediante estadística descriptiva se calculó la frecuencia de ocurrencia (incidencia) [(número de árboles con termitas/total de árboles muestreados)*100] de termitas en los tres cultivos, edad del cultivo, departamento y municipio. Igualmente, con los resultados de incidencia y en las zonas geográficas de los isópteros capturados, se procedió a la realización de mapas de distribución de las seis especies más frecuentes con una resolución de 1:500.000 y se empleó el programa ArcGIS versión 10.

Mediante análisis de varianza realizado con el programa Minitab 15, se comparó la incidencia de termitas entre especies de cítricos, categorías de edades del cultivo y entre zonas de muestreo (departamento y municipio). El primer paso para la comparación fue transformar los porcentajes de frecuencia de captura a la función arcoseno (p´ = arcsin  p; donde, p es el porcentaje de frecuencia de ocurrencia y p´ es el valor transformado) (Zar 1996). Luego, los datos transformados fueron sometidos a los supuestos de normalidad (Zar 1996), es de aclarar que los análisis solo se hicieron para cultivos de naranja y limón (pajarito y tahití), no se tuvo en cuenta los cultivos de pomelo debido a su poca representatividad. Igualmente ocurrió con las fincas que no contaron con el dato de categoría de edad.

Generalidades de los cultivos. En total se visitaron 64 huertos distribuidos en 61 fincas de 17 municipios y cinco departamentos. Predominó el cultivo de naranja al encontrarse en 39 fincas en las que se muestrearon 1.170 árboles. El segundo lugar lo ocupó el cultivo de limón pajarito (20 fincas y 587 árboles), seguido de pomelo (cinco fincas y 128 árboles) y por último el limón tahití (tres fincas y 90 árboles) (Tabla 1).

El departamento del Magdalena fue el que más aportó muestras con un total de 925 árboles abarcando 28 fincas. En dicha zona se observaron los cuatro cultivos de cítricos investigados, el 63,7% fue de naranja, seguido de limón pajarito (28,7%) y menos del 5% para los otros dos cultivos. En el municipio de Ciénaga solo se encontraron fincas de limas ácidas mientras que en los municipios que forman parte de la depresión momposina solo se halló naranja. También en los departamentos de Bolívar, Cesar y Córdoba predominaron los huertos de naranja, aunque en este último los cultivos de pomelo aportaron el 12,5%. Las limas ácidas, principalmente limón pajarito con el 73,3% fue característico en el departamento del Atlántico, donde el porcentaje restante se dividió entre los cultivos de limón tahití y pomelo (13,3% para cada uno) (Tabla 1).

La mayoría de las fincas (79%) tenían huertos con árboles de edad madura (6-15 años) y viejos, mientras que solo 13 fincas (21%) presentaban árboles jóvenes (≤ 5 años) (Figura 2). Las fincas con cultivos de naranja, limón pajarito y pomelo, presentaron las tres categorías de edad. Alrededor de 18 fincas con huertos de naranja tenían árboles considerados viejos (≥ 16 años); mientras que la mayoría de las fincas de limón pajarito y pomelo se encontraron en edad madura (5-15 años). No se hallaron fincas con cultivos de limón tahití en edad madura (Fig. 2).

Composición de la termitofauna en los cultivos de cítricos. De los 1975 árboles muestreados (Tabla 1), el 45,50% presentaron termitas con un total de 899 muestras: el 64% de los huertos de naranja, el 27,30% del limón pajarito y el 8,70% restante de los cultivos de limón tahití y pomelo. En las muestras se encuentran representadas dos familias: Termitidae (57%) y Rhinotermitidae (43%) (Tabla 2). Se identificaron 17 especies, trece de Termitidae y cuatro de Rhinotermitidae. La frecuencia de recolecta fue superior al 41% en los cultivos de limón y naranja; mientras que en los huertos de pomelo se obtuvo un porcentaje de 37,20%. La mayor riqueza de especies se encontró en los cultivos de naranja (14 especies), seguido por el limón pajarito y pomelo (9 especies) y por último el limón tahití (6 especies) (Tabla 2).

Seis especies fueron comunes a los cuatro cultivos, Microcerotermes cf. arboreus fue más abundante en árboles de limas ácidas con una frecuencia de recolecta de 20% en cada huerto. Por otro lado, de las dos especies de Heterotermes, segundas en importancia de aparición, una se destacó en los huertos de naranja (H. tenuis 11,6%) y la segunda en los de limón tahití (H. convexinotatus 15,6%). Termes panamaensis fue más frecuente en los árboles de pomelo (8,6%); por su parte Nasutitermes nigriceps lo fue en naranja (6,41%) y por último, con un porcentaje más bajo (1,11%) Coptotermes testaceus fue más frecuente en el limón tahití. Algunas especies solo tuvieron uno o dos eventos de captura y fueron exclusivas para algún tipo de cultivo; tal es el caso de Anoplotermes sp.y Cortaritermes sp.1. capturadas una vez en cultivos de naranja. Por otro lado, Rhynchotermes bulbinasus, Coptotermes crassus y Nasutitermes guayanae, sólo se evidenciaron en los naranjales y tuvieron varios eventos de captura. Amitermes amicki y Neocapritermes longinotus sólo se observaron en huertos de limón pajarito y Orthognathotermes wheeleri solamente en pomelo (Tabla 2).

Distribución geográfica e incidencia de la termitofauna. Los departamentos de Córdoba y Bolívar mostraron la mayor frecuencia de ocurrencia de termitas (> 50%), seguidos por Atlántico (46%) y Magdalena (43%), mientras que el departamento del Cesar presentó el menor valor (35%). En cuanto a municipios, Pijiño del Carmen presentó la mayor infestación por termitas (75%) seguido de Montería, Algarrobo y Margarita (> 59%) mientras que San Zenón, fue de 20% (Tabla 1).

En los mapas de distribución no solo se detalla la presencia de la especie en un lugar, igualmente se puede apreciar, por medio del color y el tamaño del círculo, el rango de incidencia de dicha especie en la finca muestreada (Fig. 3). Así, M. cf. arboreus fue más frecuente en las fincas citrícolas del departamento del Atlántico y en algunas fincas del Magdalena, con un porcentaje de incidencia mayor al 30%; mientras que su ocurrencia fue mucho menor en las fincas de Córdoba. H. convexinotatus por ejemplo, se halló en los cinco departamentos estudiados pero su incidencia fue mayor en Córdoba (> 30%). Por su parte, H. tenuis fue más frecuente con una incidencia medio-alta en los municipios del sur de los departamentos de Bolívar y Magdalena y C. testaceus sólo se recolectó en Córdoba y Magdalena con una ocurrencia considerada media (Fig. 3).

Las otras once especies de termitas recolectadas no fueron tan frecuentes, C. crassus, N. guayanae y R. bulbinasus sólo se encontraron en los huertos de la depresión momposina con una incidencia considerada media (10-30%). El resto de las especies solo se hallaron en una o dos fincas, por ende son las de menor distribución y fueron denominadas como las especies menores (Incidencia baja < 10%). Las especies de Anoplotermes sp., A. amicki, Cortaritermes sp.1, N. longinotus y T. panamaensis fueron recolectadas sólo en fincas del departamento del Magdalena; O. wheeleri y Ruptitermes sp.1 en fincas del departamento de Córdoba, aunque también se recolectó una muestra de Ruptitermes sp. 1 en una finca de Sabanagrande (Atlántico).

Comparación estadística de la incidencia de termitas. No se detectaron diferencias estadísticamente significativas en las comparaciones realizadas según la especie de cítrico (naranja y limón) (F0.05(2), 1,60 = 0,28; P = 0,599), la categoría de edad del cultivo (F0.05(2), 2,56 = 2,01; P = 0,144) y las zonas geográficas (departamento, F0.05(2),4,57 = 0,59; P = 0.671; municipio, F0.05(2),16,45 = 1,13; P = 0,356).

Generalidades sobre los cultivos de cítricos muestreados. En la costa Caribe se cultivan pomelo (Citrus grandis), limas ácidas y principalmente naranja (Citrus sinensis), la cual constituye el 24,5% de la producción nacional (MADR 2005). Razón por la cual se encontraron más huertos de naranja (39 fincas, Tabla 1), de las tres categorías de edad principalmente con árboles viejos (Fig. 3). Por su parte, el limón tahití (Citrus latifolia) se ha convertido en el producto líder de exportación dentro de la cadena de cítricos en Colombia y por lo tanto, el gobierno ha priorizado su producción (MADR 2005). Lo que explicaría el por qué los huertos muestreados de dicho cítrico fueron pocos (Tabla 1) y tenían árboles jóvenes (Fig. 3), pues es un cultivo que está empezando a desarrollarse en la región estudiada. Se puede inferir que el limón pajarito y el pomelo se han convertido en frutas poco atractivas para el mercado consumidor por lo que su cultivo ha venido disminuyendo.

Termitofauna. Los resultados obtenidos concuerdan con lo reportado por la literatura ya que Termitidae, que abarca aproximadamente el 70% de todas las especies a nivel mundial, fue la de mayor riqueza e incidencia en el presente estudio (Tabla 2) siendo la familia más diversa, abundante y especializada, gracias a su variedad de dietas que han permitido el éxito evolutivo (Donovan et al. 2000). Además, los resultados son similares a lo publicado por Abadía y Arcila (2009) quienes en cultivos de limas ácidas de los departamentos de Atlántico y Magdalena mencionan el haber encontrado una mayor riqueza y frecuencia de captura de especies de Termitidae. Mientras tanto, varias especies de Rhinotermitidae se han venido consolidando como plagas en sistemas agroforestales y ambientes urbanos (Constantino 2002a; Issa 2002; Rouland 2011; Abadía et al. 2011). Por consiguiente, y como lo mencionan Abadía y Arcila (2009), son especies exitosas en la colonización de hábitats, especialmente aquellos sometidos a perturbaciones antropogénicas, lo que explicaría el haber obtenido una incidencia alta con poca riqueza en comparación con la familia Termitidae (Tabla 2).

El no encontrar diferencias estadísticamente significativas entre el porcentaje de incidencia de termitas y el tipo de cultivo (naranja y limón), la categoría de edad y la zona geográfica (municipio y departamento), refleja el éxito de algunas especies en expandir sus poblaciones en la zona de estudio. Por lo que se infiere, que cuentan con las condiciones climáticas (temperatura, humedad, precipitación) y paisajísticas (perturbación del suelo y vegetación) adecuadas para su total desarrollo (Constantino 2002a; Rouland 2011). Esto se evidencia en la incidencia de termitas por municipio (Tabla 1) y en las tres especies más frecuentes en el presente estudio, M. cf. arboreus y las dos especies del género Heterotermes (Tabla 2), las cuales han infestado los troncos de los cítricos y poseen una amplia distribución y presencia tanto en los departamentos como en los municipios evaluados (Fig. 3). Igualmente, se debe de tener en cuenta aspectos importantes del manejo de las fincas, tales como el tipo de riego, control de plagas, enfermedades y malezas y la limpieza de los residuos de poda. Las anteriores prácticas de cultivo podría beneficiar o perjudicar la presencia de los isópteros; por ejemplo, el riego por inundación puede proveer la humedad requerida por las termitas y el no manejo de los residuos de poda sería un foco atractivo para la colonización de estos insectos.

Generalidades de las termitas encontradas. En cuanto a las especies recolectadas la mayoría han sido reportadas para Colombia y algunas con un grado de importancia económica. Por ejemplo, Microcerotermes arboreus considerada plaga menor de la fruta de la pasión (Passiflora edulis)en Trinidad, Guyanas y la Amazonía (Constantino 2002a); en el país se ha registrado el género causando problemas en cultivos de eucalipto (Eucalyptus sp.) en el departamento del Magdalena (Gutiérrez et al. 2004). Igualmente se menciona la presencia del isóptero en ambientes urbanos de la ciudad de Cali (Abadía et al. 2011). El género Heterotermes en Colombia se asocia con daños en plantaciones de eucaliptos en la Orinoquia (Nieto y Gasca 2010) y en la Costa Atlántica (Madrigal 1989). En cuanto a Heterotermes convexinotatus se menciona como un potencial agente dañino en cultivos de Acacia magium de la costa Atlántica y la Orinoquia (Lores y Pinzón 2011). También, se ha reportado en zonas urbanas en Cali, Cúcuta, Paraguachón y Santa Marta (Abadía et al. 2011). Heterotermes tenuis se le ha relacionado con daños en la raíz del árbol del caucho (Hevea brasiliensis) en la amazonía colombiana (Sterling et al. 2011). Tanto el género Microcerotermes como las dos especies de Heterotermes son los isópteros más frecuentes en cultivos de limas ácidas en los departamentos de Atlántico y Magdalena (Abadía y Arcila 2009), congruente con los resultados encontrados en el presente estudio que abarca una amplia región.

Nasutitermes nigriceps con el 13,25% de ocurrencia se ubicó en la cuarta posición (Tabla 2) y al igual que N. guayanae fueron encontradas en nidos arbóreos como era de esperarse para éste género (Issa 2002; Abadía y Arcila 2009). Hasta el momento, en Colombia no se ha reportado ninguna de las dos especies de Nasutitermes ocasionando problemas a la agricultura, aunque el género se ha asociado con daños y mortalidad de plántulas de Acacia magium, sin conocerse la magnitud de los ataques (Lores y Pinzón 2011).

La especie A. foreli se ha convertido en un referente importante para Colombia ya que fue reconocida como plaga en Eucalyptus tereticornis (Madrigal 1989)y continúa siendo un problema en plantaciones de eucalipto (Gutiérrez et al. 2004). En cultivos de cítricos sólo se ha referenciado para limón pajarito (Abadía y Arcila 2009), por lo que con el actual estudio se extiende para otros departamentos y para los cultivos de naranja y pomelo (Tabla 2; Fig. 3). Las especies de Coptotermes, tanto C. testaceus como C. crassus se han registrado en el país como agentes dañinos en cultivos forestales (Garzón y Eslava 2000; Gutiérrez et al. 2004; Lores y Pinzón 2011). Igualmente, se menciona la presencia de C. testaceus en cultivos de limón de la región norte de Colombia en una baja frecuencia de captura (aproximadamente 2%) (Abadía y Arcila 2009), resultado similar al encontrado ya que la mencionada especie se recolectó en una baja incidencia (Tabla 2; Fig. 3).

Los resultados obtenidos en términos de diversidad registran 17 especies de termitas asociadas a cuatro cultivos de cítricos de la costa Caribe de Colombia. Igualmente se destaca el nuevo registro para el país del género Cortaritermes. En general, los cuatro cultivos de cítricos estudiados presentaron porcentajes de incidencia de termitas significativas. Además, varias especies mostraron una amplia distribución y una abundancia alta en los diferentes municipios evaluados, principalmente Microcerotermes cf. arboreus, Heterotermes convexinotatus y H. tenuis, las cuales han sido registradas como agentes problema en distintos sistemas forestales en Colombia. En Colombia, existe una notable carencia de estudios sobre termitas tanto en diversidad como en establecer su impacto económico, por lo que el presente trabajo se convierte en un importante avance especialmente en agroecosistemas citrícolas; sin embargo, se requiere de más investigación y seguimiento de la dinámica poblacional de las especies más frecuentes encontradas en los cítricos de la costa Caribe de Colombia.

Se agradece la participación de los propietarios y administradores de las fincas citrícolas de los departamentos de Atlántico, Bolívar, Cesar, Córdoba y Magdalena por su apoyo y contribución. Igualmente al Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural por la financiación del proyecto, el cual se desarrolló en convenio entre la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (CORPOICA) y la Universidad del Valle, bajo la financiación del Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural. A los especialistas que colaboraron en la identificación taxonómica de las termitas hasta el nivel de especie, el Dr. Reginaldo Constantino (Universidad de Brasilia) por su ayuda con los géneros Heterotermes, Nasutitermes y Neocapritermes; el Dr. Rudolf H. Scheffrahn (Universidad de Florida) con Amitermes y Rhynchotermes; la Dra. Eliana M. Cancello (Universidad de Sao Paulo) con Orthognathotermes y finalmente la Dra. Marisa V. Ferraz (Universidad de Sao Paulo) con el género Coptotermes. Finalmente a Rafael Achury, Francisco Carrascal, Edison Castro, Yhon M. Ramírez, Francia E. Orozco, Álvaro Caicedo y Marlon J. Yacomelo por su ayuda en el trabajo de campo.

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